2018, Vol. 39
2. 中国科学院地理科学与资源研究所环境修复中心, 北京 100101;
3. 内蒙古工业大学能源与动力工程学院, 呼和浩特 010051
2. Center for Environmental Remediation, Institute of Geographic Sciences and Natural Resources Research, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China;
3. College of Energy and Power Engineering, Inner Mongolia University of Technology, Hohhot 010051, China
随着工业化的快速发展, 矿山开采、金属冶炼过程中排放的大量重金属通过大气沉降、河流等渠道进入土壤, 对环境造成了严重的危害[1], 重金属污染的耕地面积近2 000万hm2, 耕地重金属点位超标率达19.4%, 其中土壤镉污染问题最为严重, 镉等重金属在土壤中具有隐蔽性、积累性等特点[2], 可通过食物链富集危害人体健康, 因此针对镉污染的治理已经迫在眉睫[3].
植物修复土壤重金属污染有成本低、环境友好等优点, 在土壤环境修复领域受到了广泛关注[4, 5], 寻找合适的修复材料成为了学者们广泛关注的热点问题.一方面如遏蓝菜、东南景天等植物, 具有对重金属的超富集能力, 但植株生长缓慢, 生物量较低; 另一方面如向日葵、油菜等花卉植物, 生长较为迅速, 生物量较大, 对重金属的富集能力相对较强, 且具有一定的耐受能力, 有报道指出[3]向日葵地上部Cd富集量可达601.95 μg·株-1, 因此有潜力将向日葵应用于镉污染场地修复[6, 7], 同时向日葵等植物是重要的经济作物且具有一定的观赏价值, 但是向日葵相对于其他超富集植物对镉的吸收量相对较低, 如何提高向日葵对镉的富集能力需要进一步研究.
施用化肥是促进植物生长的重要技术手段之一, 也是提高植物修复效率的重要手段[8], 施肥可促进植物生长, 增加植物生物量, 提高植物对重金属的富集量; 同时施肥可与土壤重金属发生解吸吸附, 影响土壤中重金属的生物有效性, 改变植物对重金属元素的吸收效率[9, 10].不同类型肥料由于化学成分不同与土壤中重金属具有不同的作用机制导致其对植物修复污染土壤的效果不尽相同, 氮素、磷素、钾素是植物生长中所需的大量元素, 而氮磷钾肥对植物重金属转运能力也具有不同的促进效果, 研究发现施用氮肥降低土壤中pH值, 增加土壤中Cd等重金属的生物有效性, 影响植物对重金属的富集量[11, 12]; 磷肥施入可提高土壤中重金属的生物有效性[13, 14]; 钾素可维持植物富集重金属后体内细胞的渗透压, 降低植物富集重金属对植物生长胁迫的影响[4, 15].但目前针对不同施肥模式对向日葵Cd吸收转运和修复效率的影响鲜有报道, 机制尚不明确[16, 17].本研究利用盆栽实验研究镉胁迫下, 不同施肥方式对不同向日葵品种Cd吸收转运特性及其耐性机制, 以期为合理施肥提高向日葵修复重金属Cd污染农田土壤措施提供科学指导和理论依据.
1 材料与方法 1.1 实验材料供试土壤取自河南省某冶炼厂周边污染农田0~20 cm深表层土壤, 在多年冶炼生产中, 重金属Cd通过大气沉降进入土壤, 农田镉污染程度已经远高于土壤环境质量二级标准(GB 15618-1995).土壤样品自然风干研磨, 过20目筛后备用, 土壤的理化性质列于表 1.供试3种向日葵品种分别为食用葵、观赏葵、油葵.
