2024, Vol. 45
2. 北京市污水资源化工程技术研究中心, 北京 100124;
3. 中国人民大学实验室管理与教学条件保障处, 北京 100872;
4. 北京北排科技有限公司, 北京 100044
, LI Xue-mei3
, LI Hong-quan4 , WEI Lin-lin1,2 , JIANG Chun-hui1 , JIANG Da-wei1,2 , LI Kui-xiao1,2
2. Beijing Engineering Research Center of Wastewater Resource, Beijing 100124, China;
3. Office of Laboratory Management and Teaching Facilities Development, Renmin University of China, Beijing 100872, China;
4. Beijing BeiPai Science & Technology Co., Ltd., Beijing 100044, China
再生水是污水经过一系列工艺处理后达到一定水质标准和可再次利用的水资源[1]. 由于再生水来源广泛、水质水量稳定和便于收集处理, 其已成为城市用水的重要组成部分[2, 3]. 北京作为天然水匮乏的地区, 2021年再生水利用量达到12.0亿m3, 约占全市总供水量的30%, 其中93%用于人工生态环境补水[3]. 再生水作为水源补给河湖景观, 在水环境构建与生态修复等方面提供重要生态支撑[4, 5].
沉水植物不仅提升了水环境观赏性还是水环境修复的重要载体, 发挥着重要生态功能[6, 7], 其叶表为微生物生长繁殖提供附生区, 其上附着的细菌主导着营养物、污染物代谢降解或再循环[6, 8, 9], 包括固氮作用、硝化作用和反硝化作用等氮循环过程[10, 11], 具有提高氧含量、促进氮循环、吸附沉积物、抑制藻类和富集微生物等作用[6, 7, 12].
沉水植物附着细菌群落的形成与宿主植物及周围水体环境密切相关[13, 14]. 先前的研究表明, 沉水植物附着细菌和水中浮游细菌之间既存在共有微生物又存在各自特有微生物[9, 14], 但是对附着细菌群落结构和功能的理解仍然受限, 缺乏再生水水质及沉水植物种类相关性研究. 本文以再生水构建水环境中的不同沉水植物为研究对象, 对其附着细菌及周围环境样本进行16S rRNA基因测序, 分析沉水植物附着细菌群落及其周边环境细菌群落结构特征及差异, 探究再生水水质及植物种类对附着细菌群落及功能的影响关系, 以期为揭示沉水植物附着细菌群落特征和优选沉水植物种植种类提供科学依据及理论基础.
1 材料与方法 1.1 样品采集再生水构建的水环境区域位于北京市西南部, 总面积约15万m2, 其中水面面积约4万m2, 补给水为某市政再生水处理厂出水, 水质满足北京市城镇污水处理厂水污染物排放标准(DB11/890-2012). 根据水流方向, 从进水口到出水口共设6个采样点(图 1).
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图 1 再生水构建水环境平面及采样点分布示意 Fig. 1 Plan and sampling site settings of the water environment supplemented with reclaimed water |
活性污泥样、水样、土壤样、底泥样和植物样(苦草、龙须眼子菜、大茨藻、铜钱草)均在2022年7月完成一批采样. 因水环境不同区域沉水植物生长种类不一, 为便于对比分析, 在7月初选取苦草、龙须眼子菜和大茨藻洗涤后通过1m2无底的种植框(种植框内外的水及营养物质等均可自由交换)分别种植在3号和6号点, 8月中旬植物挂膜成功后再采集植物样一批.
样品采集方法如下：活性污泥样品在再生水处理厂生物池采集1 L, 水环境中各个采样点分别采集水样(1 L)、底泥样(1 kg)、土壤样(1 kg)和每种植物样(4 ~ 6株), 以上样品均取3个重复样. 将各样品置于无菌采样袋并放入冰盒中, 立即运回实验室进行后续处理, 样品具体信息及编号见表 1.
