环境异质性是指一个区域单元内地区之间非生物条件的变化, 即地区之间的环境差异^[1].环境异质性普遍存在于生态系统中, 对生物群落结构有着一定的影响^[2].有研究表明, 高异质性的环境比低异质性的环境拥有更高的生态位分化, 并能允许更多的物种共存, 因此, 高异质环境往往具有较高的物种差异以及物种多样性^{[3, 4]}.然而, 近年来, 在人为干扰和全球气候变化的影响下, 环境异质性面临均质化的风险, 导致生物群落趋于均一化, 生物多样性降低, 如Brustolin等^[5]指出气候变化可能会使海洋群落的元群落结构简单化, 导致生物多样性丧失, 影响了海洋生态系统的稳定.淡水湖泊研究也发现, 富营养化降低了浅水湖泊的生物多样性, 并导致底栖生物同质化^{[6, 7]}.然而, 环境异质性对多样性的影响主要集中在陆地生态系统或水生动物^[8~11], 而对水生态系统中藻类的物种多样性影响研究相对较少.

硅藻作为水生生态系统重要的初级生产者, 是食物网的重要组成部分, 对物质循环和能量流动起着至关重要的作用^{[12, 13]}.由于其生活史较短、分布广泛且对环境变化敏感^{[14, 15]}, 因而, 硅藻常作为指示物种来评价水体环境, 如梅尼小环藻(Cyclotella meneghiniana)作为中-富营养水体的指示物种^[16], 广缘小环藻(Cyclotella bodanica)则为酸性水体的指示种^[17].相对于浮游硅藻而言, 附石硅藻生长位置相对固定, 不能通过迁移或其他方式躲避不良环境^{[18, 19]}, 因此, 附石硅藻多样性的变化更能反映一定区域内的环境变化.然而, 先前对附石硅藻的研究主要集中在其水体环境评价^{[20, 21]}和水体营养阈值^[22]等方面, 而对附石硅藻多样性变化的研究相对较少.

因此, 本文以三峡库区支流香溪河附石硅藻为研究对象, 通过分析环境因子与附石硅藻的关系, 来量化环境异质性对附石硅藻多样性的影响及驱动作用, 通过从环境异质性的角度解释三峡库区不同水文期附石硅藻多样性在时间尺度上的变化及响应机制, 旨在为进一步研究环境异质性与生物多样性的关系提供理论依据.

香溪河位于湖北省秭归县, 是三峡水库近坝区的最大支流, 入江口距三峡大坝约32 km, 受三峡大坝水位调度——冬蓄夏排的影响较大, 属亚热带大陆性季风气候, 年平均气温为17.24℃, 年平均降雨量约1 100 mm, 4月开始, 随着降水量的增加, 河流进入汛期, 雨季大都集中在6~9月, 10月以后进入枯水期, 是典型的山区季节性河流^[23].

本研究于2020年7月(非蓄水期)和12月(蓄水期)沿香溪河干流进行2次附石硅藻样品的采集.由于古夫镇附近存在几个梯级电站(古洞口电站、杨道口电站和白鸡河电站等), 同时附石硅藻样品量较少, 因此为了更好地阐明本文的研究目标, 样点S4设置在古夫镇下游(图 1).参照美国环保署(EPA)附石藻类的采集方法^[24], 每个样点随机选取3~5块直径为10~20 cm的石头, 并在石头上选取半径为2.7 cm的固定面积, 用尼龙刷刷取5个圆形随机获取样方的藻, 获得藻液250 mL, 放入冰盒带回实验室处理.取20 mL上述藻液进行离心富集, 经盐酸和过氧化氢处理去除有机质, 反复洗涤离心后保存于3 mL酒精中^[25]. 取0.1 mL硅藻样品滴于盖玻片, 并使用Naphrax(RI=1.74)制作永久装片.硅藻的鉴定和计数于奥林巴斯BX-53光学显微镜(奥林巴斯株式会社, 东京, 日本)在100倍油镜下进行, 对于光镜下难以准确鉴定的种类, 借助扫描电镜(FEI Quanta 450 FEG)进一步确定.藻类鉴定参照文献[26~33], 计数采用20 mm×20 mm计数框进行, 最后按照相关公式算出附石硅藻数量^[34].

