2022, Vol. 43
重金属污染已成为全世界关注的环境问题之一[1].重金属尾矿是有色金属矿山开采后选矿过程中排放的固体废弃物, 排出后一般堆放在尾矿库内, 闭库后形成尾矿废弃地[2], 其不仅占用大量土地, 多种金属毒性并存, 导致植物难以生长[3].同时, 尾矿及其废弃物通过地表径流, 淋滤和渗流等方式进入到水体环境和土壤环境中[4, 5].土壤重金属会破坏植物根系组织及功能特性, 并通过食物链富集在动植物体内[6], 进而进入到人体, 对神经、生殖和消化系统等造成不同程度损害[7].重金属土壤污染问题已成为危及矿区及周边生态环境安全和人体健康的重要因素, 是需要迫切解决的环境难题[8].
植物修复是利用植物生命代谢, 积累或固定土壤中重金属元素, 以减弱其危害的一种生物修复技术[9~11].这种环境修复技术兼具环境友好, 经济性的特点, 防止通过扬尘和灌溉的方式污染周边土壤.目前, 植物修复主要关注修复植物筛选与改良剂配置两个方面, 植物筛选研究主要集中在超富集植物[12].Pb和Zn超富集植物研究多局限在草木和灌木, 受到季节地域的影响较大, 很难应用在大型的污染尾矿中[13].相对而言, 乔木植物具有生物量大、根系发达等生理优势.铅锌尾矿区土壤重金属复合污染严重、养分贫瘠和持水性能差, 污染矿区植物生长环境恶劣[14], 植被修复十分困难.因此, 可以通过铅锌尾矿中添加改良剂来辅助植物在恶劣土壤环境下生长, 该技术的核心思想是通过辅助措施, 在重金属尾矿上重新建立植被, 并促使它们逐步演替成为能独自维持的和稳定的生态系统, 从而实现将重金属污染长期固定在原地[15].
在污染环境或退化的生态系统中, 增强生态系统的功能显得尤为重要[16].以尾矿废弃基质作为新形成的生态系统.本课题组前期进行了多种乔木用于修复土壤重金属污染筛选[17], 发现乔木栾树耐性效果良好; 也进行了改良剂的配置研究, 发现有机-无机复合改良剂效果较好, 有机改良剂具有丰富的表面官能团和疏松多孔结构, 施用可以增加土壤肥力, 降低重金属毒性的作用[18], 无机改良剂碳酸钙等碱性物质与土壤中重金属形态分布与土壤pH有着密不可分的关系[19], 两者结合具有很好的协同改良作用.其中以有机蘑菇渣(SMC)与无机CaCO3配置的复合改良剂效果最佳, 经济性良好[20, 21].基于以上基础; 本研究以乔木栾树幼苗为供试植物, 进行铅锌尾矿改良对比的尾矿生物修复试验, 以期为铅锌尾矿污染风险管控和修复治理提供科学依据.
1 材料与方法 1.1 供试材料栾树(Koelreuteria paniculata)购置于河南某苗圃, 为株高80 cm左右的幼苗.蘑菇渣购置于湖南长沙花卉市场.红壤取自于中南林业科技大学生态站, 选取未被重金属污染的表土层(0~30 cm).尾矿矿渣取自于湖南省资兴市的某铅锌矿尾矿库.
1.2 试验设计选取生长一致的栾树幼苗盆栽种植.分别在100%尾矿(S)、90%的尾矿+5%蘑菇渣(SMC)+5% CaCO3(MS)和100%红壤(RS)中进行盆栽试验.每盆基质储量8 kg栽种1株栾树, 每组设置10个平行.试验时间为6个月.盆栽试验在中南林业科技大学苗圃内进行, 年平均降水量为1 361.6 mm, 年平均温度为17.2℃.各基质理化性质见表 1和表 2.
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表 1 盆栽试验基本理化性质 Table 1 Basic physicochemical properties for potting test |
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表 2 盆栽试验基质重金属含量1) Table 2 Pot test substrate heavy metal content |
1.3 样品处理与分析 1.3.1 土壤理化性质测定
采用水合热重铬酸钾氧化-比色法[22]测定有机质含量; pH酸度计测定土壤pH; 采用氯化钡-硫酸强迫交换法测定阳离子交换量; 土壤基质含水率和容重分别采用烘干法和环刀法测定.
