2022, Vol. 43
城市工厂产生的工业“三废”、汽车尾气的排放以及居民生活排放的各种垃圾等会不断挑战城市土壤中重金属的承载能力[1, 2], 这就会使得城市土壤具有很容易被人为活动所扰动的特点[3].而土壤中的微生物存在不容易分解这些重金属的特性, 所以它们只能在环境中迁移、转换并积累.当土壤中的重金属超过一定范围时, 它们就会对微生物造成一定的毒性影响, 进一步地会影响到土壤生态系统的平衡甚至是破坏整个环境系统的功能[4, 5].微生物作为表征土壤功能稳定性和生态系统结构的重要指数, 可以很好地反映出土壤环境污染的状况[6].其中, 土壤真菌作为土壤微生物的重要类型之一, 可以促进物质循环, 参与有机物的分解并为植物提供营养元素, 是生态系统健康的重要指示物种[7].真菌比细菌对重金属污染更为敏感, 土壤在受重金属污染后, 土壤真菌生物量显著减少, 土壤真菌群落组成变化显著[8~10].因此, 研究重金属对城市土壤真菌群落结构的影响将有助于揭示城市土壤中重金属含量与真菌群落结构之间的关系.李一蒙等[11]的研究表明, 与城市或郊区土壤所在地的环境背景值相比, 城市土壤中的重金属含量明显更高, 并且在城市土壤中发生了不同程度的污染, 但每个城市功能区的污染程度差异很大.卢瑛等[12]对南京市城市和郊区土壤中的Pb含量进行了研究并比较, 结果显示, 城市土壤中的Pb含量是南京市环境背景值的4~5倍.闫华等[13]的研究结果表明, 在不同重金属污染水平下, 稻田土壤的真菌群落结构存在显著差异.Guo等[14]的研究使用高通量测序技术发现, 微生物群落结构在重金属污染土壤中发生了变化, 并获得了对重金属敏感和具有抗性的真菌.肖诗琦等[15]的研究表明, 在土壤受到铀胁迫后, 土壤真菌群落结构与对照组明显不同.目前, 大多数研究都集中在重金属含量及污染程度方面, 而关于城市内部不同功能区重金属污染的差异与土壤真菌群落结构之间关系还鲜有报道.因此, 本研究采取重庆市北碚区不同功能区的城市土壤, 分析重金属含量与真菌群落结构之间的关系, 阐明城市内部不同功能区土壤重金属含量分布差异的原因, 以期对城市土壤生态系统的修复与保护、城市环境质量的提高与改善以及合理利用和规划城市土壤等提供重要的理论基础.
1 材料与方法 1.1 研究区概况北碚区位于重庆市核心区的西北部, 是重庆市9个主城区之一, 常住人口为81.10万人(2018年).地处东经106°18′02″~106°40′57″, 北纬29°37′~30°05′08″, 属于东南亚季风环流控制的亚热带湿润气候, 具有冬季温暖、春早、夏季多炎热和干旱、秋迟多雨、热量丰富、降雨充沛、风力小、湿度高、多云雾、少冰雪和日照天数少等特点.年平均气温18.3℃、年平均降水量1 105.4 mm.北碚区最高点为海拔1 316 m的金刀峡镇天竹林, 最低点为海拔175 m的童家溪镇嘉陵江边.