图 1

Fig. 1

图 1 香溪河采样点位示意 Fig. 1 Schematic diagram of sampling sites in Xiangxi River

采样现场使用多参数水质测定仪YSI ProPlus(YSI Inc, Yellow Springs, OH, USA), 测定水温(WT)、酸碱度(pH)、浊度(Turb)、电导率(Cond)和溶解氧(DO)等参数.经纬度通过手持式GPS仪(佳明DRIVE51)获取.水体流速(v)采用LS45A型旋杯式流速仪测定.铵态氮(NH₄⁺-N)、硝态氮(NO₃^--N)、亚硝态氮(NO₂^--N)、溶解性总氮(TDN)、总氮(TN)、总磷(TP)、硅酸盐(SiO₃^2--Si)、溶解性总磷(TDP)、正磷酸盐(PO₄^3--P)、高锰酸盐指数和叶绿素a [浮游藻类叶绿素a(P_Chla)和附石藻类叶绿素a(B_Chla)]浓度等指标参照文献[35]测定.

为对环境异质性进行定量分析, 通过计算基于欧几里得距离(Euclidean distance, Euc)的环境变量矩阵得到相异度(Ed)^[36].公式如下：

式中, Euc为两个站点之间的欧几里得距离, Euc_max为整个数据集中所有成对距离的最大欧几里得距离, 加上0.001是用于解释站点之间的零相似性.进而通过计算两次采样的环境指标相似矩阵的平均相异度(Ed), 量化两次采样的环境异质性.同时, 利用置换多元离散度(permutation multivariate dispersion, PERMDISP)方差分析检验两次采样的环境异质性是否具有显著差异.

利用Vegan工具包计算: 丰富度指数(S)、Shannon-Wiener多样性指数(H′)和Pielou均匀度指数(J), 以表示香溪河附石硅藻群落的分类α-多样性指数; 选取硅藻的大小、是否集群、生态习性、生物形态和附着特征等5种功能性状, 使用FD包计算功能丰富度指数(FRic)、功能分散指数(FDis)和功能均匀度指数(FEve)^[37], 用于表示功能α-多样性.其中, 功能丰富度能够反映底栖硅藻群落物种占据的功能生态位空间的大小, 功能丰富度的高低代表着被底栖硅藻群落所利用资源的多少; 功能分散度指数是指主要群落成员之间功能相似性的度量; 功能均匀度指数是指群落内物种的功能性状分布的均匀程度^{[38, 39]}.以t检验和Wilcoxon检验进行两次多样性指数的参数和非参数检验.通过对物种性状矩阵进行Gower距离转换, 计算种间性状距离, 之后选取主坐标分析(PCoA)降维之后的前5轴(累计解释率>90%)作为计算功能β-多样性的性状, 利用群落物种组成和功能性状的Sørensen不相似性分别表示分类β-多样性和功能β-多样性, 并使用betaparta工具包将两个时期附石硅藻群落的分类β-多样性和功能β-多样性分解为周转(turnover)与嵌套(nestedness)组分^[40].

为了降低稀有种对分析结果的影响, 对物种数据进行Hellinger转化, 并对环境变量进行lg(x+1)转化以提高数据的正态性和方差齐性^[41].使用Vegan工具包进行Mantel检验, 分析香溪河不同水文期附石硅藻群落相异度和环境异质性的相关性, 并对经过共线性筛选后的环境因子进行基于相似或相异度矩阵的多元回归[multiple regression on (dis)similarity matrices, MRM], 以评估驱动非蓄水期与蓄水期附石硅藻群落的关键环境异质因子以及对其影响的相对重要性^[42].