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表 1 供试土壤基本理化性质 Table 1 Basic physico-chemical properties of tested soils |
1.2 实验方法
本实验设12种处理：①食用葵+不施肥; ②食用葵+N肥; ③食用葵+NP肥; ④食用葵+NPK肥; ⑤观赏葵+不施肥; ⑥观赏葵+N肥; ⑦观赏葵+NP肥; ⑧观赏葵+NPK肥; ⑨油葵+不施肥; ⑩油葵+N肥; B11油葵+NP肥; B12油葵+NPK肥, 每种处理重复3次.实验选用氮磷钾肥分别为尿素(N)、过磷酸钙(P)、氯化钾(K), 施用含量分别为150 mg·kg-1 (N)、250 mg·kg-1 (P2O5)、100 mg·kg-1 (K2O).各盆栽处理均设置根际袋, 每盆取过20目筛的土壤2 kg, 其中根际袋中装土0.5 kg, 保持根际袋中土壤高度与盆中土壤高度一致, 肥料施于根际袋土壤中, 与土壤充分混合调节含水量为田间持水量的70%, 恒湿恒温环境下平衡1周, 控制温度为(25±1)℃.种子播种到根际袋土壤中, 每隔1~2 d给土壤浇水一次, 待种子发芽每穴保留2株幼苗, 拔除多余的幼苗, 温室内培养40 d后收获, 整个实验过程不作追肥处理.
1.3 样品处理测定土壤样品风干后, 用四分法取部分样品, 过20目筛, 编号封存于塑封袋中, 用于测定土壤pH值和有效态Cd含量; 四分法另取部分样品, 过100目筛, 编号封存于塑封袋, 用于测定土壤Cd全量.对收获的植物样品用自来水和去离子水冲洗干净后, 取其中1株放入烘箱杀青烘干至恒重, 分别测量植物地上部与地下部干重, 并用粉碎机粉碎装袋备用; 取另1株植物样品放置于-80℃冰箱保存待测.
土壤pH值测定采用电位法(玻璃电极)进行测定(土:水比为1:5);土壤有效态Cd含量采用DTPA浸提剂(土:水比为1:10)浸提, 用原子吸收光谱仪(Contr AA 700, analytikjena, 德国)测定; 土壤Cd形态分级采用BCR连续浸提法分析土壤镉的化学形态, 提取形态分为可交换态、可还原态、可氧化态和残渣态; 土壤Cd含量测定采用硝酸-过氧化氢法消解(USEPA 3050B), 植物重金属Cd含量测定采用硝酸-高氯酸(5:1, 体积比)法进行消解, 设置空白和国家标准物质进行化学分析质量控制, 消解液采用原子吸收光谱仪(Contr AA 700, analytikjena, 德国)测定Cd含量.
植物叶片亚细胞结构采用差速离心法提取, 称取0.2 g叶片鲜样, 加入5 mL缓冲液[0.25 mol·L-1蔗糖+1.0 mmol·L-1二硫赤藓糖醇+50 mmol·L-1 Tris-HCl(pH=7.5)].离心机15 000 g下离心15 min, 所得沉积物为金属富集颗粒(MRG)和细胞碎屑(Cellular debris)混合组分, 加入2 mL超纯水使其再悬浮, 并在100℃下加热2 min后, 加入2 mL 1 mmol·L-1的NaOH并在70℃下加热1 h, 10 000 g下离心15 min, 沉积物即为金属富集颗粒(MRG), 上清液为细胞碎屑(Cellular debris); 第一次离心所得上清液在100 000 g下离心60 min, 沉积物为细胞器组分(Organelle), 上清液在80℃变性10 min后冰浴冷却60 min, 50 000 g下离心15 min, 沉积物为热敏感蛋白(HDP), 上清液为热稳定蛋白(HSP).所有组分用酸洗入三角瓶, 消解和测试方法与植物Cd消解测定方法一致[18, 19].
1.4 数据处理采用Excel、SPSS 16.0、Origin 8.0软件处理实验数据和绘制相关图表, 多重比较采用Duncan检验.
2 结果与分析 2.1 施肥对3种向日葵生物量的影响由表 2可知, 不同品种向日葵地上部与地下部生物量具有显著差异(P＜0.05), 3种向日葵品种地上部与地下部干重均表现为食用葵>油葵>观赏葵, 施肥对向日葵地上部与地下部生长均具有明显的促进作用, 促进效果表现为NPK肥>NP肥>N肥, 施NPK肥使食用葵、观赏葵和油葵地上部生物量分别可达2.73、1.35和1.49 g·株-1, 分别是对照组的2.53、2.25和1.80倍, 总株重分别可达3.07、1.59和1.84 g·株-1.
