2023, Vol. 44
2. 黄土高原生态恢复山西省重点实验室, 太原 030006;
3. 山西大学环境与资源学院, 太原 030006
2. Shanxi Key Laboratory for Ecological Restoration of Loess Plateau, Taiyuan 030006, China;
3. College of Environmental & Resource Sciences, Shanxi University, Taiyuan 030006, China
多年来, 煤炭一直是我国最主要的一次能源, 约占我国能源生产和消费的70%以上.煤基产业(如采煤、洗煤、选煤、发电和钢铁冶炼)为我国带来巨大经济效益的同时, 也造成了一系列生态环境问题, 如地表沉降、土地退化、土壤侵蚀、植被破坏和土壤污染等, 其中土壤重金属污染尤为显著[1~3].重金属具有隐蔽性高、潜伏期长和不易降解等特点, 在一定阈值内可改变土壤微生物的种类、生物量及生理生化性质, 影响微生物的群落结构及多样性[4, 5].土壤细菌群落可通过分泌土壤酶参与有机质的分解和腐殖质的形成, 其群落结构及多样性能直接反映土壤肥力状况及土壤受重金属污染的程度, 在土壤生态系统中具有重要的指示作用.土壤细菌群落结构和多样性的变化规律及其驱动因素已成为当前生态学研究的热点问题.例如, 有学者发现, 重金属Zn、Cu、Hg、As、Mn和Cd会改变土壤理化性质, 显著影响区域土壤细菌群落的组成和多样性[6, 7].也有研究发现, 众多重金属元素中, Pb、Ni和Cr对土壤细菌群落的活性具有明显的抑制作用[8].因此, 定量探究土壤重金属污染对细菌群落结构的影响具有重要意义.
本文以山西省襄垣县典型煤炭产业园区周边土壤为研究对象, 以村庄和公园土壤为对照, 分析了不同类型企业(采煤厂、选煤厂、化工厂和燃煤电厂)周边土壤的理化性质、重金属含量和土壤酶活性的差异特征, 基于高通量测序技术阐述了不同样地周边土壤细菌群落结构的变化特征, 而后采用相关分析和冗余分析探究了土壤环境因子与细菌群落结构之间的互作关系, 以期为煤炭产业周边土壤重金属的治理和修复提供理论基础.
1 材料与方法 1.1 研究区概况襄垣县(112°42′~113°14′E, 36°23′~36°44′N)位于山西省长治市, 煤炭和铁矿资源极为丰富, 主要以中灰、低硫、高发热量、高熔灰分煤质的贫煤为主.据估计, 襄垣县的储煤量高达758亿t, 面积约为1 160 km2.当地经济发展以煤基产业为主, 襄垣县的国内生产总值在山西省所有县市中排名第二, 并入选2019年中国投资潜力百强县.
1.2 样品采集与预处理基于长治市工业固废调研报告, 2019年11月于研究区针对以下4种代表性企业即采煤厂(CMP)、选煤厂(CPP)、化工厂(CC)和燃煤电厂(CFP)周边土壤进行样品采集, 另采集村庄(FS)和公园(PS)土壤作为对照.样品采用五点混合取样法进行采集, 分别在企业的东南、西南、东北、西北及正大门方向(研究区盛行西北风)各采集深度为0~20 cm的表层土壤并混合, 去除土样中比较大、明显的杂物后, 将其装入写好标签的密封袋中运回实验室.一部分土壤样品风干研磨, 用于土壤理化性质和土壤重金属含量的测定; 另一部分土壤样品保存于-20℃冰箱中, 用于高通量测序.本研究共采集土壤样品32个, 其中采煤厂样品11个, 选煤厂样品6个, 化工厂样品4个, 燃煤电厂样品5个, 村庄样品3个, 公园样品3个.
1.3 土壤理化性质测定土壤pH用pH计测定(HANNA H13221), 土壤样品以水土质量比为2.5∶1进行提取; 土壤全氮(TN)和全碳(TC)采用元素分析仪(vario MACRO cube, 德国)测定; 土壤硝态氮(NO3--N)和铵态氮(NH4+-N)采用化学间断分析仪(CleverChem380, 德国)测定.