在两个水文期, 共检出附石硅藻41属150种.其中, 非蓄水期检出94种, 蓄水期检出107种.不同水文期各样点在属水平的组成和分布上都存在着一定的差异(图 2), 在非蓄水期, 属水平的分布差异较大, 其中碟星藻属(Discostella)和曲丝藻属(Achnanthidium)相对丰度较高, 分别为27.71%和20.56%[图 2(a)]; 而在蓄水期, 属水平的分布差异较小, 以菱形藻属(Nitzschia, 30.75%)和曲丝藻属(Achnanthidium, 26.06%)为主[图 2(b)].

图 2

Fig. 2

图 2 不同水文期附石硅藻的物种组成(属水平) Fig. 2 Species composition of benthic diatoms during different hydrological periods (genus level)

17个环境因子中只有NO₃^--N、SiO₃^2--Si、PO₄^3--P、P_Chla、WT、pH和Cond在不同水文期存在显著差异(P＜0.05), 且非蓄水期的WT、pH和P_Chla较高, 其余指标在蓄水期呈现较高趋势(表 1).对比不同水文期的变异系数发现, v均达到最高值(蓄水期：119.25%; 非蓄水期：115.68%), 此外, P_Chla、B_Chla、TDP和NH₄⁺-N在非蓄水期呈现较高变异程度, 进一步比较两个水文期的环境异质性发现, 非蓄水期显著高于蓄水期(P＜0.05).

表 1 (Table 1)

表 1 不同水文期各环境因子的变化及变异系数1) Table 1 Variation and variation coefficient of environmental factors during different hydrological periods 理化因子 非蓄水期 蓄水期 变异系数(CV)/% 非蓄水期 蓄水期 ρ(TN)/mg·L-1 2.30±0.55 1.79±0.67 24.05 37.33 ρ(TDN)/mg·L-1 1.54±0.56 1.46±0.57 36.02 38.96 ρ(NH4+-N)/mg·L-1 0.11±0.06 0.09±0.01 50.17 17.08 ρ(NO3--N)/mg·L-1 0.72±0.3b 1.18±0.42a 42.46 35.75 ρ(NO2--N)/mg·L-1 0.01±0.00 0.01±0.01 39.45 55.90 ρ(SiO32--Si)/mg·L-1 1.50±0.19b 3.43±0.6a 12.51 17.35 ρ(TP)/mg·L-1 0.13±0.04 0.11±0.03 30.62 30.33 ρ(TDP)/mg·L-1 0.04±0.02 0.06±0.02 67.60 29.90 ρ(PO43--P)/mg·L-1 0.02±0.00b 0.04±0.02a 32.06 40.06 ρ(P_Chla)/μg·L-1 51.78±53.48a 2.17±0.93b 103.29 42.83 B_Chla/μg·cm-2 34.21±23.75 36.23±14.44 69.43 39.84 高锰酸盐指数/mg·L-1 2.19±0.75 2.62±0.76 34.44 28.98 WT/℃ 27.18±4.73a 14.87±3.21b 17.40 21.60 DO/mg·L-1 11.09±0.75 9.63±2.00 6.78 20.74 pH 8.44±0.41a 7.99±0.18b 4.88 2.28 Cond/μS·cm-1 332.46±44.99b 368.94±17.17a 13.53 4.65 v/m·s-1 0.37±0.43 0.21±0.25 115.68 119.25 1)不同小写字母表示具有显著性差异(P＜0.05)

表 1 不同水文期各环境因子的变化及变异系数1) Table 1 Variation and variation coefficient of environmental factors during different hydrological periods

为探究环境异质性对α-多样性的影响, 比较了不同水文期的分类α-多样性和功能α-多样性.香溪河附石硅藻群落的物种丰富度、Shannon-Wiener多样性指数和Pielou均匀度指数在蓄水期都要显著高于非蓄水期[P＜0.05, 图 3(a)~3(c)].通过计算功能α-多样性可知, 夏季的功能丰富度指数要显著高于冬季[P＜0.05, 图 3(d)], 但功能均匀度指数和功能离散度指数在两个季节上的变化并不显著[P＞0.05, 图 3(e)和图 3(f)].

