2019, Vol. 40
美国的《清洁水法》于1972年首次提出了河流健康的概念, 该法案认为物理、化学和生物的完整性是河流健康的标准, 其中完整性指维持生态系统的自然结构和功能的状态[1].水生物群落具有整合不同时间尺度上化学、物理和生物影响的功能, 利用生物评价水生态系统健康, 能反映多种生态胁迫对水环境的累积效应, 是人们认识水环境特点、预测环境质量变化的重要手段[2~4].近年来, 应用生物完整性指数(index of biotic integrity, IBI)已成为定量评价水生态健康的热门方法[4~6].
随着我国城市化进程的加快和经济的高速发展, 城市河道生态系统受到来自人为干扰的压力日趋增强, 其生态系统健康状况受到了严重影响, 已成为制约城市可持续发展的瓶颈[7, 8].因此, 构建准确有效的城市河道生态系统健康评价指标体系和评价方法, 将有助于城市河道生态系统功能现状的诊断和管理, 进而实现城市河道的有效治理.
IBI评价法是由多项度量指标复合而成, 主要从生物类群的组成、多样性、结构和功能稳态能力等来反映生态系统的健康状况, 定量描述生物特性与非生物因子的关系, 建立对环境干扰敏感的生物参数, 通过比较参数值与参考系统的标准值对生态系统健康水平进行评价[2, 4~6].最初, IBI是以鱼类[9~11]为研究对象建立的, 随后扩展到底栖无脊椎动物[12~14]、着生藻类[15]、浮游生物[16~19].由于各个生物指标在获取和鉴定的难易程度、对水质干扰的响应敏感性等方面存在差异, 影响了相关生物完整性指数的研究进展与应用.目前, 鱼类完整性指数和底栖无脊椎动物完整性指数的构建相对更为成熟, 且被广泛应用于水生态健康研究中.关于着生藻类和浮游植物完整性指数的应用近年来也在逐步兴起.然而, 作为水生态系统中数量最大和功能最多的群体——微生物, 目前对其完整性指数评价体系的研究却非常有限.实际上, 微生物群落对环境干扰更为敏感[12, 20], 其结构特征和功能状态可以充分反映水生态系统对污染输入胁迫的恢复力[3, 6]. Carlisle等[20]用试验证明了微生物群落的丰富度对水生态系统的干扰非常敏感. Kondratieff通过在美国弗吉尼亚州长达一年的研究也发现, 微生物群落会明显受到污水以及工业活动的影响, 在参考点微生物以自养型为主, 而在干扰点异养型微生物明显增加[12]. Lau等[21]首次通过构建细菌群落指数对新西兰溪流生态系统健康进行了评价.安新丽等[22]、Li等[23]和Niu等[24]通过Illumina高通量测序技术, 分析关键环境因子及耐受微生物分类属, 构建了微生物生物完整性指数(microbe-index of biological integrity, M-IBI)的指标体系, 成功应用于地下水、秦淮河和太湖流域生态系统健康状况评价.这些研究表明M-IBI在水生态系统健康评价中的极大潜力, 但相关研究仍十分缺乏, 尤其是针对城市河道生态系统的M-IBI指数评价方法仍鲜有报道.鉴于此, 本文以城市河道为研究对象, 通过构建M-IBI评价指标体系, 探讨基于M-IBI的评价方法在城市河道生态系统健康评价中应用的可行性, 以期为今后的相关研究提供科学依据, 也为城市河道管理和整治提供支撑.
1 材料与方法 1.1 采样点设置在浙江省杭州市、绍兴市和温州市共选择5条城市河道作为研究对象, 并根据其河流流向在河道布设采样点.其中, DQ位于杭州市江干区(120°13′27″~120°14′19″ E, 30°20′44″~30°21′36″ N), 设4个采样点; PTJ(120°34′12″~120°34′41″ E, 29°56′39″~29°59′23″ N)和ZD(120°31′1″~120°34′39″ E, 30°0′29″~30°0′53″ N)均位于绍兴市越城区, 各设5个和4个采样点; WRT(120°38′26″~120°41′25″ E, 27°46′28″~29°49′58″ N)和ZT(120°40′35″~120°44′16″ E, 27°44′25″~27°48′34″ N)均位于温州市瑞安市, 分设4个和5个采样点.河道及采样点分布如图 1所示.