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表 2 不同施肥处理对3种向日葵植株干重的影响1)(平均值±标准差, n=3)/g·株-1 Table 2 Effects of different fertilizer treatments on dry weights of the three sunflowers(mean±SD, n=3)/g·plant-1 |
2.2 施肥对3种向日葵植物体内Cd含量的影响
由表 3可知, 3种向日葵品种对Cd均具有一定的富集能力, 不同品种向日葵地上部Cd富集量具有显著差异(P＜0.05), 食用葵、观赏葵、油葵地上部Cd富集量分别可达5.84~6.89、6.22~8.92和4.68~6.97 mg·kg-1.施肥对3种向日葵地上部与地下部Cd含量增加均有明显的促进作用, 其中施NPK肥对向日葵体内Cd含量增加促进作用最显著, 与对照相比, 施NPK肥食用葵、观赏葵、油葵地上部Cd含量可达6.89、8.92和6.97 mg·kg-1, 分别增加18.0%、43.4%和48.9%;地下部Cd含量可达2.73、2.61和2.58 mg·kg-1, 分别增加了23.5%、26.7%和10.4%. 3种向日葵品种对Cd吸收具有一定的差异, 观赏葵施NPK肥地上部Cd含量可达8.92 mg·kg-1, 明显大于食用葵和油葵.
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表 3 不同施肥处理对3种向日葵不同部位Cd含量的影响(平均值±标准差, n=3)/mg·kg-1 Table 3 Effects of different fertilizers on Cd concentrations in different parts of the three sunflowers(mean±SD, n=3)/mg·kg-1 |
2.3 施肥对3种向日葵植物体内Cd富集量的影响
由图 1可知, 3种向日葵对Cd的富集能力总体表现为食用葵>观赏葵>油葵, 且其吸收的Cd主要富集在植物地上部.施肥对3种向日葵品种地上部和地下部Cd富集量均有明显的促进作用(P＜0.05), 施肥后食用葵、观赏葵、油葵地上部Cd富集量分别可达11.24~18.81、7.11~12.06和5.28~10.38 μg·株-1.施NPK肥对3种向日葵品种地上部Cd富集量均具有明显的促进作用, Cd富集量分别是对照实验组的2.98、3.23和2.67倍.
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CK：不施肥，N：仅施尿素；NP：施尿素和过磷酸钙；NPK：施尿素，过磷酸钙和氯化钾，下同 图 1 不同施肥处理对3种向日葵不同部位镉积累量的影响 Fig. 1 Effects of different fertilizer treatments on Cd amounts in different parts of the three types of sunflowers |
由表 4可知, 不同处理条件下, Cd在3种向日葵叶片亚细胞结构富集量的分布趋势表现为金属富集颗粒(MRG)>细胞碎屑(Cellular debris)>热稳定蛋白(HSP)>细胞器组分(Organelle)>热敏感蛋白(HDP), 食用葵、观赏葵、油葵叶片在金属富集颗粒(MRG)中Cd富集量分别可达2.68~3.48、3.38~4.32和3.05~4.08 mg·kg-1, 占叶片中富集Cd总量的50%以上, 施肥对3种向日葵叶片亚细胞结构中金属富集颗粒(MRG)、细胞碎屑(Cellular debris)、热敏感蛋白(HDP)中Cd含量增加均有明显的促进作用, 施NPK肥后食用葵、观赏葵、油葵细胞碎屑(Cellular debris)中Cd富集量分别是不施肥处理组的1.49、1.13、1.34倍, 热敏感蛋白(HDP)中Cd富集量分别是不施肥处理组的1.50、1.92和1.38倍.施肥对食用葵、观赏葵、油葵叶片亚细胞结构细胞器组分(Organelle)和热稳定蛋白(HSP)中Cd含量具有不同的作用, 施NPK肥食用葵、观赏葵、油葵细胞器组分(Organelle)中Cd含量分别是不施肥处理的0.64、1.38和0.35倍, 热稳定蛋白(HSP)中Cd含量分别是不施肥处理的0.71、1.58和0.86倍.
