环境科学  2025, Vol. 46 Issue (3): 1435-1442   PDF    
引用本文
李菲, 邱春生, 王晨晨, 许菲, 王栋, 刘楠楠, 陈旭, 王少坡. 南水北调泵站调节池表层沉积物抗生素抗性基因分布特征及影响因素[J]. 环境科学, 2025, 46(3): 1435-1442.
LI Fei, QIU Chun-sheng, WANG Chen-chen, XU Fei, WANG Dong, LIU Nan-nan, CHEN Xu, WANG Shao-po. Distribution Characteristics and Influencing Factors of Antibiotic Resistance Genes in Surface Sediments of Regulating Pond in South-to-North Water Transfer Pumping Station[J]. Environmental Science, 2025, 46(3): 1435-1442.
南水北调泵站调节池表层沉积物抗生素抗性基因分布特征及影响因素
李菲1, 邱春生1,2, 王晨晨1,2, 许菲1, 王栋1,2, 刘楠楠1,2, 陈旭1,2, 王少坡1,2     
1. 天津城建大学环境与市政工程学院, 天津 300384;
2. 天津市水质科学与技术重点实验室, 天津 300384
收稿日期: 2023-12-25; 修订日期: 2024-05-21
基金项目: 天津市企业科技特派员项目（23YDTPJC00770）；天津市大学生创新创业训练计划项目
作者简介: 李菲（1996~）, 女, 硕士研究生, 主要研究方向为环境中抗生素抗性基因, E-mail：18713230967@163.com
通信作者: 邱春生, E-mail：qcs254@163.com; 王晨晨, E-mail：wcc12122008@163.com
摘要: 南水北调中线工程天津段原水枢纽泵站调节池承接引汉江原水至市区水厂, 是保障供水安全的重要设施, 上游原水携带的大量颗粒污染物沉积于调节池. 分别于2022年夏季、秋季、冬季和2023年春季采集调节池不同区域表层沉积物样品, 利用宏基因组测序技术, 分析其抗生素抗性基因（ARGs）的分布特征及影响因素, 并对沉积物ARGs与理化指标、微生物群落结构和可移动遗传元件（MGEs）类型的相关性进行了分析. 结果表明, 调节池表层沉积物样品中检测出20种抗生素抗性类型和921种ARGs亚型, 不同取样时间和取样点样品中优势ARGs为多重耐药类、MLS类、四环素类和糖肽类, 主要耐药机制为外排泵. 相关性分析发现, 沉积物的TN、NO3--N、TP和OM与多种丰度前20的ARGs呈显著相关（P < 0.05）；丰度前20的微生物菌属中有19种与ARGs呈显著相关（P < 0.05）；接合转移蛋白、重组酶和转座酶这些MGEs类型与多种丰度前20的ARGs呈显著正相关（P < 0.05）.
关键词: 南水北调中线工程      抗生素抗性基因（ARGs）      宏基因组      时空分布      微生物群落结构     
Distribution Characteristics and Influencing Factors of Antibiotic Resistance Genes in Surface Sediments of Regulating Pond in South-to-North Water Transfer Pumping Station
LI Fei1 , QIU Chun-sheng1,2 , WANG Chen-chen1,2 , XU Fei1 , WANG Dong1,2 , LIU Nan-nan1,2 , CHEN Xu1,2 , WANG Shao-po1,2     
1. School of Environmental and Municipal Engineering, Tianjin Chengjian University, Tianjin 300384, China;
2. Tianjin Key Laboratory of Aquatic Science and Technology, Tianjin 300384, China
Abstract: As an important facility to ensure the safety of the water supply, the regulating pond of a raw water pumping station in the Tianjin Section of the middle route of the South-to-North Water Transfer Project linked the raw water from the Hanjiang River with the urban water plants. Surface sediment samples from different regions of the regulator pond were collected in summer, autumn, and winter of 2022 and spring of 2023, respectively. Metagenomic sequencing technology was used to analyze the distribution characteristics and influencing factors of antibiotic resistance genes (ARGs), and the correlation between sediment ARGs and physicochemical indices, microbial community structure, and mobile genetic elements (MGEs) was also analyzed. The results showed that 20 antibiotic resistance types and 921 ARGs subtypes were detected in the surface sediment samples of the regulator pond. The dominant ARGs in the samples at different sampling times and sampling points were multidrug resistance, MLS, tetracycline, and glycopeptides, and the main resistance mechanism was efflux pump. Correlation analysis showed that TN, NO3--N, TP, and OM of sediments were significantly correlated (P < 0.05) with various ARGs of the top 20 ARGs. Among the top 20 microbial genera, 19 species were significantly correlated (P < 0.05) with ARGs. The MGEs types of conjugate transfer protein, recombinase, and transposase were significantly positively correlated (P < 0.05) with the top 20 ARGs.
Key words: middle route of the South-to-North Water Transfer Project      antibiotic resistance genes (ARGs)      metagenome      spatial-temporal distribution      microbial community structure     