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(a)为采样河道的整体分布; (b)、(c)、(d)、(e)和(f)分别为河道DQ、PTJ、ZD、WRT和ZT的各采样点分布, 其中, 绿色、黄色和红色三角分别表示干扰强度为低、中、高的采样点 图 1 采样河道整体分布及其采样点的布设 Fig. 1 Distribution of the studied rivers and the sampling points |
2017年6~7月对河道水样进行采集, 每个采样点采集水样2 L.其中1 L水样密封装于塑料瓶, 加氯仿低温保存, 带回实验室进行水质指标分析, 包括氨氮(NH4+-N)、总磷(TP)、高锰酸盐指数(MnO4-)和化学需氧量(COD), 测定方法参照文献[25].另外1 L装于无菌采样袋中, 置于冰盒运回实验室, 每个样品取100 mL水样经过0.22 μm的微孔滤膜进行抽滤, 将抽滤后的膜保存于-20℃冰箱备用.此外, 使用便携式pH仪、溶氧仪(YSI, Pro ODO, 美国)现场测定水样的pH、温度和溶解氧(DO).
将冷冻保存的0.22 μm的滤膜置于含玻璃珠的无菌离心管中, 采用MOBIO PowerWater® DNA提取试剂盒, 按操作说明步骤进行水样DNA的提取.得到的DNA样品采用带有barcode序列的引物对(27 F和533 R)对细菌16S rRNA基因V1~V3区片段进行PCR扩增, 经纯化后的PCR产物, 采用Illumina MiSeq PE300高通量测序平台进行测序. PCR及测序均由上海美吉生物医药科技有限公司完成.
测序结果利用Mothur软件进行处理, 包括检测序列中引物和测序标签的匹配度、数据初步筛选、删除冗余序列、与NCBI数据库进行比对、删除非目标序列、检查和去除含有嵌合体的序列, 处理完成后得到目标基因的高质量序列.将所有高质量序列按照操作分类单元(operational taxonomic units, OTU)序列相似度97%进行聚类.从序列中抽取每个OTU的代表序列, 与已知的微生物的相关序列进行比对, 确定微生物群落结构与组成.利用Mothur软件计算Shannon、Simpson、Chao 1、ACE等α多样性指数.
1.3 M-IBI评价体系的构建 1.3.1 参考点与污染点的区分采用评分法选取参考点, 将水样DO、pH、NH4+-N、TP、COD、MnO4-这6项因子, 参照《地表水环境质量标准》(GB 3838-2002), 换算为无量纲水质得分, 即达到Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ和Ⅴ类水标准, 分别记为5、4、3、2、1分, 未达Ⅴ类水标准, 计为0分, 然后取各指标对应的等级分数的平均值作为采样点对应的水质得分.水质得分大于95%分位数的点为低干扰强度点, 即参考点, 其他采样点设定为污染点.其中, 得分在50%与95%分位数之间的点为中等干扰强度点, 得分小于50%分位数的点为较高干扰强度点.
1.3.2 备选生物指标的确定与筛选本研究选取与微生物群落丰富度、结构、组成和功能相关的参数作为计算M-IBI的备选指标.其中, 与群落组成相关的参数选择, 主要涉及优势种分布及与水质变化密切相关的微生物组成; 与功能相关的微生物主要包括致病菌、污染物降解菌和参与营养物质代谢循环的菌属[23].通过采用典型相关分析(canonical correlation analyses, CCA)和Spearman相关性分析, 明确显著影响河道微生物群落组成的水质指标及其与各类微生物间的相关系数及显著性.其中, 与关键水质指标显著相关的微生物组成可作为备选指标.参照文献[8, 22]的方法, 对备选指标进行干扰反应、判别能力分析和相关性分析, 筛选出用以计算M-IBI的生物参数指标.其中, 判别能力分析根据各候选指标在参照点和污染点的25%~75%分位数范围, 比较箱体重叠情况, 剔除中位数值在对方箱体范围内的指标; 相关性分析中, 采用SPSS 20.0对候选指标进行Pearson相关性分析, 若两参数相关性指数︱R︱≥ 0.70, 表明二者所反映的信息重叠性较大, 选择其中之一用于构建M-IBI评价体系.
1.3.3 M-IBI指标的计分及评价标准本研究采用比值法计算M-IBI值.其中, 对随干扰减小的指标, 各指标的分值等于指标值除以所有点的95%分位数值; 对随干扰增大的指标, 以所有点的5%分位数值为最佳期望值进行计算, 方法为：(最大值-指数值)/(最大值-5%分位数值).该法规定, 经计算后的分值的分布范围为0~1, 若大于1, 则记为1.