1.2 研究方法 1.2.1 样品采集由于城市土壤受人为因素的影响比较大, 所以其分布往往都会具有土壤物质来源复杂、不连续和土层混乱等特点.分析城市土壤首先最重要的就是土壤剖面的选取以及样本采集.因此在选择采样点时本研究主要考虑以下3个方面: ①在城市不同功能区(商业区、科研基地、城市广场、居民区和高新区)设点; ②城市土壤由于存在层次混乱和人为因素干扰大的特点, 故在本研究中, 分别将0~20、20~40和40~60 cm的3个土层样品作为分析样品和剖面记录, 同时为了使分析样品更具有代表性, 采用5点取样法进行取样, 每个土样均为多点混合样; ③每个城市功能区剖面点的选择应该尽可能地具有代表性, 避免人工填充物, 以避免产生极端的分析结果[2].采样地点具体分布情况见图 1, 商业区采样点1个: 状元碑步行街(BXJ); 科研基地采样点1个: 国家紫色土基地外围(JD); 城市广场采样点1个: 佳程广场(JC); 居民区采样点2个: 五路口(WLK)和文星湾(WXW); 高新区采样点3个: 京东方外围道路(JL)、京东方外围绿化带(JLD)和中科院智能研究院(ZYY).状元碑步行街和中科院智能研究院由于土层较薄, 只采集了两个剖面, 分别采集0~20 cm和20~40 cm的剖面土壤.
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图 1 研究区位置示意 Fig. 1 Location diagram of the study area |
每个采样点各土层深度采集样品500 g, 去除枯枝落叶等杂质后, 将样品用保鲜箱装存带回实验室, 并分出一部分鲜样置于-80℃冰箱中保存以供土壤总DNA的提取; 然后将剩余的土壤样品先风干后再研磨, 分别过20目和100目筛后用于土壤基本理化性质的测定.
1.2.2 土壤基本理化性质测定根据文献[16]提供的测定方法测定供试土壤的基本理化性质, 如表 1所示.
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表 1 供试土壤不同剖面基本理化性质 Table 1 Basic physical and chemical properties of different sections of the tested soil |
1.2.3 土壤重金属污染水平
土壤Cr、Hg、Cu和Zn用HF-HNO3-HClO4消煮后, 采用火焰原子吸收分光光度法测定; Pb和Cd含量采用电感耦合等离子体质谱仪测定; As含量采用原子荧光光度法测定[11].内梅罗污染指数[17]通常用来衡量土壤中的重金属污染水平, 其计算公式如下:
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式中, Pi均和Pi最大分别是平均单项污染指数和最大单项污染指数, 内梅罗指数的计算参照国家土壤环境质量标准(GB 15618-2018).
1.2.4 土壤真菌群落多样性测定土壤真菌多样性测定: 土壤样品基因组DNA的提取及纯化按照E.Z.N.A. Soil DNA Kit说明书操作, 提取后采用核酸定量仪NanoDrop2000测定DNA浓度, 并经2%琼脂糖凝胶电泳对DNA样品进行检测, 检测合格后用于构建文库; 以各土壤样品总DNA为模板, 对真菌ITS区通用引物ITS1-F (5′-CTTGGT CATTTAGAGGAAGTAA-3′)和ITS2-R (5′-GCTGCGT TCTTCATCGATGC-3′) 进行PCR扩增; 采用Illumina MiSeq测序平台对PCR扩增产物进行双端测序分析, 测序数据的优化和统计方法见文献[18].测序委托上海美吉生物医药科技有限公司完成.
1.3 数据处理使用Uparse软件(http://drive5.com/uparse/)对测得所有序列进行OTU划分, 基于97%的相似性生成OTU表格, 并构建稀释曲线.应用Mothur程序(https://www.mothur.org/wiki/Download_mothur)计算常用的生物多样性指数.以Unite为数据库, 得到不同样本的真菌在门和属水平上的组成.NMDS、RDA、LEfSe分析均通过美吉云平台(www.i-sanger.com)完成, 并利用Microsoft Excel 2010对其余试验数据进行计算和作表.