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表 1 采集样品信息1) Table 1 Information on collecting samples |
1.2 理化指标检测
在2022年6~8月多次在采样点检测水质. 采样点水体pH值和溶解氧(DO)等指标用多参数水质仪(Multi3630, WTW, 德国)现场测定, 化学需氧量(COD)测定用快速消解分光光度法(DR3900, HACH, USA), 总氮(TN)测定参考GB/T 11894-1989, 氨氮(NH4+-N)测定参考HJ 535-2009, 总磷(TP)测定参考GB/T 11893-1989, 正磷酸盐(PO43--P)测定参考CJ/T 51(34.1)-2004, 五日生化需氧量(BOD5)测定参考HJ 505-2009, 浊度测定参考GB/T 13200, 色度测定使用色度仪(SD9012A, XINRUI, 中国上海), 余氯测定使用余氯检测仪(DR300, HACH, USA), 粪大肠菌群测定参考HJ/T 347-2007.
1.3 样品预处理及高通量测序水样经过0.45 μm微孔滤膜进行抽滤, 收集滤膜. 植物样经蒸馏水洗涤3遍经液氮冷冻后研磨, 收集植物碎片. 土壤及底泥样品剔除杂物后, 冷冻干燥研磨备用. 活性污泥样离心收集沉淀备用. 从滤膜、植物碎片、土壤、底泥和活性污泥中分别提取样品总DNA, 采用引物对338F(5'-ACTCCTACGGG AGGCAGCA-3')和806R(5'-GGACTACHVGGGT WTCTAAT-3')对样品的16S rRNA进行扩增, 通过Illumina MiSeq测序平台完成样品测序.
1.4 数据分析将测序所得序列进行聚类, 并划分操作分类单元(operational taxonomic units, OTUs, 相似性大于0.97), 有效序列与SILVA数据库(http://www.arb-silva.de)进行比对并对OTUs进行分类学注释, 相关分析使用上海美吉生物云平台(www.majorbio.com)[15]. 群落结构柱状图及Venn图基于R(version 3.3.1)语言工具作图. 主要坐标分析(principal co-ordinates analysis, PCoA)基于R语言PCoA统计分析和作图. 环境因子关联分析的典型相关分析(canonical correlation analysis, CCA)基于R语言vegan包中CCA分析和作图. 细菌功能基因分析通过PICRUSt2软件包根据KEGG数据库的信息分析并计算各功能基因相对丰度.
2 结果与讨论 2.1 再生水构建水环境水质变化规律再生水构建水环境水质理化指标检测结果见表 2. 再生水补水的COD、TN、NH4+-N和TP等指标均符合《城市污水再生利用景观环境用水水质》(湖、库)(GB/T 18921-2019)的要求. 随着水流方向下游6号点TN、NH4+-N、TP和PO43--P较补水口分别减少了34%、32%、23%和64%, 表明水体中氮磷营养物质在水环境中得到了吸收利用, 这在一定程度上可改善水体水质[7, 8, 12]. 下游水体中COD、BOD5、浊度和色度较上游呈现升高趋势, 6号点较补水口的COD增加149%、BOD5增加5.3 mg·L-1、浊度增加2.67 NTU和色度增加13.3, 原因可能是水中营养物质被藻类吸收刺激藻类繁殖, 藻类生长使水中有机物、浊度和色度升高[16, 17].
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表 2 再生水构建水环境水质参数1) Table 2 Water quality parameters of water environment supplemented with reclaimed water |
2.2 再生水构建水环境细菌群落特征 2.2.1 再生水构建水环境细菌群落多样性
细菌群落α多样性结果见表 3. 水环境中所有样本Coverage ≥ 0.98, 表明本次测序深度足够、结果可靠. Observed OTUs和Chao指数用来表征物种的丰富度[18], Observed OTUs和Chao指数数值越大表明群落丰富度越高；Shannon指数用来表征物种的多样性[19], 其数值越大表明群落多样性越高. 植物附着细菌群落的Observed OTUs(2 235)、Chao指数(2 967)和Shannon指数(4.83)显著低于土壤样和底泥样, 其显著高于水样且分别为水样的4.8、4.5和1.4倍. 结果表明, 植物附着细菌群落的丰富度和多样性显著低于土壤样和底泥样, 相较土壤和底泥植物附着细菌形成了适于水环境的更专一的生态功能[20, 21]；同时, 植物附着细菌群落的丰富度和多样性显著高于水中细菌, 这与多数研究结果一致[9, 14, 22], 相较水体植物叶表为细菌提供了良好的附着基质从而支持更丰富的细菌类群[9, 14].