抗生素是微生物或高等动植物所产生具有抗病原体或其他活性的次级代谢产物, 被广泛应用于医疗、畜牧及养殖等行业来治疗和防止细菌感染[1~3]. 但抗生素不能完全被机体吸收利用, 30%~90%的抗生素会随着尿液和粪便排出体外[4, 5]. 此外, 现有的污水处理工艺对抗生素的去除率仅为36%~79%[6], 残留的抗生素会通过排污、地表径流和土壤渗透等途径进入环境[7~9]. 我国各大流域地表水体均检测到一定含量的抗生素[10~13]. 抗生素不仅对环境造成直接污染[14], 还会导致环境中耐药细菌和抗生素抗性基因（antibiotic resistance genes, ARGs）的产生[15, 16]. 此外, ARGs可通过可移动遗传元件（mobile genetic elements, MGEs）水平转移[17], 对环境安全和人体健康产生潜在威胁[18].

南水北调工程是解决我国水资源分布不均及区域缺水问题的重大战略工程. 近年来在南水北调工程源头、调蓄湖泊和干渠中均检测到多种抗生素和ARGs的存在[19, 20]. 潘瑞等[21]在南水北调中线工程水源区丹江口水库和汉江春秋两季样本中分别检测出21类和19类ARGs. Hou等[22]针对南水北调东线工程受水区的9个湖泊和水库的研究也发现, 水体中ARGs主要包括33种抗生素抗性类型和242个ARGs亚型. 南水北调中线工程输水干渠跨4个省市, 途经人口密集区, 沿线面源污染、大气干湿沉降和雨水径流污染等对原水水质产生一定影响. 同时, 原水枢纽泵站和调节池作为工程末端配套设施, 负责协调引汉江原水于市区自来水厂, 引汉江原水中的颗粒污染物进入调节池后因流速下降大量沉积, 已有研究考察了调节池沉积物污染特征和内源污染释放情况[23, 24]. 但对于泵站调节池沉积物ARGs的相关研究还未见报道, 考察沉积物ARGs的分布特征及其影响因素, 对保障饮用水供水安全有重要意义.

本文以南水北调中线工程天津段原水枢纽泵站调节池为研究对象, 于2022~2023年采集调节池表层沉积物样品, 利用宏基因组测序技术分析不同季度和采样区表层沉积物中ARGs的分布特征, 并对ARGs与沉积物理化指标、微生物群落以及MGEs类型进行相关性分析, 以期为评价调节池表层沉积物内源污染释放风险和保障供水安全提供基础数据.