以参考点IBI值的95%分位数作为健康评价的最佳值, 低于该值的分布范围进行5等分, 靠近95%分位数的1等分代表被测样点处于健康状态, 随后依次是亚健康、一般、较差和极差的划分标准[22].
2 结果与分析 2.1 水质变化敏感的微生物研究区各样点微生物信息通过高通量测序分析共获得833 574条序列, 各样点微生物多样性及主要组成结果如表 1所示.各河道样点之间存在明显差异, 其中DQ的微生物多样性指数及OTU数量相对于其他河道较低.
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表 1 各采样点水体微生物多样性及组成 Table 1 Microbial community diversity and composition in the studied urban river samples |
各河道样点主要水质指标测定及得分计算结果如表 2所示. 22个采样点的水质综合得分在1.83~4.17, 50%和95%分位数分别为3.00和4.16.因此, 水质综合得分>4.16的采样点PTJ1和PTJ2为低干扰点, 即参考点; 水质得分3.00~4.16和＜3.00的采样点分别为中等(12个)和较高(8个)干扰强度点, 均为污染点, 如图 1所示.
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表 2 各采样点主要水质参数及得分 Table 2 Main chemical and physical properties and scores of each sampling point |
采用CCA分析微生物群落结构变化与水质指标间的关系, 结果显示CCA-1轴和CCA-2轴对微生物群落分布的解释率分别为33.12%和17.41%(图 2).蒙特卡罗置换检验表明水样pH、DO、NH4+-N、TP、MnO4-和COD含量均与微生物群落分布具有显著相关关系(P＜0.05).
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图 2 微生物群落分布变化与环境因子相关的CCA分析 Fig. 2 Canonical correlation analysis of microbial community distribution variation and environmental factors |
进一步地, 分析这些水质指标与各个微生物类群之间的Spearman相关性, 如图 3所示, 结果表明Bacteroidetes(拟杆菌门)和Cyanobacteria(蓝细菌门)的相对丰度与DO、MnO4和COD含量呈显著正相关(P＜0.05), 而Actinobacteria(放线菌门)和Chloroflexi(绿弯菌门)相对丰度则与DO、MnO4-和COD含量呈显著负相关关系(P＜0.05).此外, Verrucomicrobia(疣微菌门)和Chlorobi(绿菌门)则与NH4+-N和TP含量呈显著负相关关系(P＜0.05); Firmicutes(厚壁菌门)则与水体pH呈显著负相关关系(P＜0.05).因此, 将这些与主要水质指标呈显著相关性的微生物组成纳入后续评价的备选指标.
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图 3 微生物门水平组成(前10个)与水质指标的Spearman相关性分析 Fig. 3 Spearman correlation analysis between microbial community phylum composition (top 10) and water quality index |
本研究选用可以反映河道微生物群落多样性、结构和功能, 同时可反映水质变化的相关微生物组成作为河道微生物的生物完整性指数(M-IBI)备选参数, 共确立备选参数22个, 如表 3所示.通过对备选参数进行敏感性和独立性检验, 获得可以参与计算M-IBI的5个生物参数(图 4和表 4), 即Shannon指数(M1)、微生物分类单元数(M6)、疣微菌门相对丰度(M11)、绿菌门相对丰度(M14)和分支杆菌属相对丰度(M17).
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表 3 M-IBI备选指标描述及对干扰的反映 Table 3 Description of candidate metrics for M-IBI and their expected direction of response to disturbance |
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图 4 M-IBI指标在参考点与污染点的箱线图 Fig. 4 Discriminatory power of selected metrics for reference and impaired sites using box and whisker plots |
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表 4 M-IBI指标的Pearson相关性分析1) Table 4 Pearson's coefficient of correlation between nine candidate biological metrics |
2.3 M-IBI指标体系评价及评价结果
将筛选出的指标采用比值法计算各指标分值, 计算如表 5所示.
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表 5 5个M-IBI指标在采样点中的分布及其生物指数计算公式 Table 5 Distribution of the five metrics at all sampling points and formulas for calculating their relative scores |
确定比值法的M-IBI指标体系评价标准(表 6), 进而得出本次试验所有采样点微生物生物完整性评分及健康评价(表 7), 结果显示根据水质得分选定的参考点PTJ-1和PTJ-2均为“健康”状态, 其他污染点评价结果为7个样点的水生态系统为“健康”状态, 10个样点为“亚健康”, 2个样点为“一般”, 1个样点为“较差”.采样河道M-IBI值结果显示, 河流上游采样点M-IBI值均高于下游采样点, 上游水质健康等级也相对更高.
