2023, Vol. 44
2. 山西农业大学资源环境学院, 太原 030006
2. College of Resources and Environment, Shanxi Agricultural University, Taiyuan 030006, China
细菌群落对环境变化的响应是一个很重要的生态问题[1].在水生环境中, 细菌群落具有生态功能指示和水体自净的重要作用, 其群落结构及分布也会随着水生环境的变化而改变[2].由于细菌群落对生存环境变化的敏感性, 细菌群落的生物量、多样性指数和优势分布常被用来指示污染生态系统中的水体质量和变化[3, 4].
随着农林牧渔和工矿业等生产活动的发展, 重金属污染已成为影响水生环境中细菌群落结构与组成的重要因素[5].这是由于重金属会使细胞内的蛋白质失去活性, 影响细胞呼吸和能量交换[6], 从而阻碍细菌的新陈代谢和生物活性.Bhagat等[7]发现革兰氏阴性菌的形态随水体中重金属Ni和Cd含量的升高发生改变, 细胞表面变得更加黏稠或粗糙.在重金属污染的水体中, 细菌群落的丰度和多样性受到环境梯度或地理距离、河流深度以及营养物质等多种环境因素的影响[8~10], 其中, 重金属对细菌群落结构的影响甚至高于营养物质所形成的选择压力[11].有研究发现, 铜尾矿库中的细菌群落组成更易受到As、Pb和Zn的毒害作用[12].然而, 这些研究或针对环境中的特定菌群进行探讨, 或针对受重金属影响较大的局部区域进行调查, 而对流经有尾矿库与城镇的河流中细菌群落特征的研究较少.
亳清河是山西省垣曲县境内的第二大河流, 属于黄河的一级支流.河流发源于垣曲西北部矿山, 流经尾矿库和城镇, 汇入小浪底水库, 区域特征鲜明.本文通过对亳清河细菌群落特征和重金属污染状况的测定分析, 旨在探究：①亳清河中细菌群落的分布特征及其与重金属之间的响应关系; ②引起细菌群落结构空间分异的驱动因子.本研究对黄河流域生态文明建设具有重要意义.
1 材料与方法 1.1 研究区概况亳清河(35°05′~35°20′N, 111°33′~111°51′ E)位于山西省南部运城市垣曲县境内, 向东南流贯垣曲县汇入黄河小浪底水库, 全长48 km, 流域总面积1128 km2, 流域人口170 000人.该区域属暖温带大陆季风性气候, 年降雨量780 mm, 年均温14℃, 无霜期大于200 d, 四季分明.流域上游建有十八河铜尾矿库, 库容1.25×108 m3.
1.2 水样采集方法2020年11月, 选择亳清河典型位置进行水体样本采集(表 1和图 1).采用便携式水样采集器在每个样点采集河流表层水(0~50 cm)2 L, 每样点3个重复, 并保存于无菌水样采集袋中, 及时放入4℃车载冰箱保存, 立即运回实验室进行下一步分析.
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表 1 采样点介绍 Table 1 Introduction of sample sites |
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图 1 亳清河采样点位置 Fig. 1 Location of sampling sites in Boqing River |
采用全自动凯式定氮仪(Kjeltec 8400, 丹麦FOSS)测定水体总氮(TN); 采用CNS元素分析仪(vario ISOTOPE select, 德国Elementar)测定水中总碳(TC); 使用原子吸收分光光度计(NexION 350D, 美国PerkinElmer)测定Cu、Zn、Pd和Cd的含量; 使用电感耦合等离子体质谱仪(200 Series AA, 美国Agilent)测定水中Hg、Cr和As的含量.
1.4 DNA抽提、PCR扩增和Illumina MiSeq测序从采集的每个水样中分取500 mL, 经0.2 μm的聚碳酸酯膜过滤, 收集浮游微生物, 装于2 mL的EP管中, 封存在-80℃的冰箱中.根据FastDNAⓇ Spin Kit for Soil(MPBiomedicals, 美国)试剂盒说明书步骤抽提样品中的微生物群落总DNA, 采用1%的琼脂糖凝胶电泳检测DNA所提取的质量, 使用NanoDrop2000测定DNA浓度和纯度; 使用338F (5′-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3′)和806R(5′-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3′)作为引物对16S rRNA基因进行扩增.扩增程序为: 95℃预变性3 min, 27个循环(95℃变性30 s, 55℃退火30 s, 72℃延伸30 s), 72℃稳定延伸10 min.PCR反应体系为：5×TransStartFastPfu缓冲液4 μL, 2.5 mmol ·L-1 dNTPs 2 μL, 上游引物(5 μmol ·L-1)0.8 μL, 下游引物(5 μmol ·L-1)0.8 μL, TransStartFastPfu DNA聚合酶0.4 μL, 模板DNA 10 ng, ddH2 O补足至20 μL.每个样本3个重复.将同一样本的PCR产物混合后使用2%琼脂糖凝胶回收PCR产物, 利用AxyPrep DNA Gel Extraction Kit (AxygenBiosciences, Union City, CA, 美国) 进行回收产物纯化, 2%琼脂糖凝胶电泳检测, 并用QuantusTM Fluorometer (Promega, 美国)对回收产物进行检测定量.使用NEXTflexTM Rapid DNA-Seq Kit(Bioo Scientific, 美国)进行建库.最后在Illumina公司的MiSeq PE300/NovaSeq PE250平台进行测序(上海美吉生物医药科技有限公司), 获得OTU信息和种属鉴定.