2 结果与分析 2.1 城市土壤重金属污染状况通过表 2中计算的内梅罗指数可以看出, 北碚区城市土壤的重金属污染状况整体上不严重.没有出现重度污染和中度污染的功能区, 出现轻度污染的功能区是科研基地, 处于土壤重金属污染警戒线的功能区是高新区, 其余城市功能区均没有出现重金属污染现象. 紫色土基地外围土壤中20~40 cm和40~60 cm土层均呈现轻度污染; 京东方外围绿化带的20~40 cm土层和智能研究院的0~20 cm土层均处于警戒状态.此外, 北碚区不同功能区土壤中Cd和Hg的含量均高于重庆市环境背景值; 紫色土基地外围土壤中20~40 cm和40~60 cm土层, 佳程广场的0~20 cm、20~40 cm和40~60 cm土层以及京东方外围绿化带的20~40 cm土层中Pb的含量均高于重庆市环境背景值; 紫色土基地外围土壤的20~40 cm土层中铜的含量, 佳程广场的40~60 cm土层和京东方外围绿化带的20~40 cm土层中的Zn的含量均高于重庆市环境背景值.总的来说, 北碚区不同功能区土壤中的Cd、Pb和Hg是主要污染因子.Cd的浓度依次为: 智能研究院＞京东方外围绿化带＞紫色土基地＞京东方外围道路＞步行街＞五路口＞文星湾＞佳程广场.Pb的浓度以佳程广场含量最高, 依次为: 佳程广场>紫色土基地＞步行街＞智能研究院＞京东方外围道路＞文星湾＞京东方外围绿化带＞五路口.Hg的浓度由高到低依次为: 京东方外围道路＞智能研究院＞文星湾＞京东方外围绿化带＞紫色土基地＞步行街＞五路口＞佳程广场.
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表 2 北碚区城市土壤重金属分布1) Table 2 Distribution of heavy metals in urban soils in Beibei District |
2.2 城市土壤真菌多样性
OTU稀释曲线随着样品序列数量的增加而变得逐渐趋于平坦, 更多的数据只会生成少数新的OTU; 当测序量达到22 000个时, OTU的数量基本上已经饱和(图 2).这表明测序的数量是合理的, 并且可以基本上真实地反映北碚区城市土壤5个功能区8个取样点22个样品的真菌群落组成, 测序结果涵盖了该试验中的大多数真菌类群.由表 3可知, 步行街、紫色土基地外围、佳程广场、五路口和京东方的Sobs、Chao1和Ace指数均随着土壤深度的增加而呈现减小的趋势, 这表明这些地方的物种丰富度随着土壤深度的增加而降低, 而京东方和智能研究院可能是受人为干扰等因素的影响未出现这种规律.受重金属污染和土层深度的影响, 紫色土基地外围不同深度土层的Shannon指数呈现出: 40~60 cm＜20~40 cm＜0~20 cm的规律, 而Simpson指数则与其相反, 呈现出40~60 cm＞20~40 cm＞0~20 cm的规律, 这表明20~40、40~60 cm土层的真菌群落多样性高于0~20 cm; 受土壤重金属含量的影响, 智能研究院的0~20 cm土层的Shannon指数低于20~40 cm, Simpson指数高于20~40 cm.
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BXJ1:步行街0~20 cm土层; BXJ2:步行街20~40 cm土层; JD1:紫色土基地外围0~20 cm土层; JD2:紫色土基地外围20~40 cm土层; JD3:紫色土基地外围40~60 cm土层; JC1:佳程广场0~20 cm土层; JC2:佳程广场20~40 cm土层; JC3:佳程广场40~60 cm土层; WXW1:文星湾0~20 cm土层; WXW2:文星湾20~40 cm土层; WXW3:文星湾40~60 cm土层; WLK1:五路口0~20 cm土层; WLK2:五路口20~40 cm土层; WLK3:五路口40~60 cm土层; JL1:京东方外围道路0~20 cm土层; JL2:京东方外围道路20~40 cm土层; JL3:京东方外围道路40~60 cm土层; JLD1:京东方外围绿化带0~20 cm土层; JLD2:京东方外围绿化带20~40 cm土层; JLD3:京东方外围绿化带40~60 cm土层; ZYY1:智能研究院0~20 cm土层; ZYY2:智能研究院20~40 cm土层, 下同 图 2 北碚区城市土壤真菌的稀释曲线 Fig. 2 Rarefaction curves of urban soil fungi in Beibei District |
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表 3 北碚区城市土壤真菌的α多样性指数 Table 3 The α index of urban soil fungi in Beibei District |
由图 3的NMDS分析发现, 当应力值为0.178时, 步行街不同深度土壤主要分布在第二象限.紫色土基地不同深度土壤主要分布在第三象限.佳程广场不同深度土壤主要分布在第四象限, 其中0~20 cm和20~40 cm土层距离较近, 表现出较高的相似性.文星湾不同深度土壤主要分布在第三象限.五路口不同深度土壤主要分布在第二象限, 其中20~40 cm和40~60 cm土层距离较近, 表现出较高的相似性.京东方外围道路不同深度土壤主要分布在第一象限, 其中0~20 cm和20~40 cm土层距离较近, 表现出较高的相似性.京东方外围绿化带0~20 cm土层和20~40 cm土层分布在第一象限, 40~60 cm土层分布在第二象限, 其中0~20 cm土层和20~40 cm土层距离较近, 表现出较高的相似性.智能研究院0~20 cm土层分布在第一象限, 20~40 cm土层分布在第二象限, 距离较远, 样品中真菌群落相似性差异较大.