图 3

Fig. 3

*表示P＜0.05, ***表示P＜0.001, NS表示无显著差异 图 3 不同水文期的多样性指数 Fig. 3 Diversity index during different hydrological periods

为了解β-多样性对环境异质性的响应情况, 进行分类β-多样性和功能β-多样性的划分.分类β-多样性分析结果表明[图 4(a)], 非蓄水期附石硅藻群落的分类β-多样性显著高于蓄水期(P＜0.05).同上, 通过比较不同水文期的功能β-多样性发现[图 4(b)], 不同水文期的功能β-多样性也呈现出显著差异, 且非蓄水期显著高于蓄水期(P＜0.05).

图 4

Fig. 4

*表示P＜0.05, ***表示P＜0.001 图 4 不同水文期的分类β-多样性和功能β-多样性 Fig. 4 Taxonomic β-diversity and functional β-diversity during different hydrological periods

进一步对分类β-多样性组分进行分解, 结果表明, 不同水文期的群落相似度均较高, 分别达到72.69%和74.81%[图 5(a)和图 5(b)], 且非蓄水期和蓄水期附石硅藻群落组成差异以物种周转过程为主, 分别占群落总分类β-多样性的79.51%和85.51%; 而物种嵌套过程平均贡献分别为20.49%和14.49%[图 5(a)和图 5(b)].然而, 附石硅藻群落的功能β-多样性分解表明, 不同水文期的功能相似度都较物种相似度低, 分别为46.64%和58.07%[图 5(c)和图 5(d)], 且功能β-多样性均以相应的周转组分占优势.其中, 非蓄水期的周转组分和嵌套组分均值分别为0.345 7和0.187 9[图 5(c)], 蓄水期分别为0.232 8和0.186 5[图 5(d)].相对而言, 非蓄水期的周转组分对功能β-多样性的平均贡献率(62.45%)明显高于蓄水期的周转组分对功能β-多样性的平均贡献率(55.52%), 说明功能β-多样性的周转组分对环境异质性的响应更强烈.

图 5

Fig. 5

(a)和(b)为分类β-多样性, (c)和(d)为功能β-多样性; S为群落相似度, T为周转组分, N为嵌套组分 图 5 不同水文期分类β-多样性和功能β-多样性的组分分解 Fig. 5 Taxonomic β-diversity and functional β-diversity component decomposition during different hydrological periods

Mantel检验分析了两个时期环境异质性与附石硅藻群落β-多样性的关系, 结果均呈显著正相关(P＜0.05, 图 6).为进一步明确在局域尺度上驱动两种水文时期附石硅藻群落物种变化的关键环境异质因子和相对贡献, 进行MRM分析, 结果表明, NH₄⁺-N和SiO₃^2--Si对香溪河非蓄水期附石硅藻群落有着显著的驱动作用, 能够很好地解释群落内物种的变异(R²=0.685, P＜0.05, 图 7), 其中NH₄⁺-N解释群落相异性最重要的环境因子, 而SiO₃^2--Si次之(图 7); 在蓄水期, 除了NH₄⁺-N和SiO₃^2--Si是显著影响蓄水期硅藻群落物种差异的环境因子之外, TP也是有显著影响的环境因子, 它们共同解释了群落内物种的变异(R²=0.872, P＜0.05, 图 7), 但与非蓄水期不同的是, 蓄水期SiO₃^2--Si相对贡献高于NH₄⁺-N.