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表 3 细菌群落α多样性1) Table 3 The α diversity of bacterial community |
2.2.2 再生水构建水环境细菌群落结构
再生水构建水环境中细菌群落结构见图 2, 在门水平上, 变形菌门(Proteobacteria)和拟杆菌门(Bacteroidota)之和在5组样本中占比均超过55%, 甚至在水体中占比超过90%. 变形菌门和拟杆菌门是水环境系统优势菌群且在有机物降解和氮循环过程中起重要作用[22, 23]. 在属水平上, 上游(1~4号点)植物附着细菌群落相似, 优势菌属鞘氨醇单胞菌属(Sphingomonas)相对丰度约7%, 下游(5、6点)植物附着细菌群落中优势菌属气单胞菌属(Aeromonas)、假单胞菌属(Pseudomonas)和不动杆菌属(Acinetobacter)之和的相对丰度约80%；上游(1~3号点)水中浮游细菌中优势菌属栖湖菌属(Limnohabitans)的相对丰度超过33%, 下游(4~6号点)水中浮游细菌优势菌属莱茵海默氏菌属(Rheinheimera)相对丰度超过24%；底泥、土壤和活性污泥中细菌多样性较高(表 3), 每种优势菌属占比均不超过6%. 这些优势菌属中, 栖湖菌属在硝酸盐还原[24, 25]、莱茵海默氏菌属在氮的固定[26]过程起作用, 鞘氨醇单胞菌属、气单胞菌属、假单胞菌属和不动杆菌属在有机物降解、氮循环和重金属吸附[27 ~ 29]等过程起作用. 结果表明植物附着细菌群落结构与周围环境细菌群落(沉积物细菌和水体中浮游细菌等)存在差异, 这与Yan等[22]和Liu等[23]的研究结果一致, 因为生境条件会影响细菌群落结构[30, 31]；上下游不同水域细菌群落结构也存在差异, 水质是影响上下游菌群差异的主要原因[32, 33]；水环境与活性污泥中细菌群落结构存在差异, 再生水处理厂通过消毒工艺控制出水微生物[34], 因此水环境中细菌来源为自然环境而不是再生水补水所以差异较大.
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(a)5种生境-门水平, (b)5种生境-属水平, (c)沉水植物附着细菌-属水平, (d)水中浮游细菌-属水平；(b)相对丰度排名15以后的归为others, 其余群落结构图中相对丰度排名10以后的归为others, 下同；未知物种归为unclassified, 未归类物种归为norank, 下同；Z表示植物样, S表示水样, N表示底泥样, T表示岸边土壤样, A表示活性污泥样；Z1~Z6分别表示1~6号点植物样；S1~S6分别表示1~6号点水样 图 2 再生水构建水环境中细菌群落结构 Fig. 2 Bacterial community structure in water environment supplemented with reclaimed water |
水环境中各组样本细菌群落的相似性及差异性, 岸边土壤、底泥、水体、活性污泥和沉水植物附着的细菌群落分别形成5组各自聚集在一起的细菌群落(图 3), 进一步表明植物附着细菌群落与周围环境及再生水厂活性污泥细菌群落存在差异, 这与2.2.2节及Yan等[22]和Liu等[23]的研究结果一致. 上下游植物附着细菌群落各自聚集在一起, 表明水质影响植物附着细菌群落. 上游水体中有机物相对较少[ρ(COD)10~20 mg·L-1], 下游水体中有机物相对较多[ρ(COD)约为30 mg·L-1], 水体环境因子包括氮磷营养盐、溶解性有机物等都会对细菌群落造成影响[32, 33].