1.5 数据处理方法采用One-way ANOVA分析亳清河水体理化性质在不同样点之间的差异性, 并用Tukey进行多重比较; 采用Spearman相关系数检验细菌群落多样性指数、优势菌属与环境因子间的相关性; 热图可视化利用R(软件包)完成; 网络分析可视化通过Gephi(0.9.2)实现.
2 结果与分析 2.1 亳清河水体理化性质TC浓度在S9处最高(图 2), 显著高于其他样点(P < 0.05); TN浓度在S9、S11和S13处显著高于其他样点(P < 0.05).重金属Cr在S5处的含量最高, 显著高于其他样点(P < 0.05); Cd在S3和S4处的含量最高, 显著高于其他样点(P < 0.05); As在S7处最高, 显著高于其他样点(P < 0.05); 有3种重金属的最低值出现在S12处, 分别是Cu、Zn和Hg.除Hg外, 其他所有重金属的最高值均集中在S3~S7处, 其中Cu和As都在S7处最高, Zn的最高含量位于S6处, 且显著高于其他样点(P < 0.05).
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不同小写字母表示两样点间差异显著(P < 0.05), TN和TC分别表示总氮和总碳 图 2 亳清河水体理化性质 Fig. 2 Water physico-chemical characteristics at each sampling site in Boqing River |
在本次调查采集的13个样点中, 共得到细菌有效序列信息604 951条, 单个样点序列信息在26 528~51 886条之间, 通过与数据库进行分类学分析, 共得到3 261个OTU, 分属43个门, 929个属.流域中共有优势菌门(相对丰度大于1%)14个[图 3(a)], 按照相对丰度高低依次为变形菌门(Proteobacteria, 30.16% ~83.79%)、放线菌门(Actinobacteriota, 2.91% ~42.61%)、拟杆菌门(Bacteroidota, 3.75% ~24.08%)、厚壁菌门(Firmicutes, 0% ~11.34%)、蓝细菌门(Cyanobacteria, 0.12% ~8.09%)、绿弯菌门(Chloroflexi, 0% ~7.90%)等.丰度最高的前3种类群在各样本群落中占比为77.73% ~96.41%.变形菌门在S5、S6和S7处的相对丰度较高, 而放线菌门在S11、S12和S13处的相对丰度较高.
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图 3 亳清河水体中门、属水平细菌群落结构 Fig. 3 Bacterial community structure of Boqing River |
亳清河细菌群落中的优势菌属(相对丰度大于1%)共有76种[图 3(b)].其中Limnohabitans和黄杆菌属(Flavobacterium)在所有样点均为优势菌群, Limnohabitans的相对丰度在S13处占比最高, 黄杆菌属在S9处的相对丰度最高; 不动杆细菌属(Acinetobacter)在S6和S7处相对丰度占比显著高于其他样点; 假单胞菌属(Pseudarthrobacter)在S11和S12处的相对丰度显著高于其他样点.
2.2.2 细菌多样性与丰富度细菌群落Shannon指数在S7处最低, 在S8处最高[图 4(a)].沿着河流的方向, 细菌群落丰富度指数Chao1表现出先降后升的趋势, Chao1指数在S5处最低, 显著低于其他样点(P < 0.05), 在S12处最高[图 4(b)].整条河细菌群落丰富度最低的区域是S5、S6和S13处, 丰富度最高的区域是S10~S12处, 细菌群落多样性最低的样点集中在S5~S7处.且随着河流的走势, 各样点间细菌的α多样性和丰富度变化趋势一致.Shannon指数在S5和S7处最低, 且与多样性最高的S1、S8、S10和S12处有显著性差异(P < 0.05).