1.3.2 生长指标测定及重金属含量测定用卷尺测定栾树幼苗从根颈到茎顶端的长度; 称重法测定生物量干重, 将植物的根、茎和叶置于105℃烘箱内杀青30 min, 调温至75℃, 烘至恒重, 通过电子天平称取种植前与收获时的栾树幼苗生物量, 取其差值; 根系形态构型参数的设置, 通过(WinRHIZO PRO 2007, USA)根系分析系统软件分析根长和表面积等.土壤和植物样品均采用湿法消解.
1.3.3 生理生化指标测定用UV-5100型紫外可见分光光度计对植物叶片叶绿素含量进行测定.
1.3.4 植物微观结构分析新鲜植物的根、茎和叶用超纯水洗净, 切成颗粒状(2 mm×2 mm×2 mm), 置于4℃的2.5%戊二醛溶液中保存, 并委托中南大学采用(HITACHI H-7650, Japan)透射电子显微镜进行测定.
1.3.5 基质土壤细菌转录组测序分析PCR扩增采用(TransGen Biotech, Pfu高保真DNA聚合酶, China), 荧光定量仪器为Microplate reader(BioTek, FLx800, USA), 采用(Illumina, TruSeq Nano DNA LT Library PrePKit, USA)制备测序文库.委托杭州研趣信息技术有限公司对高通量测序的原始下机数据根据序列质量进行初步筛查.
1.4 数据分析方法试验数据采用Excel进行数据转换统计, 使用SPSS 22.0统计软件进行单因素方差分析测试, 使用Origin 2018图表制图.
2 结果与分析 2.1 3种基质处理下对栾树生长的影响 2.1.1 对株高增量与生物量增量的影响不同基质对栾树株高和生物量的变化影响, 如表 3所示, 株高呈现出MS>RS>S的趋势, 总生物量为MS>S>RS的趋势.同时, 不同基质下栾树存活率略有差异, MS和RS基质培养未出现死亡现象, 而S基质培养栾树死亡率达20%.处理组MS各项生理指标均高于其他两组, 比对照组S平均株高增加38.11%, 茎和叶生物量分别增加99.6%和118.4%, 具有显著促进生长作用.处理组MS和对照组S根部无显著差异, 但均显著重于对照组RS 48.4%(P < 0.05).
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表 3 3种基质条件下栾树生物量变化1) Table 3 Changes in biomass of K. paniculata under three substrate conditions |
2.1.2 对栾树根结构的影响
3种基质对栾树的根系构型产生了不同影响, 如表 4所示, 与对照组S相比, 处理组MS的总根长增加了59.8%, 总表面积增加了47.15%, 总根数增加了57.28%(P < 0.05).表明添加SMC和CaCO3可以缓解重金属对根系的毒害作用, 促进根系生长.在平均根径方面, 对照组S和处理组MS及RS相比增加了37.9%和121.9%.可以看出, 生长在原生矿区的栾树在面对高浓度的重金属胁迫时, 会通过增厚平均根茎来减少比表面积的物理策略应对根系的生理逆境.
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表 4 3种基质条件下栾树根系构型变化1) Table 4 Root system conformation variation of K. paniculata under three substrate conditions |
2.1.3 3种基质对栾树叶绿素含量影响
3种基质下栾树叶绿体含量变化, 如图 1所示, 处理组RS与对照组MS相比, 叶绿素a含量增加13.5%和叶绿素b含量增加12.1%. 3种基质生长下栾树叶绿素a/b的含量波动在3%以内, 表明栾树仍然能够通过稳定叶绿素a/b值来维持其生长, 以提高在高水平Pb胁迫下的光能利用效率.在叶绿素含量上, 处理组MS与对照组S含量相当, 叶绿素a、叶绿素b和类胡萝卜素分别增长3.8%和2.3%和9.7%.
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图 1 3种基质下栾树叶片中叶绿体含量变化 Fig. 1 Changes in chloroplast content in K. paniculate leaves under three substrates |
如表 5所示, 通过3种基质处理对栾树Pb和Zn富集量可知, 栾树对Pb和Zn的吸收主要集中在根部.栾树各器官中Pb含量均呈现MS>S>RS的趋势.处理组MS对比对照组S, Pb转运系数显著提升近100%, 说明SMC和CaCO3施加会通过增加生物量来提高对Pb的积累转运能力.处理组MS中Zn转运系数与对照组S基本持平, 其原因可能是Zn是植物必需的生长微量元素, 同时是叶绿体的重要组成元素, 栾树体内通过Zn转运蛋白主动运输, 往叶片中转运积累Zn提高光合作用, 这也导致Zn的积累量远高于Pb.