1 材料与方法 1.1 样品采集

根据泵站调节池沉积物分布特征, 共划分4个采样区, 如图 1所示, 包括进水区（X1）、缓滞区（X2）、中心区（X3）和出水区（X4）. 分别于2022年7月（夏季）、2022年10月（秋季）、2022年12月（冬季）和2023年4月（春季）各采样一次. 采用抓泥斗采集表层沉积物样品, 置于铝箔袋, 样品冷藏运回实验室, -20 ℃保存[25]. 每个采样区采集3个平行样品.

图 1 泵站调节池采样区示意 Fig. 1 Schematic of sampling area of pumping station regulation pond

1.2 分析方法

采用便携式多参数分析仪（WTW Multi3620, 德国）现场测定pH. 沉积物氨氮（NH4+-N）采用氯化钾浸提-纳氏试剂分光光度法测定, 硝氮（NO3--N）采用饱和硫酸钙浸提-紫外分光光度法测定, 总氮（TN）采用碱性过硫酸钾氧化⁃紫外分光法测定, 总磷（TP）采用过硫酸钾氧化⁃紫外分光法测定, 有机质含量（OM）采用灼烧减量法测定.

1.3 宏基因组测序及生物信息学分析 1.3.1 DNA提取及宏基因组测序

使用E.Z.N.A.®Soil DNA Kit（Omega Bio-tek, 美国）试剂盒提取DNA. 使用NEXTflex Rapid DNA-Seq（Bioo Scientific, 美国）构建PE文库. 通过Illumina NovaSeq6000（Illumina, 美国）测序平台进行宏基因组测序（上海美吉生物医药科技有限公司）, 获得的原始数据提交至NCBI数据库（SRP479885）.

1.3.2 生物信息学分析

实验时采用多个样品平行混合测序, 各样品中的序列均引入了一段标示其样本来源信息的Index标签序列[26]. 筛选获得后续分析需要的质量更好的序列, 构建非冗余基因集, 将数据上传CARD数据库进行比对, 获得对应的ARGs功能注释信息, 计算每个样品中的基因丰度.

基因丰度计算方法如下（reads per kilobase million, RPKM）：基因丰度以每百万reads中来自于某基因每千碱基长度的reads数来表示[27]. 计算公式如下：

式中, Ri表示该样本中比对到Genei上的reads数；Li表示Genei的核苷酸长度；表示该样本中所有基因对应的reads数总和.

1.4 数据分析

采用Excel软件进行数据的处理与统计, Origin软件绘制数据图, SPSS软件进行数据统计分析, Pearson相关性分析ARGs与理化指标、微生物群落以及MGEs类型的关系.

2 结果与讨论 2.1 泵站调节池表层沉积物中ARGs的分布特征

不同季节调节池表层沉积物中丰度前50的ARGs在不同取样区的分布情况如图 2所示. 不同样本中丰度最高的ARGs均为macB, 其次为tetA（58）和evgS, 上述优势ARGs占各自样本ARGs序列总数的14.16%~17.03%. 调节池中不同季节和采样区表层沉积物样品中优势ARGs分别占各自样本ARGs序列总数的比例大致相同, 表明调节池表层沉积物不同季节和采样区样品中的优势ARGs基本一致.

横坐标为不同季节X1、X2、X3和X4取样点样品, 下同 图 2 泵站调节池表层沉积物中ARGs分布情况 Fig. 2 Distribution of ARGs in surface sediments of pumping station regulation pond

