2025, Vol. 46
2. 江苏省新污染物治理工程研究中心, 南京 210036;
3. 河海大学环境学院, 浅水湖泊综合治理与资源开发教育部重点实验室, 南京 210098
2. Jiangsu Province Engineering Research Center of New Pollutants Prevention and Control, Nanjing 210036, China;
3. Key Laboratory of Integrated Regulation and Resource Development on Shallow Lakes, Ministry of Education, College of Environment, Hohai University, Nanjing 210098, China
微塑料（microplastics, MPs）, 因其在环境中广泛存在且不断增加, 已被认为是全球新兴污染物[1]. 先前关于微塑料的研究, 多集中于水环境介质中[2, 3], 如今人们越来越关注MPs在陆地生态系统中的赋存状况和负面影响[4]. 有研究表明, 微塑料进入土壤的方式主要包括农膜覆盖、温室材料、处理过的废水、污泥或大气沉降等[5~7]. MPs可以影响土壤结构和性质, 并且容易被植物吸收或吸附, 对农业环境和人类健康造成潜在威胁[8].
微塑料对植物生长的影响主要集中在种子萌发和幼苗生长两个阶段. De Silva等[9]研究发现, 高添加量的聚乙烯微塑料（polyethylene microplastics, PE-MPs）通过阻塞种皮吸水, 降低内部活性, 抑制扁豆（Lens culinaris）种子萌发和幼苗生长, 并对抗氧化酶产生不利影响. 不同聚合物类型微塑料的生物效应研究揭示, 苋菜（Amaranthus mangostanus）种子萌发和幼苗生长受微塑料特异性影响显著, 其中PE-MPs处理的种子发芽率最低, 聚丙烯微塑料（polypropylene microplastics, PP-MPs）处理的幼苗鲜重增加更显著[10], Colzi等[11]也发现PP和聚氯乙烯（polyvinyl chloride, PVC）是导致植物鲜重和干重降幅最大的微塑料聚合物类型. 此外, 有研究表明聚苯乙烯微塑料（polystyrene microplastics, PS-MPs）会影响黄瓜（Cucumis sativus）植株的总生物量、抗氧化和糖代谢系统[12]. 微塑料不仅可以直接影响植物生长发育过程, 也可以通过改变土壤的理化性质影响土壤微生物多样性和土壤生态系统营养元素循环, 从而间接影响植物种子发芽和幼苗的生长[13~15].
综上研究结果表明, MPs与种植作物的生长发育息息相关, 其影响受MPs聚合物类型、丰度和作物类型等因素影响, 但仍待进一步深入研究. 草莓是江苏特色经济作物之一, 种植面积达到2.13万hm²（约32万亩）, 为提高产量和质量, 目前主要采用设施培育模式规模种植, 其中以地面起垄覆膜栽种为主, 前期研究表明地膜长期使用和灌溉水是草莓基地土壤中MPs的主要来源, 聚合物类型以PVC为主, 粒径范围主要分布在20~500 μm[16], 阳祝庆等[17]研究发现小于850 μm的PS降低了小白菜的鲜重和叶绿素含量, 且大粒径微塑料对植物生长和土壤性质的研究甚少, Fuller等[18]研究发现土壤中MPs质量分数范围为0.03%~6.75%, 梁榕等[19]研究表明2.5%和5%的PE降低了土壤pH、氮磷钾的含量和蔗糖酶的活性, 因此选择20、500和3 500 μm这3种不同数量级粒径和上述范围内0.1%、0.5%、1%和5%这4个质量分数梯度的PVC-MPs开展试验. 此外, 草莓是典型的无性繁殖植物, 受到微塑料污染的母株可能会传播给子株, 然而MPs对草莓植株的生长和生理影响目前尚不清楚且鲜有研究. 因此, 本文选择草莓为研究对象, 以不同粒径的PVC-MPs为胁迫物质, 探讨不同添加量PVC-MPs对草莓生长和生理的潜在影响, 旨在为评估微塑料对经济作物的生态风险提供参考依据.
1 材料与方法PVC-MPs（20、500和3 500 μm）购自丰泰高分子材料有限公司, 草莓种子购自南京理想农业科技有限公司, 草莓（Fragaria ananassa）植株购自南京美莓源生态农业科技有限公司.
1.1 发芽试验发芽试验在培养皿中进行. 将颗粒饱满的草莓种子浸泡在3% H2O2溶液中消毒30 min, 用蒸馏水冲洗3次后浸泡在水中24 h, 随后放入冰箱冷藏15 d催芽, 温度控制在0~3℃, 期间保持种子处于湿润状态. 对催芽后的种子再次进行消毒、清洗处理. 在直径9 cm的培养皿中放置两张滤纸, 分别称取0.01、0.05、0.1和0.5 g这3种不同粒径的微塑料（对应质量分数分别为0.1%、0.5%、1%和5%）置于对应的培养皿中, 并向培养皿中加入10 mL蒸馏水. 选取10颗颗粒饱满的草莓种子均匀放置在培养皿中, 每颗种子间距大于1 cm. 另设空白对照组（CK）, 不添加PVC-MPs, 每个处理设置3个平行, 共计39个样品. 将处理好的培养皿置于25℃人工气候培养箱中黑暗培养15 d. 期间保持水分充足, 记录每天种子的发芽数量. 按式（1）~（3）分别计算发芽率（GR）、发芽指数（GI）和平均发芽时长（MGT）[20].