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表 6 研究区基于M-IBI指数的城市河道生态系统健康评价标准 Table 6 Urban river ecosystem health assessment criteria based on the M-IBI index |
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表 7 各采样点M-IBI法评价结果 Table 7 M-IBI results for the sampling points |
2.4 M-IBI对于干扰的灵敏性
根据各采样点的水质得分, 对其干扰强度进行了划分.其中, 干扰强度较低的点为采样点PTJ-1和PTJ-2;干扰强度为中等的点总共12个, 包括PTJ-3、PTJ-4、PTJ-5、ZD-1、ZD-2、ZD-3、ZD-4、WRT-1、WRT-2、WRT-4、ZT-1和ZT-4;其余采样点为水质干扰较强的点(图 1). M-IBI评价结果显示干扰强度较低的点均为“健康”等级; 中度干扰的点中包括7个“健康”和5个“亚健康”状态; 干扰强度高的点中包括1个“较差”, 2个“一般”, 5个“亚健康”状态.将不同干扰程度的采样点的M-IBI值分布范围进行分析, 结果显示M-IBI值可有效区分干扰强度低、中、高的采样点(图 5), 表明本研究构建的M-IBI指数可较为灵敏地反映水体承受的环境压力.此外, 采用线性回归分析M-IBI值与水质得分间的关系, 结果显示各采样点M-IBI指数与其水质得分匹配度较高(R=0.753, P＜0.01)(图 6), 表明M-IBI指数可较准确地反映水质情况.
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图 5 M-IBI值区分采样点受干扰程度的敏感性 Fig. 5 Sensitivity of the M-IBI to discriminate the least, medium and highly impaired sampling points |
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图 6 M-IBI与水质等级指数间的线性回归分析 Fig. 6 Analysis of linear regression for M-IBI and the water quality index |
参考点的选择是影响IBI评价结果的主要影响因素之一[4~6, 26].在参考点的确定上, 应选择未受人类活动干扰或干扰极小的样点, 但在具体操作过程中并无统一的标准.目前, 常采用专家经验法[9]、两两比较法[27]、评分法[28]和采用历史状态作为参照[29]等方法.相较而言, 专家经验法具有较大的主观性和随机性, 且不适用于人类活动频繁的区域; 两两比较法指在确保位点形态学(如地形地貌、河流类型、气候等)可比性的基础上, 对每个候选指标, 将两两位点的参数相比较, 优者靠前排序计分, 所有候选指标分数最低位点作为参考位点, 即将在现实中状态相对最佳的点作为参照, 更强调调研对象之间的相对健康状态的差距; 评分法则受确定的评分标准的影响较大.
综合比较现有的参考点设定方法, 本研究采用评分法选取参考位点.通过参照《地表水环境质量标准》(GB 3838-2002)中的水质等级标准, 对各个采样点主要水质指标进行1~5分的赋值(得分越高, 水质越好), 平均得分在95%分位数以上的样点作为参考点.类似地, Li等[23]在研究中选择以75%分位数得分作为划分中低干扰点的标准, 即水质得分高于75%分位数的点定位参考点.相较而言, 本文对于参考点的选取相对更为严格, 能有效区分采样点的受干扰程度.但是, 由于本研究中采集样点数有限, 得到的参考点数量较少, 在一定程度上对于评价标准的制定仍存在一定影响.因此, 后续在针对城市河道健康评价过程中, 应在河道上游, 即人为干扰相对较少的河段多布设采样点, 以确保参考点的数量, 提高定性评价的准确性.
3.2 构建M-IBI指数的技术支撑随着城市化进程的加快, 城市河道中生产者和消费者, 如浮游植物、鱼类和底栖动物等的生物多样性大幅下降[30], 限制了以这类生物完整性指数进行城市河道健康评价的应用[23].相较而言, 水体生态系统中的微生物, 作为水体自我净化的基础, 其组成更为丰富[23].过去, 传统的微生物学分析手段只能简单地统计真菌、细菌和放线菌等三大类微生物群体, 无法统计不可培养的微生物群落结构, 而这类未培养微生物占据环境微生物总量的99%以上.目前, 随着现代分子生物学技术的发展, 相较于其他大型生物指标的获取, 更丰富和完整的水环境微生物信息可更省时省力地获取与分析, 这使得基于微生物群落的M-IBI评价水生态系统健康成为可能[21, 22].