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R=0.700 7, P=0.001 0；Z表示植物样, S表示水样, N表示底泥样, T表示岸边土壤样, A表示活性污泥样；Z1~Z6分别表示1 ~6号点植物样 图 3 基于PCoA的再生水构建水环境中细菌群落差异 Fig. 3 PCoA-based analysis of bacterial community differences in water environment supplemented with reclaimed water |
8月3种植物附着细菌群落结果见图 4, 大茨藻、苦草和龙须眼子菜附着生物膜中主要优势菌属有红杆菌属(Rhodobacter)、井杆菌属(Phreatobacter)和丛毛单胞菌科未知属(unclassified_Comamonadaceae), 其中大茨藻附着的丛毛单胞菌科未知属相对丰度为8%, 显著高于苦草与龙须眼子菜(P < 0.05, Kruskal-Wallis秩和检验). 各植物样附着细菌群落结构详见附件1(图 3和图 4). 红杆菌属是好氧反硝化菌[35, 36]、丛毛单胞菌科中大部分菌属可分解有机污染物[7, 37], 相较苦草和龙须眼子菜推测大茨藻自身及其叶表为丛毛单胞菌科提供了更适宜的附着生长条件[20, 38]. 结果表明植物种类会影响附着细菌群落, 同一水域不同种类植物附着细菌群落组成相似但在相对丰度上存在差异, 因为不同植物提供的附着微环境存在差异[20, 38].
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ZC表示水环境中大茨藻样, ZK表示水环境中苦草样, ZL表示水环境中龙须眼子菜样 图 4 属水平不同植物种类沉水植物附着细菌群落结构 Fig. 4 Community structure of epiphytic bacteria on different submerged macrophytes at the genus level |
8月不同水质植物附着细菌群落结构见图 5, 选取3号和6号点分别代表上游和下游进行分析, 相对丰度前10的优势菌属中除红杆菌属、生丝微菌属(Hyphomicrobium)和异根瘤菌属-根瘤菌属(Allorhizobium-Rhizobium)的相对丰度在3号和6号点无显著差异, 其它7种优势菌属在3号点的相对丰度显著高于6号点(P < 0.05, Wilcox秩和检验). 结果表明水质会影响附着细菌群落, 不同水质下植物附着细菌群落组成相似但在相对丰度上存在显著差异, 结果与2.2.2节的一致, 上下游水质不同例如氮磷营养盐、溶解性有机物等都会对细菌群落造成影响[32, 33]. 同时, 因7月与8月水温变化较大, 植物样品与2.2.2节的植物附着细菌群落也存在差异, 佐证了前述结果, 环境因子的改变会影响微生物群落[32, 33, 38].
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ZZ3表示3号点种植框植物样, ZZ6表示6号点种植框植物样 图 5 属水平不同水质沉水植物附着细菌群落结构 Fig. 5 Community structure of epiphytic bacteria on submerged macrophytes of differing water quality at the genus level |
反映细菌群落与环境因子之间关系CCA结果见图 6. 经过方差膨胀因子检验, COD、BOD5、TN、NH4++-N、TP、PO43--P、pH和DO这8个环境因子中BOD5、TN、NH4+-N和TP能影响微生物群落, 这与其他学者对影响沉水植物附着细菌群落关键环境因子的研究一致[22, 30, 38]. 从细菌与环境因子的关联性上看, 异根瘤菌属-根瘤菌属和红杆菌属与BOD呈正相关, 与TN、NH4+-N和TP呈负相关, 因为可能是根瘤菌属参与氮循环[39]、红杆菌属可分解有机污染物两者均可在高有机质环境生存[35]；甲基珠藻属(Methyloglobulus)、红长命菌属(Rubrivivax)和伯克氏菌目未知属(unclassified_Burkholderiales)等菌属与TN、NH4+-N和TP呈正相关、与BOD5呈负相关, 这些菌属与氮磷去除相关[7, 18, 40]. 从细菌群落之间的距离上看, 3号和6号点样本分别聚集在一起, 而同一种类植物在不同水质下样本距离较远. 前述分析表明, 不同沉水植物附着细菌群落在1~4号点较相似, 在5~6号点较相似[图 2(c)]；不同沉水植物形成了上游(1~4号点)和下游(5~6号点)各自聚集在一起的细菌群落(图 3)；同一水域不同种类植物附着细菌群落组成相似, 植物种类对细菌群落的影响主要为细菌的相对丰度(图 4)；不同水质下植物附着细菌群落组成相似但在相对丰度上存在显著差异(图 5). 结合前述分析及聚类分析结果表明, 水质和植物种类均会影响附着细菌群落, 且水质对附着细菌群落的影响大于植物种类, 朱亮等[38]和Knief等[41]的研究也表明, 相对于植物类型, 周围环境等因素会对附着细菌群落造成更大的影响.