在16个表层沉积物样本中检测出20种抗生素抗性类型, 921个ARGs亚型. 不同抗性种类ARGs的丰度和耐药机制如图 3所示. 由图 3（a）可知在不同的表层沉积物样本中, ARGs的主要抗生素抗性类型为多重耐药类（multidrug, 18 767.79~22 184.50）、大环内酯-林可胺-链霉杀阳菌素类（macrolide-lincosamide-streptogramin, MLS类, 5 888.96~7 988.20）、四环素类（tetracycline, 4 609.97~5 663.63）和糖肽类（glycopeptide, 4 096.40~5 734.88）, 占ARGs序列总数的74.13%~76.63%. 采样期间, ARGs丰度呈冬季（50 060.94, 均值, 2 785.46, 标准差, 下同） > 夏季（49 525.83, 1 038.98） > 秋季（49 099.64, 1 430.01） > 春季（48 754.91, 1 923.63）的趋势；不同采样点中ARGs丰度呈出水区（X4）（50 521.57, 1 985.23） > 池心区（X3）（50 340.89, 1 441.57） > 进水区（X1）（48 587.88, 1 993.96） > 边角区（X2）（47 990.98, 871.43）的趋势, 即沿调节池水体流向, 表层沉积物中ARGs丰度呈先下降后增加的趋势, 其中最大丰度出现在冬季的出水区（53 548.29）, 最小丰度出现在冬季的进水区（46 047.64）. 如图 3（b）所示, 不同样本中ARGs的耐药机制分布基本一致, 共检测出9种耐药机制, 其中主要的耐药机制为抗生素外排泵（antibiotic efflux）, 相对丰度达到了59.89%~63.78%, 其次为抗生素靶点改变（antibiotic target alteration）, 相对丰度为17.18%~21.28%.

（a）ARGs抗生素抗性类型, （b）ARGs耐药机制 图 3 泵站调节池沉积物中ARGs类型和耐药机制 Fig. 3 Types and resistance mechanisms of ARGs in sediments from pumping stations regulating pond

从ARGs注释结果来看, 冬季的ARGs数量明显高于其他季节. 调节池沉积物中ARGs主要的抗生素抗性类型为多重耐药类、MLS类和四环素类, 这与针对南水北调东线工程受水区湖泊水库[22]、唐山陡河水库[28]和南京地区饮用水[29]的研究结果相似. 减轻细菌耐药性产生的前提是确定ARGs的耐药机制[30], 本研究结果显示调节池沉积物中ARGs主要耐药机制为抗生素外排泵, 外排泵在细菌中广泛存在[31]. 沉积物中ARGs耐药机制的分布情况无明显差异, 南水北调水源地、供水干渠和泵站调节池相较于其他地表水体受人类活动影响较小, 这可能是导致ARGs种类和耐药机制稳定的原因[32, 33].

2.2 表层沉积物中ARGs与理化指标的关系 2.2.1 表层沉积物理化指标

表 1为泵站调节池表层沉积物的理化指标, 调节池沉积物pH值在6.70~7.90之间；ω（OM）在7.02%~16.74%之间, 其中秋季最高, 夏季最低, 各采样点间OM含量差异不大, ω（TN）为4 669.40~7 383.52 mg·kg-1之间. ω（NH4+-N）和ω（NO3--N）分别在45.82~221.52 mg·kg-1和0.98~10.37 mg·kg-1之间；ω（TP）为173.76~598.83 mg·kg-1之间, 其中夏季TP含量最高, 春季TP含量最低.

表 1 泵站调节池沉积物基本理化指标 Table 1 Basic physicochemical index of sediments from pumping stations regulating pond

2.2.2 沉积物中ARGs与理化指标相关性分析

为探究南水北调泵站调节池沉积物理化指标对ARGs分布特征的影响, 对丰度前20的ARGs与沉积物理化指标进行相关性分析, 结果如图 4所示. 沉积物的TN与msbA、arlR、efrA和optrA呈显著正相关（P < 0.05）；NO3--N与parY、rpoB2、TaeA、msbA和rpoB呈显著正相关（P < 0.05）, 与macB、oleC、mtrA、vanRF和baeS呈显著负相关（P < 0.05）；TP与oleC呈显著正相关（P < 0.05）, 与novA、rpoB2、TaeA、msbA和rpoB呈显著负相关（P < 0.05）；OM与evgS呈显著正相关（P < 0.05）；NH4+-N和pH值与丰度前20的ARGs无显著相关性. 环境因素可能会驱动和增强ARGs在环境中的传播[34]. 调节池沉积物中的TN和TP的含量与南水北调工程其他库区氮磷营养盐含量相比, 泵站调节池沉积物氮磷营养盐含量明显较高, 说明沿途污染物的输入对沉积物污染物含量有一定影响[35, 36]. 表层沉积物中氮磷营养盐含量与ARGs关系密切, 这一结果与林倩如等[37]针对湿地沉积物抗生素抗性基因的分布特征的研究结果一致. 除上述理化指标外, 还有多种因素会对ARGs的分布产生影响[38~40], 将来可以增加理化指标的检测种类, 更具体地研究ARGs在水、沉积物和土壤等环境介质中的分布特征.