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表 5 3种基质对栾树重金属富集含量1) Table 5 Enrichment of heavy metals in K. paniculate seedlings using three substrates |
2.2 3种基质中Pb和Zn的形态分布
各基质中Pb和Zn的形态分布, 如图 2所示, 铅锌重金属形态变化趋势趋同, 处理组MS能降低铅锌尾矿中Pb、Zn弱酸可提取态及氧化物结合态含量, 对比对照组S分别降低50.75%~56.68%和21.56%~27.6%, 同时显著增加残渣态Pb和Zn含量, 使残渣态Pb和Zn分别增加了165.71%~184.06%和140.12%~246.95%, 其中有机结合态Pb和Zn含量的变化不明显.残渣态Pb和Zn的增幅均达到显著水平(P < 0.05).
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图 2 重金属Pb和Zn在MS和S处理组的占比分布 Fig. 2 Distribution proportions of heavy metals Pb and Zn in MS and S treatment groups |
如图 3所示, 栾树组织微观结构显示在对照组RS中, 根[图 3(a)]、茎[图 3(b)]和叶[图 3(c)]细胞整体结构完整, 细胞膜完整平滑, 细胞器未见受损.叶片细胞叶绿体完整, 细胞排列规整, 细胞间隙空白清晰可见.对照组S中, 根和茎细胞中均未见明显累积物[图 3(d)和3(e)], 细胞壁整体结构完整, 但根茎细胞壁较RS处理明显增厚, 根细胞出现轻微质壁分离现象, 细胞器未见受损.叶片细胞中叶绿体含量出现减少且细胞壁出现扭曲裂痕[图 3(f)].处理组MS中, Pb2+附着在根细胞壁内侧[图 3(g)], 细胞膜发生扭曲变形现象, 细胞壁上出现区别于大颗粒物质淀粉粒(SG)的细小黑色颗粒, 可能为重金属颗粒的沉淀[23].茎细胞受损程度好于根细胞[图 3(h)], 未见大量Pb2+, 细胞形态完好.叶细胞结构完好[图 3(i)], 排列规整, 细胞间隙清晰可见, 未堆积Pb2+离子, 但细胞内部却积累了少量的细小颗粒物质.
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(a)~(c)分别表示红土基质培植下的根、茎和叶细胞的微观结构; (d)~(f)分别表示矿渣基质培植下的根、茎和叶细胞的微观结构; (g)~(i)分别表示矿渣添加改良剂处理下的根、茎和叶细胞的微观结构; CW：细胞壁, SG：淀粉粒, Cyt：细胞质, V：液泡, micrograules：颗粒物质, Chl：叶绿体 图 3 不同基质对栾树组织微观结构的影响 Fig. 3 Effect of different substrates on the tissue microstructure of K. paniculate |
各分类水平所含有的分类单元的数目如图 4所示, RS基质中细菌群落类别最丰富, 在属、科分类水平中高于MS基质17.3%和21.3%.MS基质中引入SMC, 在种、属分类水平高于S基质65.1%和11.7%, 而在更高分类水平的比较中, 数量差别较小.原尾矿渣由于本身的土壤性质, 微生物各门类数量处于最低水平.
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图 4 各水平微生物分类单元数统计 Fig. 4 Statistical chart of the number of microbial taxonomic units at each level |
各样本在属的分类水平上, 如图 5所示：MS基质中SMC提高矿渣中的微生物丰富度.对比S基质, MS中A4b属型细菌相对丰度大幅增多, Blrii41从无到占据一定比例水平, Subgroup_10相对丰度提升明显.RS基质中各属分布较为均匀, 与基质MS和S相比, Subgroup_6属丰度含量保持高位水平, Thiobacillus属是矿渣中特有存在的.
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图 5 物种属水平组成 Fig. 5 Histogram of species composition at the genus level |
丰度等级曲线对于微生物群落样本而言, 可以直观地反映群落中高丰度和稀有ASV/OTU的数量.折线的平缓程度, 反映了群落组成的均匀度, 折线越平缓, 则群落中各ASV/OTU间的丰度差异越小, 群落组成的均匀度越高, 折线越陡峭, 则均匀度越低.如图 6所示, 对照组RS折线趋于平缓, 各细菌群落差异较小, 生物多样性较为丰富, 这与属水平物种组成柱状图呈现结果吻合, 处理组MS折线相对于对照组S来说较为平缓, 已明显改良了土壤微生物群落结构, 而对照组S曲线下降速率最快, 表明样本中优势菌群所占比例高, 微生物多样性低.