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红色箭头表示环境因子；蓝色三角表示优势菌属, 显示相对丰度前10的物种：1.Methyloglobulus, 2.unclassified_Burkholderiales, 3.Rubrivivax, 4.Lautropia, 5.norank_Rhizobiales, 6.unclassified_Comamonadaceae, 7.Phreatobacter, 8.Hyphomicrobium, 9.Rhodobacter, 10.Allorhizobium-Rhizobium；ZZ3C表示3号点种植框大茨藻样, ZZ3K表示3号点种植框苦草样, ZZ3L表示3号点种植框龙须眼子菜样, ZZ6C表示6号点种植框大茨藻样, ZZ6K表示6号点种植框苦草样, ZZ6L表示6号点种植框龙须眼子菜样 图 6 属水平的细菌群落与水环境因子的CCA分析 Fig. 6 CCA analysis of bacterial community and water environmental factors at the genus level |
沉水植物附着细菌的基因组中含有大量功能基因[20, 42], 以上基因在氮磷循环中起到关键作用, 例如涉及硝化作用(hao)、反硝化作用(nar、nir、nor、nos)和磷循环(ppk、phdp、hdp、hh)等的功能基因[43]. 图 7显示了基于PICRUSt2预测的与氮磷去除相关的功能基因相对丰度. 关于氮去除, 与氨氧化细菌相关的羟胺氧化酶基因(hao)和反硝化基因(硝酸还原、亚硝酸盐还原、一氧化氮还原、一氧化二氮还原基因)的相对丰度在3号点样本中较高. 关于磷循环, 3号点样本中多磷酸盐形成和PHB降解相关的基因的相对丰度更高. 结果表明, 再生水水质也会影响细菌群落功能基因相对丰度, 氮磷浓度较高区域(3号点)氮循环与磷循环功能基因相对丰度较高, 氮磷浓度增加会刺激相关氮磷循环功能基因相对丰度[33, 44, 45].
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硝化作用：hao表示羟胺氧化酶基因；反硝化作用：nar表示硝酸还原酶基因, nir表示亚硝酸盐还原酶基因, nor表示一氧化氮还原酶基因, nos表示一氧化二氮还原酶基因；多磷酸盐形成：ppk表示多磷酸盐激酶基因；聚3-羟基丁酸酯(PHB)降解：phdp表示聚-β-羟丁酸去聚合酶基因, hdh表示3-羟基丁酸脱氢酶基因, hh表示羟基丁酸二聚体水解酶基因；ZZ3表示3号点种植框植物样, ZZ6表示6号点种植框植物样 图 7 不同水质沉水植物附着细菌9种功能基因相对丰度 Fig. 7 Relative abundance of five functional genes of epiphytic bacteria on submerged macrophytes of differing water quality |
(1) 再生水构建水环境中, 接近出水口的TN、NH4+-N、TP和PO43--P较补水口分别减少了34%、32%、23%和64%, 水体中氮磷营养物质在水环境中得到了吸收利用；下游水体COD、浊度和色度呈现升高趋势.
(2) 沉水植物附着生物膜中细菌群落与周围环境(土壤、底泥和水体)及再生水处理厂活性污泥的细菌群落存在显著差异：在群落多样性上, 其丰富度和多样性显著低于土壤和底泥中细菌但高于水中浮游细菌；在群落结构上, 其优势菌属及对应相对丰度与其它样本不同, 主要优势菌属有鞘氨醇单胞菌属(Sphingomonas)、气单胞菌属(Aeromonas)、假单胞菌属(Pseudomonas)和不动杆菌属(Acinetobacter), 分别占比7%~40%.
(3) 沉水植物种类和再生水水质(BOD5、TN、NH4+-N和TP)均会影响植物附着细菌群落, 但水质对附着细菌群落的影响大于植物种类, 且水质也会影响沉水植物附着细菌群落功能基因相对丰度, 氮磷浓度较高区域氮循环与磷循环功能基因相对丰度较高.
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