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表 4 不同施肥处理下Cd在3种向日葵叶片各亚细胞的含量(平均值±标准差, n=3)/mg·kg-1 Table 4 Cd concentrations in subcellular fractions of the leaves of the three sunflower types under different fertilizer treatments (mean±SD, n=3)/mg·kg-1 |
2.5 施肥对3种向日葵根际和非根际土壤有效态Cd和pH值的影响
由表 5可知, 施肥对根际土壤有效态Cd含量具有明显的促进作用, 施肥后根际土壤有效态Cd含量明显大于非根际土壤, 施NPK肥对3种向日葵根际土壤有效态Cd含量增加促进作用最为显著, 食用葵、观赏葵、油葵根际土壤有效态Cd含量分别可达0.60、0.62和0.56 mg·kg-1, 与对照相比分别增加9.09%、21.57%和33.33%. 3种施肥方式对根际土壤和非根际土壤pH值的变化均未达到显著水平, 根际土壤pH变化范围为7.73~7.76, 略高于非根际土壤pH值(7.69~7.72).
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表 5 不同施肥处理对3种向日葵根际和非根际土壤有效态Cd和pH值的影响(平均值±标准差, n=3) Table 5 Effects of different fertilizer treatments on available Cd concentrations and pH values of rhizosphere and non-rhizosphere soils of the three sunflowers types(mean±SD, n=3) |
2.6 施肥对3种向日葵根际和非根际土壤Cd形态的影响
从表 6可知土壤中Cd主要以可交换态Cd和可还原态Cd形式存在, 根际土壤中可还原态Cd含量均大于非根际土壤, 可氧化态Cd含量均小于非根际土壤; 施肥可明显降低根际土壤可交换态Cd而增加可氧化态Cd含量, 但对根际土壤可还原态Cd和残渣态Cd含量变化无显著影响, 与不施肥实验组相比, 施NPK肥实验组可使食用葵、观赏葵、油葵根际土壤可交换态Cd含量分别降低19.8%、41.7%和30.1%, 可氧化态Cd含量分别增加75.9%、116.2%和135.7%.各施肥处理下, 根际土壤中可交换态Cd含量均小于非根际土壤, 而氧化态Cd含量均大于非根际土壤.
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表 6 不同施肥处理对3种向日葵根际与非根际土壤Cd形态的影响(平均值±标准差, n=3)/mg·kg-1 Table 6 Effects of different fertilizer treatments on Cd species in the rhizosphere (R) and non-rhizosphere (NR) soils of the three sunflowers types(mean±SD, n=3)/mg·kg-1 |
3 讨论 3.1 施肥对向日葵生长的影响
向日葵是我国常见的植物, 具有生物量大, 生长速度快, 易栽培等优点, 且国内外学者研究发现, 向日葵对重金属Cd具有较强的耐受能力[20, 21].盆栽条件下, 向日葵在Cd含量为50 mg·kg-1土壤中生长未表现出明显的毒害作用[22], 本研究用于盆栽实验的污染土壤Cd含量约为2.22 mg·kg-1, 因此向日葵此实验条件可正常生长.
有研究结果表明, 施肥处理可显著提高向日葵生物量, 其中施NPK肥促进作用最为显著, Li等[17]和Guo等[23]利用盆栽实验研究苋菜和八宝景天在Cd胁迫下采用NPK配施实验组生物量均明显高于其他施肥处理.氮(N)素是植物体内合成氨基酸和蛋白质等许多产物的原料[24]; 磷(P)素对植物根部生长具有明显的促进作用, 也是植物体内各种脱氢酶、氨基转移酶等的主要组成元素[25, 26], 钾(K)素对维持重金属胁迫下细胞内外渗透压具有明显的促进作用[27]; 本研究结果发现, 磷肥施用对实验组的3种向日葵生物量具有明显的促进作用, 可能是因为植物体内磷素提高了植物对外界环境的适应能力以及生长抗逆性[28], 施NPK肥实验组的3种向日葵生物量均明显大于其他实验组, 可能是因为K肥对植物生长具有明显的促进作用[17, 23], 但相关机制还需要进一步研究.