本文测定4种土壤酶活性, 即土壤脲酶(urease, UE)、土壤过氧化氢酶(catalase, CAT)、土壤纤维素酶(cellulase, CL)和土壤碱性磷酸酶(alkaline phosphatase, ALP).每一种酶活性根据所购买的试剂盒的方法步骤进行测定[试剂盒购于生工生物工程(上海)股份有限公司], 且在同一处理中测定3个重复.其中土壤脲酶采用靛酚蓝比色法测定, 过氧化氢酶采用高锰酸钾滴定法进行测定, 纤维素酶采用3, 5-二硝基水杨酸法测定, 碱性磷酸酶采用磷酸苯二钠比色法测定.
1.4 土壤重金属含量的测定土壤重金属含量的测定参考《土壤环境质量农用地土壤污染风险管控标准(试行)》(GB 15618-2018)[9]. Hg和As的测定参照《土壤和沉积物汞、砷、硒、铋、锑的测定微波消解/原子荧光法》(HJ 680-2013)[10].Cd参照《土壤质量铅、镉的测定石墨炉原子吸收分光光度法》(GB/T 17141-1997)测定[11].Pb、Ni、Cu、Cr和Zn参照《土壤和沉积物铜、锌、铅、镍、铬的测定火焰原子吸收分光光度法》(HJ 491-2019)进行测定[12].
1.5 DNA提取、PCR扩增和高通量测序根据Fast DNA® soil DNA kit试剂盒(MP Biomedicals, CA, USA)的说明书, 从每个样品中称取0.5 g的土壤进行微生物DNA的抽提, 并使用1%的琼脂糖凝胶电泳检测DNA的提取质量, 用NanoDrop2000测定DNA的浓度和纯度; 用引物338F(5′-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3′)和806R(5′-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3′)扩增细菌16S rRNA基因的V3~V4区.PCR反应体系：95℃预变性3 min, 扩增条件为95℃进行30 s的27个循环, 55℃退火30 s, 72℃下进行45 s的延伸, 最后在72℃下稳定延伸10 min.每个土壤样品重复3次, 将同一样品的PCR产物混合后在4℃下保存, 使用2%的琼脂糖凝胶进行回收检验, 并用AxyPrep DNA Gel Extraction Kit(Axygen Biosciences, Union City, CA, USA)回收产物纯化, 用QuantusTM Fluorometer(Promega, USA)对回收产物进行检测定量.最后利用Illumina公司的MiSeq PE300/NovaSeq PE250平台进行测序(上海美吉生物医药科技有限公司).
1.6 数据处理采用Microsoft Excel 2016和SPSS 26.0软件对数据进行统计分析, 应用单因素方差分析(one-way ANOVA)和最小显著差异法(LSD)进行差异显著性分析; 利用Spearman相关性分析确定环境因子(土壤理化性质、重金属和土壤酶活)与细菌群落之间的相关性, 显著性水平P值取0.05; 采用冗余分析(redundant analysis, RDA)探究土壤细菌群落与环境因子间的关系.
2 结果与分析 2.1 不同样地土壤理化性质及重金属累积特征 2.1.1 土壤理化性质研究区土壤pH的范围为8.57~8.74, 均值为8.70, 均呈碱性.选煤厂周边土壤中ω(TC)最高, 为36.46 g·kg-1, 显著高于采煤厂(P < 0.05), 但与对照土壤之间的差异不显著(P>0.05). ω(NH4+-N)在村庄土壤中最高, 为10.10 mg·kg-1, 显著高于其它类型企业(P < 0.05); ω(TN)在公园土壤中最高, 为1.36 g·kg-1, 显著高于采煤厂和化工厂(P < 0.05); NO3--N含量在不同样地之间无显著差异(P>0.05, 见表 1).
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表 1 不同样地的土壤理化性质1) Table 1 Soil physicochemical properties of different sampling fields |
2.1.2 土壤重金属的累积特征
研究区土壤中8种重金属元素的平均含量均高于山西省土壤元素背景值, 其中重金属As、Pb、Cd和Hg的污染最为严重, 分别为背景值的2.47、2.15、2.06和1.74倍, 但均未超过《土壤环境质量农用地土壤污染风险管控标准(试行)》(GB 15618-2018)中pH>7.5的风险筛选值(表 2).由单因素方差分析可知, 不同样地土壤中As、Pb和Cd的含量存在显著差异(P < 0.05).其中, ω(Cd)和ω(Pb)均在选煤厂周边土壤中最高, 分别为0.24 mg·kg-1和84.70 mg·kg-1, 显著高于其它类型产业(P < 0.05).村庄土壤中As污染最为严重, 含量为41.08 mg·kg-1, 显著高于其它类型产业(P < 0.05).