此外, 微生物群落特性与水生态环境具有高度相关性, 微生物的变化比水文地球化学指标的变化更为敏感, 其结构特征和功能状态可以反映水体生态系统对污染输入胁迫的恢复力[3, 6, 12, 20, 22].安新丽等[22]、Li等[23]和Niu等[24]借助Illumina高通量测序技术, 通过分析关键环境因子及耐受微生物类群, 构建了M-IBI指标体系, 成功应用于评价地下水、秦淮河和太湖流域生态系统的健康状况.本研究结合Illumina高通量技术, 通过CCA分析和Spearman相关性分析, 量化水质主要指标与微生物类群的关联, 进而确定M-IBI指标体系和评价标准.评价结果表明采样河道上游水质评价结果基本较下游好, 主要与河道下游更强的人为干扰有关.分布分析和回归分析结果显示, M-IBI值能较为灵敏地反映水体受干扰程度及水质情况.有关M-IBI值对于采样点受干扰程度的敏感性的结果显示, 2个低干扰点均为健康状态; 12个中度干扰点中, 7个点为健康状态, 5个点为亚健康状态; 8个较强干扰点中包含了1个较差、2个一般、5个亚健康, 表明部分水质干扰为中等或较强的点, M-IBI评价结果仍显示为健康或亚健康状态, 主要原因包括：①评价河流生态系统健康的指标除水质方面外, 还包括水文、地貌、其他水生生物等方面; ②水质指标是瞬时数据, 微生物群落对水体环境压力的响应往往相对滞后; ③微生物作为河道生态系统中的一个生物类群, 并不能准确反映河流生态系统健康状况, 仍需结合河道水文、地貌、水质等参数和其他生物完整性指数等, 以期更准确地把握生态系统健康状况.此外, 水质无量纲处理方法相对较为粗放, 导致干扰程度划分的准确性受到影响; 而M-IBI健康等级划分中以95%分位数作为标准, 采用5段平均分配的方法可能较为宽松, 后续还需进一步优化水质评分的方法及基于M-IBI指数的健康等级标准划分方法.
3.3 M-IBI指数的计算方法目前, 国内外应用M-IBI进行水生态系统健康评价的研究还非常缺乏, 可参考的资料非常少.本研究将M-IBI引入城市河道生态系统健康评价, 从参考点和评价指标的确定, 及评分方法和评价标准的划分等方面均需要进一步地探究.
IBI研究中应用较多的指数计算方法有1、3、5赋值法、连续赋值法和比值法.利用底栖动物评价水体生态系统多采用3分制法和4分制法[13].谭巧等[19]在应用浮游植物生物完整性指数评价长江上游河流健康中发现, 4分制法和比值法在划分评价等级上相对3分制法更为细致, 评价结果也相对更精确.根据对河流健康状况的期望不同, 可选择不同的计算方法, 但总体上比值法的使用最多, 且具有较高的准确度.安新丽等[22]采用比值法进行了M-IBI指数的计算和评价标准的划分, 得到的结果能准确反映研究区域的健康状况.本研究采用比值法计算M-IBI值, 以95%分位数为评价标准进行的采样河道健康状况评价结果表明该计算方法和评价标准基本能较准确反映采样河道的实际状况, 但后续还需进一步优化健康等级划分方法, 以更准确反映水体受到干扰的强弱.
目前, 在M-IBI评价指标的确定过程中, 多是基于微生物群落多样性和组成等参数, 但由于存在更大部分的微生物组成的功能还尚不清楚, 因此, 很难判断具体的微生物类群在水生态环境自净过程中的作用.本研究通过分析水质指标与各类微生物组成间的相关性来确定评价指标, 尽管为基于M-IBI评价水生态系统健康提供了思路, 但后续仍需进一步优化生物参数和评价方法, 并通过宏基因组测序等更先进的分子生物学技术, 从基因水平进一步明确各项指标的地球生物化学意义, 为城市河道的监管、治理等提供理论和技术支撑.
4 结论通过CCA和Spearman相关性分析、生物参数分布范围、判别能力和Pearson相关性分析, 构建了适合浙江城市河道健康评价的M-IBI指标体系, 即Shannon多样性指数、微生物分类单元数、疣微菌门相对丰度、绿菌门相对丰度和分支杆菌属相对丰度5个指标.根据参考点M-IBI的95%分位数作为健康评价标准, 确定M-IBI评价等级, 即M-IBI值为3.472~4.339、2.604~3.472、1.736~2.604、0.868~1.736和＜0.868时, 分别为健康、亚健康、一般、较差和极差水平.结合对各河道理化参数基础上的水质情况分析, 发现M-IBI可以较合理地评价城市河道生态系统健康状况, 但仍需在未来研究中进一步的优化完善.
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