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图 3 北碚区城市土壤中真菌群落基于OTU水平的NMDS分析 Fig. 3 NMDS analysis of fungal communities in the urban soil in Beibei District at OTU level |
由图 4可知, 在真菌门水平上, 不同采样点的不同剖面主要由子囊菌门(Ascomycota)、未分类的真菌门类(unclassified_k_Fungi)、担子菌门(Basidiomycota)和毛霉菌门(Mortierellomycota)组成; 其中, 子囊菌门、未分类的真菌门类和担子菌门总体上占主导地位, 在整体水平上子囊菌门(15.76% ~88.67%)丰度最高, 其次为未分类的真菌门类(0.33% ~73.52%)和担子菌门(1.86% ~56.87%).
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图 4 北碚区城市土壤中主要真菌门的相对丰度 Fig. 4 Relative abundance of major fungal phyla in urban soil in Beibei District |
由图 5可以看出, 在属水平上, unclassified_k_Fungi、unclassified_p_Ascomycota、unclassified_o_Sordariales、Scopuloides、Robillarda和Dactylonectria为优势菌属.其中, unclassified_k_Fungi在佳程广场40~60 cm土层中含量最高(73.52%), unclassified_p_Ascomycota在佳程广场0~20 cm土层中含量最高(63.57%), unclassified_o_Sordariales在文星湾0~20 cm土层中含量最高(54.70%), Scopuloide在京东方外围绿化带20~40 cm土层中含量最高(50.76%), Robillarda在京东方外围道路40~60 cm土层中含量最高(56.07%), Dactylonectria在文星湾40~60 cm土层中含量最高(30.21%).
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图 5 北碚区城市土壤中优势真菌属的相对丰度 Fig. 5 Relative abundance of superiority fungal genera in urban soil in Beibei District |
RDA分析表明(图 6), 对于不同功能区、不同采样点以及不同深度的城市土壤中真菌群落结构影响程度最大的环境因子是Pb和Zn, 其次是Cu、Cd、Hg和Cr, 影响程度最小的环境因子是As.在各个环境因子之间, Pb与Zn、Cu、Cr和As呈正相关关系, 与Cd和Hg呈负相关关系.不同功能区、不同采样点以及不同深度的城市土壤样品受Pb的影响程度最大, Pb对各样点真菌群落结构的影响差异显著.