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表 2 不同样地的土壤重金属浓度特征1)/mg·kg-1 Table 2 Soil heavy metal concentrations of different sampling fields/mg·kg-1 |
2.1.3 土壤酶活性特征
由图 1可知, 土壤纤维素酶和碱性磷酸酶活性在不同样地之间存在显著差异(P < 0.05), 土壤脲酶和过氧化氢酶无显著差异(P>0.05).与村庄和公园土壤相比, 各类型企业周边土壤中脲酶、过氧化氢酶和碱性磷酸酶活性均偏低, 表明企业周边土壤的酶活性受到一定程度的限制.
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CMP：采煤厂, CPP：选煤厂, CC：化工厂, CFP：燃煤电厂, FS：村庄, PS：公园; 不同小写字母表示不同样地土壤重金属含量的单因素方差分析结果(P＜0.05), 下同 图 1 不同样地土壤的酶活性 Fig. 1 Soil enzyme activities of different sampling fields |
在不同样地土壤中, 化工厂周边土壤纤维素酶活性最高, 为5.24 mg·(g·24 h)-1, 显著高于其它类型企业土壤与公园土壤, 与村庄土壤无显著差异(P>0.05).公园土壤中脲酶活性和碱性磷酸酶活性最高, 分别为0.46 mg·(g·24 h)-1和15.53 μmol·(g·24 h)-1, 且公园碱性磷酸酶活性显著高于采煤厂和燃煤电厂周边土壤(P < 0.05).
2.2 不同样地土壤细菌群落的组成和多样性经过高通量测序优化后, 对97%相似水平的OTU代表序列进行分类学分析, 得到细菌群落6 583个OTU中的有效序列663 200条, 分36门931属.从表 3中可以看出, 4种类型企业周边土壤中细菌群落的α多样性指数在OTU水平上存在一定差异.与其它3种类型企业相比, 采煤厂(CMP)周边土壤细菌群落的α多样性较低.而且, 采煤厂周边土壤的细菌群落的Ace指数和Chao1指数是最低的.尽管公园(PS)周边土壤中的Hg含量最高, 其细菌群落的α多样性却最高.
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表 3 不同样地土壤细菌群落的α多样性指数1) Table 3 The α diversity indices of bacteria in soils in different sampling fields |
各样地土壤样品中检测到的细菌群落优势菌门共有10个, 占总细菌群落的97.10%, 分别为放线菌门(Actinobacteria, 相对丰度36.01%, 下同)、变形菌门(Proteobacteria, 25.66%)、绿弯菌门(Chloroflexi, 13.29%)、酸杆菌门(Acidobacteria, 11.50%)、芽单胞菌门(Gemmatimonadetes, 3.65%)、拟杆菌门(Bacteroidetes, 2.34%)、厚壁菌门(Firmicutes, 2.08%)、髌骨细菌门(Patescibacteria, 1.10%)、浮霉菌门(Planctomycetes, 0.83%)和蓝藻细菌门(Cyanobacteria, 0.63%), 如图 2所示.其中, 前4个菌门(相对丰度>5%)是研究区土壤中的优势菌群.
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图 2 不同样地土壤中细菌群落在门水平上的组成特征 Fig. 2 Soil bacterial community composition at the phylum level |
在门水平下, 放线菌门在化工厂周边土壤中相对丰度最大, 为40.0%; 变形菌门、芽单胞菌门、拟杆菌门和蓝藻细菌门均在采煤厂周边土壤中丰度最大, 分别为30.55%、4.16%、3.28%和2.11%; 绿弯菌门、酸杆菌门和厚壁菌门均在村庄土壤中丰度最大, 分别为15.45%、17.41%和3.56%.另外, 与对照组公园土壤相比, 燃煤电厂和村庄周边土壤中放线菌门的丰度明显下降, 选煤厂周边土壤中变形菌门的丰度较低.