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不同的字母表示两样点间差异显著(P < 0.05) 图 4 亳清河细菌群落的多样性和丰富度 Fig. 4 Relative abundance and diversity of bacterial community structure in Boqing River |
基于环境因子和相对丰度前30的细菌门的相关性分析发现[图 5(a)], Cd与Acidobacteriota、放线菌门两种细菌显著负相关; Cu与变形菌门、Patescibacteria和绿弯菌门这3种细菌显著负相关; As与拟杆菌门显著正相关.优势细菌门中, 变形菌门和Cu含量显著正相关(P=0.015), 拟杆菌门与As显著正相关(P=0.024), 放线菌门与Cd也显著负相关(P=0.029).
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* 表示P < 0.05, ** 表示P < 0.01, *** 表示P < 0.001 图 5 门水平和属水平细菌与环境因子之间的相关性 Fig. 5 Correlations between physico-chemical characteristics and the bacterial taxa at the phylum level and genus level, respectively |
在属水平相对丰度前30的细菌中.TC与norank_f_Rhizobiales_Incertae_Sedis显著负相关(P < 0.05), 与菌属黄杆菌属、Arenimonas显著正相关(P < 0.05), 与不动杆菌属极显著正相关(P < 0.01)[图 5(b)]; As与黄杆菌属、Arenimonas显著正相关(P < 0.05); TN、Pb分别与CL500-29_marine_group、Limnohabitans显著正相关(P < 0.05).优势属CL500-29-marine-group与TN、Cu、Cr、Cd共4个环境因子均显著相关(P < 0.05), 其中与Cd极显著相关(P < 0.001); 黄杆菌属、Arenimonas与TC、As显著相关(P < 0.05).
丰富度和多样性指数与环境因子的相关性分析发现(表 2), 在亳清河水体中, Cu同时与Shannon指数和Simpson指数均显著相关, 而Cr和Hg均与Ace、Chao1指数显著负相关.细菌优势属(丰度前50)与重金属的共现性网络中共得到57个节点和46条边, 平均度为0.807, 网络直径为4, 图密度为0.014, 模块度为0.514, 平均路径长度为1.99.共确定了6个关键类群(图 6), 共41种优势菌属与其他菌属相互共存.
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表 2 细菌多样性与环境因子之间的Pearson相关1) Table 2 Pearson correlation analysis between bacterial diversity and environmental parameters |
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图 6 细菌优势属与重金属之间的共现性网络 Fig. 6 Network analysis between the dominant genera of bacteria and heavy metals |
沿河流方向, 亳清河水体的细菌α多样性和丰富度变化趋势一致, 但各自的峰值却出现在不同的样点.在亳清河典型的金属尾矿库附近, S5处尾矿库出口的细菌丰富度最低, 可能是自尾矿库排出的废水中重金属Cr和Cd含量显著高于其他样点所致(图 2), 重金属的毒性能够改变蛋白质的生物活性, 从而减少了整体细菌群落的生物量[6]; 同时尾矿库内TN和TC等营养物质含量较低(图 2), 不能为细菌提供足够的能量供给和新陈代谢所需要的物质也加剧了这一现象[13]; 另外, 尾矿库内的废水还会因水库的低流速和长时间停留导致细菌死亡或者沉降, 所以尾矿库出口处的细菌群落丰富度偏低[14].细菌丰富度在S12处古城入口最高, 这可能和多种重金属在该处含量达到最低值有关(图 2).而丰富度不是在最后汇入黄河的水库处, 可能是因为黄河干流的稀释作用所致.
细菌多样性Shannon指数在新城镇出口处最低, 却在刚出城市后的第一个乡镇皋落乡入口处最高.这可能是由于受到土地利用等人类活动影响[15], 农业污染使得水体富营养化[16], 河流系统带走河道周围土壤及其微生物, 或者该地区有其他支流将外源细菌输入所致[17].总体来看, 亳清河流域后半段(S8~S13处)的细菌群落α多样性整体高于前半段(S1~S7处), 这可能是由于随着河流的单向流动, 沿途不同的土地利用方式改变了河流环境, 营养物质以及新支流中的微生物会补充进入河流[18], 这就导致空间距离越大, 细菌群落多样性也越高[19, 20].在十八河尾矿库出口的S5处、流经城市的S6处和城市河流出口S7处的细菌群落多样性和丰度均有明显下滑(图 4), 水体中Cu、Zn、Cr和As的含量在这些样点处达到最高值(图 2), 而能够耐受重金属环境的微生物种类相对较少, 受湖库滞留作用影响, 弱势菌群在长期的竞争中逐步被淘汰, 从而导致细菌群落多样性明显下降[21].