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横坐标为按丰度大小排列的OTU的序号; 纵坐标为每个OTU在该样本(组)中的丰度(均值)的log2(OTU)对数值; 折线在横轴上的长度反映了该样本(组)在该丰度中的ASV/OTU数 图 6 丰度等级曲线 Fig. 6 Abundance class curve |
物种聚类的属水平物种组成, 如图 7所示, 样本按照物种组成数据的欧式距离(Euclidean distance)进行UPGMA聚类, 并根据聚类结果排列; 否则按照样本的分组或默认顺序排列.在对物种聚类的图中, 默认物种按照其组成数据的Pearson相关性系数矩阵进行UPGMA聚类, 并根据聚类结果排列; 否则按照物种在样本中的平均丰度排序.为了进一步比较样本间的物种组成差异, 实现对各样本的物种丰度分布趋势的展示, 本研究中, 使用属水平的分类单元组成作为分析对象, 因此本文默认使用平均丰度前50位的属的丰度数据绘制热图, 如图 7所示. MS与S基质微生物群落属水平同源性强.局部种类出现差异变化, S基质中微生物属较为集中, 优势菌群明显.MS基质中特有的细菌属热区, 很可能是SMC施加带入的, 它改变了原有的Pb重金属矿渣中微生物结构特征, 削弱了原有矿渣中微生物的优势地位, 并丰富了基质中的微生物种类.RS基质中菌落整体丰富且均衡.
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红色块表示该属在该样本中的丰度较其他样本高, 蓝色块表示该属在该样本中的丰度较其他样本低 图 7 物种聚类的属水平物种组成热图 Fig. 7 Heat map of species composition at the genus level for species clustering |
本试验中, 统计了在对照组S和处理组MS中差异基因序列, 如图 8所示, 基因信息数量高达34 398条KEGG同源序列(KEGG ortholog group, KO).在第一层级(Level 1)主要有6类丰度较高的基因功能, 按丰度前三依次为：新陈代谢(metabolism)、遗传信息处理(genetic information processing)和细胞转化(cellular processes), 前3类功能的丰度之和超过92.4%.在所有细胞组分类别中所含差异基因数量位居前3位, 主要包括氨基酸代谢(amino acid metabolism)5 457条, 碳水化合物的代谢(carbohydrate metabolism)5 427条, 辅料和维生素的代谢(metabolism of cofactors and vitamins)5 005条等.在遗传信息处理类别中, 复制和修复(replication and repair)所含差异表达基因最多(2 073条).
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图 8 预测的KEGG二级功能通路丰度 Fig. 8 Predicted KEGG secondary functional pathway abundance map |
处理组MS栾树生长(株高、生物量和根长)均呈现正向作用.根系作为土壤中接触重金属危害的器官, 胁迫5月后, 对照组S对比处理组MS, 栾树根形态参数(总根长、总根数和根表面积)显著下降, 表明矿渣胁迫会减少细胞分裂和伸长, 可能会通过改变其增长率和调节构型快速吸附Pb[24].处理组MS对根系的促进生长作用明显.而对照组S较于RS, 根系生物量不降反增, 因此植物对Pb的吸收很大程度上取决于根系本身特征[25].对照组S平均根径显著增加, 可能是通过增加表皮和非原生质屏障的厚度来保护根细胞免受重金属的毒害[26].同时, 根部内皮细胞强化和凯氏带屏障也是根部抵抗重金属离子的重要机制[27].本试验表明：栾树通过根系构型变化, 利用物理规避策略减少重金属危害, 将多数的重金属污染物截留在根部[28], 从一定程度说明栾树具有较强的适应Pb污染能力, 可能是地上组织没有明显重金属毒害症状的原因之一.
与处理组MS相比, 对照组S栾树幼苗叶绿素含量有一定程度的下降, 但差异不明显, 说明在铅锌矿渣胁迫下叶绿素的合成阻碍较小.此外, 栾树的叶绿素a/叶绿素b没有明显差异, 说明其没有受到光抑制.这可能是由于不同植物对重金属胁迫的反应机制不同[29].Rossato等[30]的研究发现叶绿素b受Pb胁迫的影响比叶绿素a大, 说明长期的Pb胁迫对叶绿素合成的启动剂甘氨酸的影响可能较小.类胡萝卜素在生物体内具有十分重要的生理功能, 它是植物光合作用的辅助色素, 在保护细胞免受强光, 活性氧和敏化色素的有害影响中起到重要的作用[31], 显示出很少的变化.这种现象的原因可能是长期的土壤培养试验使栾树逐渐适应了Pb的刺激, 这证明栾树对铅锌矿有很好的适应性.