2.3 土壤细菌群落与环境因子的关系本文首先运用Spearman相关分析方法探究了细菌群落的优势菌门与环境因子之间的相关关系, 结果见图 3.拟杆菌门和髌骨细菌门与重金属Cd呈显著负相关关系(P < 0.05), 表明高浓度Cd会抑制拟杆菌门和髌骨细菌门的丰度; 而酸杆菌门和浮霉菌门与Cd呈显著正相关关系(P < 0.01).TC、TN和Hg均与髌骨细菌门呈显著负相关关系, 而与浮霉菌门呈显著正相关关系(P < 0.05).综上所述, 在门水平下, 酸杆菌门对重金属Cd具有较强的耐受性, TN和TC在一定条件下可促进土壤中微生物的生长和代谢, 进而有效降低重金属污染对细菌群落的毒性效应.土壤理化性质(TN、TC)和重金属(Cd、Hg)是影响细菌群落结构的主要环境因素.
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显著性水平：*表示P < 0.05, **表示P < 0.01, ***表示P < 0.001 图 3 土壤细菌群落与环境因子的相关性热图 Fig. 3 Heatmap of soil bacterial community and environmental factors |
另外, 本文进行了冗余分析(RDA), 进一步揭示土壤细菌群落的丰度和环境因子间的关系, 如图 4所示.环境因子对土壤细菌群落结构的总解释度为70.50%, 其中, 前两个排序轴分别解释了总变异的26.98%和8.57%.土壤理化性质、土壤重金属及土壤酶活性均与细菌群落之间存在相关性.其中, Cd(F=2.6, P=0.046)、TC(F=2.5, P=0.05)、TN(F=3.4, P=0.018)和ALP(F=2.7, P=0.038)是导致细菌群落结构变化的主要环境因子.同时, 酸杆菌门、浮霉菌门、绿弯菌门与RDA第一轴方向相反, 与Cd、TN、TC及ALP的夹角为锐角, 表明酸杆菌门、浮霉菌门、绿弯菌门均与Cd、TN、TC及ALP存在显著的正相关关系(P < 0.05), 与图 3的结果一致.此外, 由图 4可看出, 变形菌门、拟杆菌门、蓝藻细菌门和髌骨细菌门主要分布在采煤厂周围的土壤中, 而酸杆菌、绿弯菌门、厚壁菌门和髌骨细菌门主要集中在选煤厂和公园周围, 这与图 2的结果一致.
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图 4 土壤细菌群落与环境因子的RDA分析 Fig. 4 RDA of soil bacterial community and environmental factors |
以煤炭为中心的工业活动过程中易产生大量的重金属污染物, 可通过多种途径进入土壤表层, 破坏土壤中原有的重金属内在平衡, 造成土壤质量下降、农作物减产等生态问题[13, 14].本研究中, 不同样地土壤中As、Pb和Cd存在显著差异(P < 0.05).Pb和Cd均在选煤厂周边土壤中最高(表 2), 可能是由于选煤过程中产生的粉尘沉降导致的[15].村庄土壤中As污染最为严重(表 2), 主要是因为本研究采样时间为冬季, 村庄绝大多数居民冬季依靠烧炭炉取暖, 会产生大量的煤烟, 土壤中As的含量随烟气的排放而不断累积, 且样点距离村庄较近, 受到的影响更大[16].
土壤理化性质是土壤、植被以及周围环境共同作用的结果, 是土壤质量变化与土壤发育最基本的表征[17, 18].本研究中, TC在选煤厂周边土壤中含量最高(表 1), 可能是因为该类型企业周边的农田土壤大多种植玉米, 而玉米秸秆被微生物分解后可增加土壤中有机碳的含量[19~21].NH4+-N含量在村庄土壤中最高(表 1), 铵态氮可直接与植物光合作用的产物有机酸结合, 形成氨基酸和其它含氮有机物, 补充氮元素, 有利于作物的生长[22, 23].