重金属含量相对较高的尾矿库和城市周边水体细菌群落多样性和丰富度较低, 而乡镇等少污染的区域细菌群落多样性和丰富度相对较高(图 2和图 4), 反映了不同的地理位置可以通过影响重金属、营养成分等环境因子的分布从而影响细菌群落的结构[21~23].
3.2 优势菌的分布与环境因子本研究发现, 亳清河水中的优势菌为变形菌门、放线菌门、拟杆菌门、厚壁菌门和蓝细菌门, 这些细菌门在受铜矿山影响的乐安河[16]和无矿区影响的尼泊尔Koshi河[24]、巴格马蒂河[25]中均有优势分布.共现性网络分析发现(图 6), 在具有共现性的41个细菌属中, 16个属于变形菌门, 10个属于放线菌门、6个属于拟杆菌门, 共占比78.05%.亳清河水体中, 变形菌门与Cu含量显著正相关(图 5), 变形菌门包含了多种重金属抗性类群, 如Pseudomonas属不仅具有固氮作用, 同时还对重金属Cu具有较高抗性[26], 在这两者间能量的分配使用均表明了这类细菌较强的环境适应性.这表明微生物群落结构与环境因子之间的关系不是单一的相关, 而是受多种因素综合影响所产生的结果.放线菌门与Cd含量显著负相关, 这与太原市南沙河水体[27]中的研究结果一致, 与TN、Pb和Cr的相关性并不显著, 可能是由于地缘因素所致.放线菌门的丰度及占比在矿区和离城市较近的地区(S4~S9处)有明显的下降, 但在下游S9处以后占比增加, 这可能和尾矿库及城市产生的有机污染较重, 放线菌具有分解有机物, 降解有机废料的作用有关[28].在Ke等[29]对城市生活垃圾的研究中, 拟杆菌门多存在于城市垃圾固废及其渗滤液中, 但这一结果并未出现在本研究途经城市中心的S6处和城市河流出口的S7处中, 这可能与当地城市污水处理能力较强, 排污标准严格以及河流自身净化能力强、河流流速快, 流量大等因素有关.
不动杆菌属、黄杆菌属和红育菌属(Rhodoferax)等革兰氏阴性菌相较于革兰氏阳性菌在亳清河流域具有较高丰度.不动杆菌属是医疗环境中最主要的病原菌类群之一[30], 在新城镇中部(S6处)和新城镇出口(S7处)相对丰度远高于其他样点(图 3), 这两个样点均位于垣曲县人民医院附近.黄杆菌属也是一种条件致病菌, 发现其与重金属As具有共现性(图 6)且与水体中As含量显著相关(P < 0.01, 图 5).而革兰氏阳性菌中微小杆菌属(Exiguobacterium)由于其具有一定的重金属修复和分解有机物的能力[31], 从而在亳清河水体能够共现的优势属中占有重要地位(图 6).环境中的As会显著降低细菌群落的丰度和多样性[32~34].在亳清河中, As却与多种优势菌属显著正相关, 这可能是由于亳清河整体As含量不高, 少量的As对微生物群落产生Hormesis效应(毒物兴奋作用)[35], 而Zn、Cu和Cd没有与任何优势细菌共现(图 6), 可能是由于过量所致. As对亳清河细菌群落结构起着关键作用[10], 同时, As可能对环境中致病菌的传播具有促进作用, 为人类健康带来潜在威胁.
4 结论(1) 亳清河水体中, 尾矿库及其临近水体中细菌群落丰富度和多样性较低, 尾矿库中高浓度重金属和低营养的环境是引起这种分布的主要因素; 亳清河下游细菌群落丰富度和多样性高于上游, 且在汇入小浪底水库之前达到峰值, 这与沿途土壤中的营养物质、微生物以及新支流中的微生物补充有关.
(2) 变形菌门、放线菌门、拟杆菌门、厚壁菌门和不动杆菌属、Limnohabitans、假单胞菌属、黄杆菌属是亳清河水体中的优势类群.
(3) 优势类群中, 变形菌门与Cu显著正相关, 而与TN负相关, 表明重金属污染的环境中, 细菌可能更倾向于将能量用于对重金属的适应.同时, 微生物群落结构的形成与环境因子并非简单的相关, 而是受多因素综合影响的结果.
(4) As在亳清河水体细菌群落的选择中起到了重要作用, 其对亳清河流域致病菌的传播具有促进作用, 为流域人类健康带来潜在威胁.
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