3.2 改良剂对栾树重金属积累效果分析植被恢复是控制尾矿中重金属毒性及其传播的有效途径之一, 植被恢复的目的不是清除土壤中的重金属, 而是通过植物根际作用将重金属离子固定下来, 以降低其生物有效性和移动性[32].Pb在植物组织中的浓度与土壤或水中Pb的浓度显著相关, 在水培单一Pb胁迫试验中得到了验证[33].处理组MS相较于对照组S, 提升了栾树各部位的Pb积累量, Zn的整体富集趋势与Pb相似, 但其富集量要大于Pb, 可能与Zn是植物必需的生长微量元素有关.栾树整体变得更具有重金属富集潜力, 其转运系数(TF)低于1, 栾树TF(Pb)高于Morus alba[34], 与Erythrina speciosa(TF为0.37~0.56)和Schizolobium parahyba(TF为0.27~0.47)相似[35].相较对照组S, 对照组MS具有提高有机质含量, 降低重金属的有害形态, 增加Pb残渣态比例等诸多促进生长优势, 使植物生长状态更为良好, 富集含量提升, Pb耐受能力进一步提升, 这是SMC和CaCO3改良效果的突出表现.
土壤中不同形式的重金属在迁移能力和活性方面会存在明显差异[36]. Pb和Zn氧化物结合态和酸可提取态具有较强的转移能力, 其次是不溶解的磷酸盐形式, 残渣态转移能力最低.在加入改良剂后, 草酸盐形式和残渣态的比例增加, 表明被转移为弱迁移活性的形式, 降低了Pb和Zn对植物的毒性[37].以上研究表明, 加入改良剂可以将Pb和Zn转移到弱迁移活性中, 固定重金属, 并降低了其对栾树的毒性, 促进植物生长.
3.3 栾树根际细菌多样性分析土壤微生物可以通过价态转化、生物吸附和细胞外化学沉淀减少或消除重金属在土中的危害[38], 形成重金属累积效应[39, 40], 是维持土壤生物学特性的重要组成部分.其中微生物群落和多样性的变化可用来研究复合改良剂对重金属污染土壤的生态调节作用[41].通过微生物多样性检测分析, 3种基质胁迫下物种属组成分类单元数排序为：RS>MS>S, 红壤中包含的微生物门类最多, 各细菌群落分布均匀, 生物多样性较为丰富, 土壤基质内代谢功能良好.S基质中细菌微生物趋于单一化, 在此含重金属毒性基质中, 微生物通过长期的自然选择, 少数菌群被筛选存活, 生存优势明显.在分类学组成分析中, 发现MS与S基质中, 微生物群落种类只存在局部差异, 改良剂的添加会引入新的菌群; 如：Strotomyces菌是重金属污染土壤及耐性植物根际的优势菌群, 这类细菌对调节植物耐受重金属及吸收积累重金属具有重要作用[42]. Strotomyces能通过产生内生芽孢和孢子增强对外界不良环境的耐受性.并可在尾矿渣中生存.因此, 改性剂对微生物丰富度有促进作用.原矿渣优势群落被新引入群落取代, 显著优化了铅锌矿的微生物群落结构, 微生物种类更丰富, 其生存特征可能与蘑菇渣有机质引入和栾树生理效应综合形成有关, 可进一步深入探究.
4 结论(1) 通过基质改良发现MS处理组SMC和CaCO3可以改善尾矿理化性质, 明显降低铅锌矿渣中Pb和Zn弱酸可提取态及氧化物结合态含量, 同时显著增加残渣态Pb和Zn含量, 增强栾树对尾矿耐受性.
(2) 栾树对Pb和Zn的吸收主要集中在根部.铅锌尾矿胁迫会抑制栾树的生长发育, 对栾树体内细胞造成伤害, 破坏叶绿体结构, 抑制光合代谢过程, 此时植物会改变根系结构抵御逆境.
(3) MS基质可以有效缓解重金属胁迫对栾树各组织的影响.栾树在MS处理组生长良好, 各部位Pb积累量提升, 根系生长和转移系数增加, 耐铅锌尾矿能力增强.细胞壁的固定作用是栾树耐Pb的重要原因, 添加SMC和CaCO3改性剂可以增强细胞壁与液泡内物质结合Pb的能力, 减轻Pb对细胞的损伤.
(4) 铅锌矿矿渣中群落微生物多样性较低, 而SMC和CaCO3添加则显著提高菌群的丰度和多样性, 维持土壤生物学特性, 一定程度上影响微生物群落的结构, 为植物提供优于原始矿渣的生长条件, 但微生物的改良具体机制还有待进一步研究.
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