土壤酶活性是土壤生物活性和土壤肥力的重要指标, 在土壤养分溶解和生物化学过程中发挥着重要作用.土壤酶活性对重金属污染物十分敏感, 常用作判断污染物对生物潜在毒性的指标[24, 25].脲酶广泛存在于微生物和植物中, 是土壤中的一种必需酶, 可催化尿素水解并增加土壤中的氮含量[26].本研究中, 公园土壤中的脲酶活性几乎是其它样地的两倍(图 1), 这与公园土壤总氮含量显著高于大多数其它样地的事实一致.另外公园土壤的平均碱性磷酸酶活性也显著高于其他土壤(图 1), 虽然公园土壤中Hg的平均含量较高, 但这一现象表明汞对脲酶活性和碱性磷酸酶活性的抑制作用并不显著.纤维素酶参与将有机物分解为葡萄糖的过程, 而葡萄糖被用作土壤微生物的碳源[27].纤维素酶的最高值出现在化工厂周边土壤, 显著高于选煤厂和公园土壤(图 1), 而选煤厂和公园土壤中Pb和Hg的含量显著高于化工厂周边土壤, 这间接证明了Pb和Hg有效抑制了纤维素酶的活性.这种抑制作用是通过Pb和Hg与底物的络合或与复合酶底物的反应, 阻断纤维素酶的官能团实现的[27].
一般来说, 放线菌门、变形菌门和酸杆菌门是重金属污染地区常见的优势细菌门, 它们可以通过一些特殊机制降低重金属的毒性, 而后适应新的栖息地[5, 28].本研究区内最丰富的菌门是放线菌门(图 2), 这与许多其他重金属污染地区的研究结果一致[5, 29].这很可能是因为放线菌门的一些物种(例如链霉菌)表现出对非生物胁迫的强大抵抗力[30].变形菌门是第二优势菌门(图 2), 因其对极端环境的耐受性而闻名, 并经常作为矿区的优势细菌门存在[31].此外, 酸杆菌门通常在严重的非生物胁迫下生长, 例如高重金属含量[28].总之, 这些优势细菌门反映了它们对此煤炭产业园区恶劣土壤环境的适应.
由Spearman相关性分析结果可知, 门水平下放线菌门与TN和Cd呈显著正相关关系(图 3), 这与Lin等[32]研究的结果一致.通过RDA分析的结果, 本文发现Cd、TN和TC是影响细菌群落的关键因素(图 4).在门水平下, 酸杆菌门、浮霉菌门和绿弯菌门与重金属Cd、TN和TC呈显著正相关(图 3).Liu等[33]的研究也发现Cd含量与农田土壤中的微生物丰度呈正相关.一方面, 这可能是因为Cd在低含量下可以加速微生物的代谢过程, 从而增加微生物丰度[33]; 且本研究中Cd的含量较低, 不足以抑制细菌群落的活动.此外, 大多数微生物可以通过多种方式如细胞外沉淀、细胞壁吸附、酶氧化和细胞内络合等耐受镉的毒性[33, 34].TN和TC可为细菌的生长和繁殖提供营养物质, 从而对重金属的毒性表现出一定的调节作用.TN在细胞代谢过程和微生物群落构建中发挥了重要作用, TC提供的营养物质使适应能力强的微生物群落生长得更快, 从而排斥其他微生物的生长[35~37].此外, 由于微生物依赖于植物凋落物和根系分泌物, 土壤养分还可以通过维持植物多样性影响微生物群落[35].
4 结论(1) 研究区土壤中重金属的含量均高于山西省土壤元素背景值, 其中Cd和Pb在选煤厂周边土壤中的含量显著高于其它样地(P < 0.05).
(2) 纤维素酶和碱性磷酸酶活性在不同样地土壤间存在显著差异(P < 0.05), 其中土壤纤维素酶活性在化工厂周边土壤中最高, 脲酶活性和碱性磷酸酶活性在公园土壤中最高.
(3) 放线菌门、变形菌门和酸杆菌门是研究区土壤细菌群落的优势菌群, 其中放线菌门在化工厂周边土壤中相对丰度最高, 变形菌门在采煤厂周边相对丰度最高, 分别达到40.00%和30.55%.
(4) 土壤理化性质、重金属和酶活性共同影响着土壤细菌群落的结构, 其中Cd、TN、TC和ALP是影响细菌群落结构变化的主导环境因子, 尤其对酸杆菌门、浮霉菌门和绿弯菌门的影响突出.
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