3.2 施肥对向日葵Cd积累与转运特性的影响本研究结果表明, 施肥对3种向日葵吸收Cd均有明显的促进作用, 其中施NPK肥对向日葵富集Cd的促进作用最为显著(P＜0.05).各施肥处理条件下, 观赏葵地上部Cd富集量明显大于食用葵和油葵, 施NPK肥后观赏葵地上部Cd含量可达8.92 mg·kg-1, 是食用葵和油葵Cd富集量的1.30、1.28倍, 但是观赏葵地上部生物量相对较低, 施NPK肥实验组观赏葵地上部生物量分别为食用葵和油葵的0.50、0.91倍, 3种向日葵对Cd的富集量总体表现为食用葵>观赏葵>油葵.因此, 施肥提高向日葵对Cd富集能力的主要因素是促进向日葵生物量的增加.
施肥可通过改变土壤中Cd存在形态促进向日葵对Cd的吸收, 本研究结果表明, 施肥对3种向日葵根际土壤有效态Cd含量均有明显的促进作用, 实验结果与Li等[17]的研究结果一致; 土壤pH值是影响土壤重金属活性变化的重要因素[29], 本实验研究结果表明, 施肥可增加向日葵根际土壤pH值, 变化未达到显著水平(P＜0.05), 但根际土壤可交换态Cd含量均明显降低.
决定植物修复效率的影响因素主要有地上部分重金属含量和生物量, 因此植物修复中选取的植物需要具有较高的生物量, 同时还需要对重金属具有较高的富集能力[30].生物富集系数(BCF=植物地上部Cd含量/土壤中Cd含量)和转运系数(TF=植物地上部Cd含量/植物地下部Cd含量)可用于评价植物对重金属污染土壤的修复效率.超富集植物的富集系数和转运系数均要求大于1[31], 由表 7可知3种向日葵的富集系数和转运系数均大于1, 表明3种向日葵对Cd均具有较强耐受富集能力和向地上部的转运能力.观赏葵在各施肥处理条件下转运系数均大于3, 明显大于食用葵和油葵; 施NPK肥后, 食用葵、观赏葵、油葵富集系数与对照实验组相比分别增加了17.9%、43.6%和48.8%, 由此可见, 观赏葵相较于食用葵和油葵地上部Cd富集量较大的原因之一是将植物根部吸收的大量Cd向地上部转移, 施肥提高向日葵地上部Cd含量的原因之一可能是因为肥料施入促进了植物根部对重金属的富集能力并提高了植物对重金属向地上部的转运能力, 降低了Cd对植物根部的毒害作用.
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表 7 施肥处理对3种向日葵富集系数(BCF)和转运系数(TF)的影响(平均值±标准差, n=3) Table 7 Effects of different fertilizer treatments on the bioconcentration factor (BCF) and transfer factor (TF) of Cd of the three sunflower types(mean±SD, n=3) |
3.3 施肥对向日葵叶片亚细胞Cd分布的影响
植物亚细胞结构中Cd的分布可能具有不同的植物毒理学意义, 植物体内的微区分布可能揭示了植物体内对Cd积累的生物解毒机制[17]. Cd在被植物吸收进入植物叶片细胞时, 细胞壁(由蛋白质、果胶、多糖组成)表面的羟基、羧基等配位基团与Cd结合, 抑制Cd跨膜运输进入细胞结构影响植物生长生理代谢活动[32], 细胞壁对重金属Cd的富集是植物细胞对重金属Cd解毒机制的第一道屏障.由图 2中不同向日葵亚细胞结构Cd分布的百分比可知, 观赏葵细胞碎屑(Cellular debris, 以细胞壁为主)Cd富集量明显大于食用葵和油葵, 表明观赏葵相较于食用葵和油葵对重金属Cd具有更强的耐受能力, 施肥可明显促进向日葵细胞碎屑(Cellular debris)中Cd富集量, 施用NPK肥后, 观赏葵细胞碎屑(Cellular debris)中Cd富集量与对照实验组相比增加了42.5%, 可能是因为K素对维持植物细胞壁内外渗透压具有促进作用[4].