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图 6 北碚区城市土壤中重金属含量与真菌门水平的冗余分析 Fig. 6 RDA analysis of fungal communities with heavy metal content in urban soil in Beibei District at the phylum level |
由于步行街和智能研究院的土层较薄, 只采集了两个剖面, 无法进行LEfSe分析, 故舍去这两个采样点的处理.本研究从门到属对城市土壤进行LEfSe分析, 由图 7可知, 其余6个采样点有显著差异的真菌类群有23个.其中, 对紫色土基地外围土壤起重要作用的类群为f_Aspergillaceae.对佳程广场土壤起重要作用的类群有5种, 对文星湾和五路口土壤起重要作用的类群分别有4种和5种, 对京东方外围道路土壤起重要作用的类群有6种.对京东方外围绿化带土壤起重要作用的类群为o_Polyporales.由图 8可见, 在属水平上, g_Cladosporium、g_unclassified_f_Lasiosphaeriaceae和g_Aspergillus的相对丰度在文星湾和五路口间均存在显著差异; g_Staphylotrichum的相对丰度在京东方外围道路和文星湾间存在显著差异; g_unclassified_c_Agaricomycetes的相对丰度在佳程广场和京东方外围绿化带间存在显著差异.
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图 7 北碚区城市土壤真菌的LEfSe分析 Fig. 7 LEfSe analysis of fungi in urban soil in Beibei District |
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图 8 LEfSe分析cladogram图 Fig. 8 Cladogram diagram of LEfSe analysis |
重金属在城市土壤中的来源途径不尽相同, 但主要还是与城市中的人类活动息息相关[11, 19, 20], 人为活动所产生的重金属垃圾会增加城市土壤中的重金属含量[21, 22].重金属在土壤中很难发生迁移, 并且随着时间的流逝, 重金属会发生愈来愈多的富集.此外, 城市不同功能区中的人类活动存在着差异性, 所以不同功能区的城市土壤污染状况也会存在很大差异.本研究表明, 北碚区城市土壤总体上处于安全无污染的状态, 符合城市生态环境保护的要求, 此外, 北碚不同功能区的城市土壤中重金属Cd的含量均超过重庆市环境背景值, 这与前人的研究结果基本相一致[23].但是本研究还发现北碚不同功能区的城市土壤中Hg含量也均超过了其环境背景值, 推测可能与北碚城区化石燃料的燃烧、工业产品的生产、废物的焚烧、农业肥料和杀菌剂的使用等有关, 此外, 人们日常生活中使用的一些医疗器械、日常用品, 如血压计、体温计、日光灯、电闸开关和压力传感器等也是环境汞污染的来源[24].
在整个土壤生态系统中, 土壤微生物起着关键的作用, 微生物可以调节土壤中80% ~90%的功能, 包括抗干扰能力、促进土壤养分转化和保证系统稳定性等[25].土壤中真菌的多样性被认为是可以敏感反映土壤质量变化的指标, 可以反映真菌群落结构的整体动态变化[26], 且土壤中微生物生物量的绝大部分是由真菌所构成, 具有为植物提供营养元素和分解有机质的功能, 是生态系统健康的指示物[15].尽管土壤中细菌和放线菌的数量要远远高于真菌的数量, 但是真菌呼吸作用产生的CO2却要占到土壤总呼吸作用产生CO2的81% ~95%, 并且在陆地生态系统的碳循环中, 真菌的作用不可或缺.此外, 土壤重金属污染还有可能会通过对微生物利用单一碳底物能力的降低来影响群落的结构和多样性.Liu等[27]在被重金属污染的稻田研究中发现, 稻田土壤中的真菌优势度和微生物生物量因重金属污染而减少了, 提高了稻田土壤的代谢商, 稻田土壤中CO2的排放量以及与碳素转换相关的生化过程也因此而改变.外部干扰如重金属污染以及杀菌剂的使用等, 可能会造成真菌丰富度或者真菌群落结构的改变[13].在本研究中, 不同功能区以及不同采样点的城市土壤中真菌群落结构有明显差异, 这与梁强等[28]对泰安市不同功能区绿地土壤微生物群落结构的研究结果一致.此外, 本研究还发现土壤真菌的多样性、丰富度以及群落结构组成与土壤剖面层次有关, 土壤中真菌多样性和丰富度随着深度的增加而呈现递减趋势[29], 这与黄兰婷等[30]在红壤水稻土和焦克等[31]在藏东南典型暗针叶林的研究结果相似.