图 6

Fig. 6

圆圈颜色由浅到深表示环境异质性由小到大, 黑线为拟合线, 阴影部分为95%的置信区间 图 6 不同水文期环境异质性与附石硅藻群落β-多样性的Mantel检验 Fig. 6 Mantel test of environmental heterogeneity and β-diversity of epilithic diatom community during different hydrological periods

图 7

Fig. 7

*表示P＜0.05, **表示P＜0.01 图 7 不同水文期环境异质因子对附石硅藻群落影响的相对贡献 Fig. 7 Relative contribution of environmental heterogeneity factors to epilithic diatom community during different hydrological periods

香溪河临近三峡大坝, 受到大坝水位调度的显著影响(冬蓄夏排), 使得蓄水期的水体环境较非蓄水期而言更趋向于均一化和同质化^[43].因此, 在本研究区域内, 非蓄水期与蓄水期的环境异质性存在着显著差异, 且非蓄水期显著高于蓄水期(表 2), 而环境异质性也会对不同水文期附石硅藻群落造成一定的影响, 使得群落的物种组成和分布均存在明显不同(图 2).

表 2 (Table 2)

表 2 不同水文期的环境异质性 Table 2 Environmental heterogeneity of different hydrological periods 水文期 环境异质性 F P 非蓄水期 0.516 25.209 0.001 蓄水期 0.444

表 2 不同水文期的环境异质性 Table 2 Environmental heterogeneity of different hydrological periods

物种多样性是群落的主要特征之一, 体现了物种与物种之间以及物种与环境之间相关关系的复杂度^[44].在与环境异质性相关的生态假说中, 异质性-多样性关系在过去几十年里得到了深入研究^{[45, 46]}, 已有研究证明随着环境异质性的增加, 物种越丰富, 分类α-多样性就越高^[47].本研究中, 非蓄水期的环境异质性显著高于蓄水期, 反而蓄水期的分类α-多样性显著高于非蓄水期[图 3(a)~3(c)], 推测分类α-多样性可能不仅受到了非生物环境因素的影响, 生物因素(生物竞争)也在其变化过程中起了很大的作用.非蓄水期水体中浮游藻类生物量较高因为拥有较高的P_Chla(表 1), 而浮游藻类与附石硅藻对资源的竞争会对附石硅藻的多样性造成了一定的影响, 使得附石硅藻的多样性格局发生改变.赵斌等^[48]对浮游和底栖藻类的研究表明, 浮游藻类与底栖藻类的分类α-多样性指数的最大值会在时间尺度上出现明显分化, 底栖藻类因为受到浮游藻类的影响最大值出现在冬末春初.吉正元等^[49]也发现硅藻多在温度较低的季节生长繁殖.对于功能α-多样性, 只有功能丰富度在两个时期表现出了显著差异, 而功能均匀度与功能离散度并无显著差异[图 3(d)~3(f)], 这是由于环境异质性的增加扩展了物种的可利用生态位空间, 使得所利用的资源更丰富^[50], 进而增加了功能丰富度.