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(a)食用葵，(b)观赏葵，(c)油葵 图 2 不同施肥处理对3种向日葵叶片亚细胞结构中Cd分布百分比 Fig. 2 Effects of different fertilizer treatments on relative distribution of Cd in subcellular fractions of leaves of the three sunflower types |
当Cd跨膜运输进入细胞内部时, Cd会与细胞内部如BDM(金属富集颗粒MRG+热稳定蛋白HSP)和MSF(细胞器组分Organelle+热敏感蛋白HDP)等结构结合形成相对稳定的物质. Li等[17]和Lavoie等[33]认为可将金属富集颗粒(MRG)对Cd的富集能力作为陆生植物对重金属的生物解毒机制, 热稳定蛋白(HSP)中所包含的植物螯合肽和金属硫蛋白等组成成分对重金属的富集也是植物细胞重要的解毒机制[34], 因此植物细胞BDM组分中Cd富集量是植物耐受重金属能力强弱的重要标准.本研究结果表明, 3种向日葵进入细胞内部后, 金属富集颗粒(MRG)和热稳定蛋白(HSP)中可富集大量的Cd, 各施肥处理食用葵、观赏葵、油葵BDM组分中富集的Cd分别可达61%~73%、63%~68%和58%~70%;施NPK肥使3种向日葵金属富集颗粒(MRG)Cd富集量增加促进效果最明显, 因此向日葵在Cd胁迫下的生物解毒机制以及施肥可提高植株体内Cd富集量的主要原因可能是植物将吸收的Cd富集在金属富集颗粒(MRG)中.
MSF组分(细胞器组分Organelle+热敏感蛋白HDP)是重金属致使植物体内中毒的重要靶点, 因此可利用MSF组分中Cd含量预测Cd对植物毒性的强弱[33, 35].细胞器组分(Organelle, 如线粒体和叶绿体)和热敏感蛋白(HDP, 如酶)是植物维持正常生命活动代谢所必须的组成成分, Cd与MSF组分中物质结合, 可能会导致线粒体、叶绿体以及各类酶代谢活动紊乱甚至失去其活性, 进而影响植物正常生命活动[33].本研究结果表明, 施肥处理可明显提高3种向日葵热敏感蛋白(HDP)中Cd富集量, 可能是因为在此含量土壤中(Cd=2.22 mg·kg-1)生长的向日葵并未达到影响热敏感蛋白(HDP)活性的临界值; 施肥可明显降低食用葵和油葵细胞器组分(Organelle)中Cd富集量, 但可促进观赏葵细胞器(Organelle)中Cd富集量, 表明施肥在促进观赏葵体内Cd富集量增加的同时增加了Cd对观赏葵生命活动影响的潜在风险.
综上所述, Cd在食用葵、观赏葵、油葵叶片亚细胞结构中的分布趋势为金属富集颗粒(MRG)>细胞碎屑(Cellular debris)>热稳定蛋白(HSP)>细胞器组分(Organelle)>热敏感蛋白(HDP), 向日葵叶片细胞BDM组分中富集的Cd占叶片中富集Cd总量的60%, 是向日葵耐受Cd的重要解毒机制, 施NPK肥对促进向日葵金属富集颗粒(MRG)和细胞碎屑(Cellular debris)中Cd富集量增加最为明显, 施肥在促进观赏葵体内Cd富集量增加的同时增加了Cd对观赏葵生命活动影响的潜在风险.
4 结论(1) 施肥处理均可以显著提高食用葵、观赏葵、油葵生物量以及对Cd的吸收富集量. NPK肥处理条件下, 3种向日葵地上部Cd富集量均达到最高, 且显著高于对照和其他施肥处理. 3种向日葵中, 食用葵在NPK处理条件下, 其生物量和对Cd的富集量明显高于观赏葵和油葵.
(2) 向日葵叶片中Cd亚细胞分布表明, Cd在3种向日葵叶片亚细胞结构中主要富集在金属富集颗粒(MRG)和细胞碎屑(Cellular debris), 施肥提高向日葵对Cd的耐性机制是将吸收的Cd富集在对植物生命活动影响较低的金属富集颗粒(MRG)和细胞碎屑(Cellular debris), 施NPK肥对金属富集颗粒(MRG)中Cd富集量增加促进作用最为显著.
(3) NPK配施可有效提高向日葵对Cd污染土壤的修复效率.
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