色柱0~1表示正相关, -1~0表示负相关；*表示P < 0.05, **表示P < 0.01, ***表示P < 0.001 图 4 泵站调节池沉积物中ARGs和理化指标的关系 Fig. 4 Relationship between ARGs and physicochemical indices in sediments from pumping stations regulating pond

2.3 沉积物中ARGs与微生物群落的关系

泵站调节池表层沉积物中, 丰度前20的细菌属与丰度前20的ARGs相关性分析如图 5所示. ARGs与微生物间的相关性分析有助于发现ARGs的潜在宿主[41]. 丰度前20的微生物菌属中除g_Methanosarcina外, 其余19种与ARGs呈显著相关（P < 0.05）. 其中, g_unclassified_p_Bacteroidota与arlR呈显著正相关（P < 0.05）, 涉及1种抗生素抗性类型和1种耐药机制；g_unclassified_p_Chloroflexi与10种ARGs呈显著相关（P < 0.05）, 涉及6种抗生素抗性类型和3种耐药机制；g_unclassified_p_Proteobacteria与10种ARGs呈显著相关（P < 0.05）, 涉及5种抗生素抗性类型和3种耐药机制；g_unclassified_c_Alphaproteobacteria与11种ARGs呈显著相关（P < 0.05）, 涉及7种抗生素抗性类型和3种耐药机制；g_unclassified_c_Gammaproteobacteria与bcrA和novA呈显著相关（P < 0.01）, 涉及2种抗生素抗性类型和1种耐药机制；g_unclassified_f_Anaerolineaceae与10种ARGs呈显著相关（P < 0.05）, 涉及6种抗生素抗性类型和3种耐药机制. ARGs可在细菌群落间进行传播, 而且可以随着宿主的增殖不断扩增[42]. 与目的ARGs呈显著正相关的菌属可能是ARGs的潜在宿主[43]. 在本研究中部分菌属与多种ARGs类型显著相关并涉及多种耐药机制, 而有些菌属仅与1种抗生素抗性类型ARGs具有相关性, 表明这些微生物可能是多种ARGs的共同潜在宿主[44]. 与多种菌属之间呈显著正相关（P < 0.05）的部分ARGs可能有多个潜在的微生物宿主.

1.g_unclassified_o_Bacteroidales, 2.g_unclassified_c_Deltaproteobacteria, 3.g_unclassified_d_Bacteria, 4.g_unclassified_p_Spirochaetes, 5.g_unclassified_p_Bacteroidota, 6.g_unclassified_p_Chloroflexi, 7.g_unclassified_p_Candidatus_Aminicenantes, 8.g_Methanoregula, 9.g_unclassified_p_Acidobacteria, 10. g_unclassified_p_Proteobacteria, 11. g_unclassified_f_Saprospiraceae, 12. g_unclassified_c_Alphaproteobacteria, 13. g_unclassified_p_Planctomycetota, 14. g_Methanosarcina, 15. g_unclassified_p_Verrucomicrobia, 16 g_unclassified_c_Gammaproteobacteria, 17. g_unclassified_f_Anaerolineaceae, 18. g_unclassified_f_Syntrophaceae, 19. g_Cyanobium, 20. g_unclassified_f_Spirochaetaceae；色柱0~1表示正相关, -1~0表示负相关；*表示P < 0.05, **表示P < 0.01, ***表示P < 0.001, ****表示P < 0.0001 图 5 泵站调节池沉积物中ARGs与微生物菌属相关性分析 Fig. 5 Correlation analysis of ARGs and microbial genera in sediments from pumping stations regulating pond