环境异质性通常作为解释β-多样性最重要的一部分^{[51, 52]}, 因为在一定空间范围内随着环境异质性的增大, 可以让不同物种适应的环境条件多样性增加, 从而导致不同地点产生更大的物种组成差异^{[53, 54]}.本研究支持了前人的这一观点, 即环境异质性在不同水文期的增加导致了分类β-多样性的增加, 加剧了物种组成的差异进而使功能β-多样性出现相同的差异.在本研究中, 非蓄水期比蓄水期拥有更高的环境异质性, 物种的分类β-多样性和功能β-多样性也表现为非蓄水期要显著高于蓄水期[图 5(a)和图 5(b)].环境异质性的加剧虽然增加了分类β-多样性, 但并未对分类β-多样性的组成造成一定的影响, 且都是由周转差异造成的, 周转组分起了主导作用, 分别占总分类β-多样性的79.51%和85.51%[图 5(a)和图 5(b)], 进而导致了附石硅藻群落间共有物种的减少以及各样点独有物种的增加^{[55, 56]}, 而嵌套差异仅仅占了很小的一部分.这与以往对大型底栖动物以及其他生物类群群落分类β-多样性的研究相似^{[40, 56~60]}.与分类β-多样性的结果类似的是, 环境异质性的加剧也并未对功能β-多样性的组成造成一定的影响.通过对不同水文期的功能β-多样性的分析得到, 无论是非蓄水期还是蓄水期都是周转组分在功能β-多样性中起了主导作用, 但整体上环境异质性及其在不同水文期的变化对功能β-多样性的影响要强于分类β-多样性, 这表明附石硅藻可以在不同的环境中表现出不同的性状组合以适应外界环境的变化, 这也同时增加了周转组分在附石硅藻群落的功能β-多样性中的相对重要性[图 5(c)和图 5(d)].

距离衰减模型是描述环境异质性与群落相似性之间关系的重要模型^[61].孙胜浩等^[43]发现澜沧江的浮游与底栖硅藻群落的相似性都与环境异质性有着显著的衰减关系.Wetzel等^[62]也得出巴西内格罗河中的浮游和底栖硅藻群落均符合距离衰减模型.与前人研究的结果一致, 本文发现香溪河两个时期附石硅藻群落在一定区域内都遵循距离衰减模型, 即一定区域内的环境异质性越大, 相似性越小, β-多样性越大(图 6).

环境因素在附石硅藻群落的变化中有着很大的作用, 在不同环境的条件下, 群落的结构组成会发生相应变化, 其环境的驱动因子也会出现一定的差异^{[43, 63]}.在本研究中, NH₄⁺-N和SiO₃^2--Si是共同影响香溪河非蓄水期与蓄水期附石硅藻群落的关键环境因子, 除此之外, TP对蓄水期的附石硅藻群落有着显著的驱动作用(图 7).它们能够很好地解释附石硅藻群落的变异, 并且随着环境异质性的改变, 环境驱动因子的相对重要性也发生了相应的变化(图 7).殷大聪等^[64]也指出SiO₃^2--Si在硅藻的生长繁殖过程中有着不可或缺的作用.同时, 也有研究得出N、P是影响硅藻群落重要的环境因子^[65~67], 这与本研究的结果一致.在蓄水期, 由于处在冬季其WT较低更适合硅藻的生长繁殖^[49], 并且其受到来自浮游植物竞争主要营养盐的压力更小.因此, 主要受到关键营养因子SiO₃^2--Si、NH₄⁺-N和TP的驱动作用.然而与蓄水期相比, 非蓄水期WT较高更适合浮游植物尤其是蓝藻的生长, 附石硅藻群落受到的竞争压力较大, 生长受到抑制, 此时SiO₃^2--Si对其的驱动作用的相对贡献也较小.虽然驱动的附石硅藻群落的关键环境异质因子会随着环境异质性出现一定的变化, 但都受到关键营养因子的驱动^{[68, 69]}.

(1) 两个水文期, 共检出附石硅藻41属150种.其中, 非蓄水期检出94种, 属水平的分布差异较大; 蓄水期检出107种, 属水平的分布差异较小.

(2) 非蓄水期环境异质性、附石硅藻群落分类β-多样性和功能β-多样性显著高于蓄水期, 但分类α-多样性与功能α-多样性更易受到其他因素的影响, 并未表现出显著差异.

(3) 周转过程是驱动香溪河附石硅藻分类β-多样性和功能β-多样性的主要组分.其中, NH₄⁺-N和SiO₃^2--Si是驱动非蓄水期附石硅藻群落物种变化的关键环境异质因子, 而驱动蓄水期附石硅藻群落物种变化的关键环境异质因子是NH₄⁺-N、SiO₃^2--Si和TP.