真菌群落结构分析表明, 在城市不同功能区, 子囊菌门和担子菌门均为优势菌门.贾彤等[32]的研究发现子囊菌门和担子菌门是铜尾矿白羊草叶际和根际土壤中的优势菌门.同时, 本研究还发现在城市内部的不同功能区土壤中, 未分类的真菌门类也是主要的优势菌门, 这可能与城市土壤受人为扰动比较大有一定的关系.子囊菌门在重金属轻度污染的紫色土基地外围和处于警戒状态的智能研究院土壤中相对丰度较高, 说明其具有一定的金属耐性.在属水平上, unclassified_c_Sordariomycetes真菌在处于轻度污染的紫色土基地外围20~40 cm和40~60 cm土层的丰度分别是10.82%和21.33%, 在处于警戒状态的京东方外围绿化带20~40 cm和智能研究院0~20 cm土层的丰度分别是10.16%和9.88%, 显著高于其他未受重金属污染的样点, 表明该类群可能具有一定的金属耐性.
城市土壤中真菌群落结构受不同种重金属元素的影响而有所不同.本研究通过冗余分析发现, 北碚不同功能区、不同采样点以及不同深度的城市土壤中真菌群落结构受重金属Pb和Zn的影响程度最大, Cu、Cd、Hg和Cr的影响次之, As的影响最小.Pb、Zn、Cu、Cd、Hg、Cr和As这7种金属元素对北碚不同功能区城市土壤中的真菌群落结构表现出了两种效应机制, 即表现为拮抗效应和协同效应并存, 这与闫华等[13]的研究结果相类似.不同的是, 杨晔等[33]的研究发现Cd对土壤中真菌的抑制作用要更为明显.在重金属复合污染下红壤微生物活性及其群落结构变化的研究中, 滕应等[34]的研究也认为Cd和Cu对土壤微生物的毒害作用更为明显, 其次是Zn和Pb的毒害作用最小.出现这种差异可能是因为供试土壤样品的基本理化性质、土壤类型和土壤中原始重金属元素含量的不同, 还有可能是供试土壤中原始的微生物群落结构就有所不同[35].城市土壤重金属对人体健康构成威胁的元素主要涉及Pb、Zn、Cu和Hg这4种, 它们被称之为典型的“城市重金属”[23].此外, 以往对城市土壤重金属含量的研究主要集中在Pb、Zn、Cu和Cd这4种重金属元素上[2, 11, 13, 23], 但在本研究中除了对Pb、Zn、Cu、Cd和Hg这5种元素的测定, 还进一步对北碚不同功能区城市土壤中Cr和As的含量进行了测定.Cr是一种广泛应用于化工领域的元素.工业废弃残留的Cr化合物对微生物和动植物具有较高的毒性.Cr是动物和人类所必需的微量营养元素, 但Cr浓度过高对动物和人类危害极大, 会引起癌症和畸形等严重疾病, 甚至导致死亡.严重的Cr污染对大部分真菌有毒害作用, Cr敏感真菌难以在Cr浓度较高的条件下生长, Cr污染会导致土壤真菌丰度和群落组成发生显著变化[36].As作为5大剧毒元素之一, 是中国土壤中仅次于Cd的第二大污染物.研究表明, As污染致使土壤中微生物数量呈现下降趋势, 随土壤As污染的加剧, 土壤中有效态成分所占比例呈下降趋势[37].
4 结论(1) 北碚区不同功能区的城市土壤总体上处于安全无污染的状态, 符合城市生态环境保护的要求, 但不同功能区土壤中Cd和Hg的含量均超过重庆市环境背景值.
(2) 重金属污染会改变城市土壤真菌的丰度和群落结构, 在属水平上, unclassified_c_Sordariomycetes在有轻度污染和警戒状态样点处的丰度高于其余无污染的样点处, 表明其可能具有较强的金属耐性.
(3) 冗余分析表明, 北碚不同功能区的城市土壤中真菌群落结构受重金属Pb和Zn的影响最大.
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