2.4 沉积物中ARGs与MGEs类型的关系

为了进一步评估ARGs的潜在移动性, 对特定MGEs和ARGs的共现性关系进行研究. 泵站调节池表层沉积物中MGEs类型与丰度前20的ARGs相关性分析如图 6所示, 以评估不同样本中ARGs的潜在可移动性的差异. 接合转移蛋白（conjugate transfer protein）分别与macB、bcrA、efrA、arlS、mupA、baeS和optrA呈显著正相关（P < 0.05）, 重组酶（recombinase）分别与macB、bcrA、efrA、arlS、mupA、baeS和optrA呈显著正相关（P < 0.05）, 转座酶（transposase）分别与macB、bcrA、efrA、arlS、mupA、baeS和optrA呈显著正相关（P < 0.05）. 上述结果表明, 接合转移蛋白、重组酶和转座酶这些MGEs类型是泵站调节池沉积物中微生物细胞ARGs水平转移的重要参与者. 3种MGEs类型都与macB、bcrA、efrA、arlS、mupA、baeS和optrA这些ARGs呈显著正相关（P < 0.05）, 表明接合转移蛋白、重组酶和转座酶对这些ARGs的传播具有协同作用, 共同促进了ARGs的水平转移[45]. 因此MGEs在泵站调节池表层沉积物ARGs的传播中起重要作用.

色柱0~1表示正相关, -1~0表示负相关；*表示P < 0.05, **表示P < 0.01, ***表示P < 0.001 图 6 泵站调节池沉积物中ARGs与MGEs相关性分析 Fig. 6 Correlation analysis of ARGs and MGEs in sediments from pumping stations regulating pond

3 结论

（1）在调节池沉积物中, 共检测出20种抗生素抗性类型和921种ARGs亚型, 其中丰度前3的ARGs分别为macB、tetA（58）和evgS, 占各自样本ARGs序列总数的14.16%~17.03%. 抗生素外排泵是主要的耐药机制.

（2）丰度前20的ARGs与沉积物理化指标相关性分析发现, 沉积物的TN与msbA、arlR、efrA和optrA呈显著正相关（P < 0.05）, NO3--N与parY、rpoB2、TaeA、msbA和rpoB呈显著正相关（P < 0.05）, 与macB、oleC、mtrA、vanRF和baeS呈显著负相关（P < 0.05）；TP与oleC呈显著正相关（P < 0.05）, 与novA、rpoB2、TaeA、msbA和rpoB呈显著负相关（P < 0.05）；OM与evgS呈显著正相关（P < 0.05）；NH4+-N和pH值与丰度前20的ARGs无显著相关性. 沉积物中氮磷营养盐含量和pH值与ARGs关系密切.

（3）丰度前20的ARGs与丰度前20的微生物菌属相关性分析发现, 有19种菌属与ARGs呈显著相关（P < 0.05）, 涉及多种抗生素抗性类型和耐药机制. 有18种菌属与多种ARGs呈显著正相关（P < 0.05）, 17种菌属与多种ARGs呈显著负相关（P < 0.05）.

（4）丰度前20的ARGs与MGEs类型相关性分析发现, 接合转移蛋白、重组酶和转座酶都分别与macB、bcrA、efrA、arlS、mupA、baeS和optrA呈显著正相关（P < 0.05）, 表明这些MGEs类型是泵站调节池沉积物中微生物细胞ARGs水平转移的重要参与者. MGEs在泵站调节池表层沉积物ARGs的传播中起重要作用.

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