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式中, Ni为第i天已经发芽种子的数量；Nt为所有种子的数量；Gi为第i天种子发芽的数量；Di为第i天.
1.2 盆栽试验供试土壤采自草莓基地附近未种植过草莓的营养土. 在花盆底部打上5个直径1.2 cm的小孔, 方便排水, 在底部覆盖一个孔径15 mm的网（或一张滤纸）, 防土壤和微塑料的流失. 在添加PVC之前, 将PVC颗粒用去离子水洗净烘干后, 置于紫外线照射下, 灭菌30 min, 减少微生物的污染. 盆栽试验设计思路与发芽试验类似, 添加4个PVC-MPs质量分数（0.1%、0.5%、1%和5%）处理和3个粒径（20、500和3500 μm）处理. 另设一组空白对照, 共计13个处理, 每个处理设3个重复, 土壤与PVC-MPs充分混匀后放入花盆, 每盆总重2 kg. 挑选长势相似的幼苗移植到花盆中, 每盆一株幼苗. 采用称重法保持土壤含水率在20%左右. 每天光照12 h, 60 d培养结束后, 采集土壤和草莓植株样本.
1.3 植物指标的测定草莓植株叶片叶绿素用无水乙醇和丙酮1∶1（体积比）混合液提取, 紫外分光光度法测定[21], 超氧化物歧化酶（SOD）活性测定采用氮蓝四唑法, 过氧化物酶（POD）活性测定采用愈创木酚法, 过氧化氢酶（CAT）活性测定采用紫外吸收法[22], 丙二醛（MDA）含量测定采用硫代巴比妥酸法[23].
1.4 土壤指标的测定土壤孔隙率的计算公式[24]为：
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(4) |
式中, msat为饱和土壤的质量；md为干土的质量；pw为水的密度；VT为取样土壤的体积.
总碳和总氮采用元素分析仪（Vario MICRO cube, Elementar）测定；硝态氮（NO3--N）和铵态氮（NH4+-N）采用连续流动分析仪（荷兰SKALAR, San++）测定；土壤有机碳（SOC）采用K2Cr2O7氧化还原滴定法测定[25]；总磷的测定采用碱熔-钼锑抗分光光度法[26]；有效磷（AP）采用碳酸氢钠浸提-钼锑抗分光光度法测定[27]；β-葡萄糖苷酶（BG）、β-1, 4-N-乙酰氨基葡萄糖苷酶（NAG）、酸性磷酸酶（ACP）和亮氨酸氨基肽酶（LAP）的活性均采用购买的上海科艾博生物试剂盒测定.
1.5 统计分析数据处理与分析采用SPSS 26.0软件, 显著性差异分析（Duncan检验, P=0.05）采用单因素ANOVA检验, PVC质量分数、粒径及二者的交互作用对种子发芽、植物和土壤指标的影响采用双因素方差分析；图表绘制采用Origin 2023b软件, 各指标间相关性采用Pearson相关系数分析.
2 结果与讨论 2.1 PVC-MPs对草莓种子发芽率的影响种子在微塑料胁迫下的发芽率是评估其萌发能力强弱的重要指标. 表 1为PVC的粒径和添加量对发芽率影响的P值, 从中可知, 不同添加量和粒径的微塑料对草莓种子的发芽率产生了一定的影响. PVC粒径和添加量在发芽中期（6~14 d）的影响显著, 在发芽初期, 由于种子发芽周期长, 发芽迟缓, 微塑料的影响有限, 在发芽成型后期, PVC-MPs影响逐渐减小. Sahasa等[20]研究也表明, 暴露于不同添加量PE-MPs的番茄种子在4~6 d内, 种子萌发抑制率各不相同, 但暴露7 d后, 各添加量处理的种子发芽率一致.
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表 1 基于双因素方差分析的PVC-MPs对发芽率的影响1） Table 1 Effect of PVC-MPs on germination rate based on two-factor analysis of variance |
15 d后, CK组草莓种子的发芽率最高（图 1）, 达到83%, 与CK组相比, 暴露于不同添加量MPs（0.1%、0.5%、1%和5%）的草莓种子发芽率分别降低了0~7%、7%~13%、3%~17%和10%~13%. 不同粒径（20、500和3 500 μm）处理的种子发芽率较CK分别降低了0~10%、7%~10%和7%~17%. 总体上来说, MPs的添加降低了草莓种子的发芽率, 这可能是因为MPs积聚在种皮空隙, 抑制种子的吸水能力[28]. 另外, 当微塑料粒径达到20 μm时已呈现粉末状, 具有一定的吸水性, 小粒径PVC-MPs吸水团聚成颗粒后与种子竞争水分, 进而影响种子的萌发[29]. 微塑料对种子萌发的影响与聚合物类型、丰度、颗粒大小以及作物类型有关. 不同作物的敏感程度也不同. Shorobi等[30]研究发现暴露于PP的番茄种子发芽率较对照组更高. Lian等[31]报道显示PS-MPs刺激了α-淀粉酶活性, 加速了淀粉颗粒的水解, 产生了更多的单糖或能量促进幼苗的生长, 从而提高了种子的发芽率.
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不同小写字母表示相同粒径不同添加量处理组间的差异显著, 不同大写字母表示相同添加量不同粒径处理组间的差异显著（P < 0.05） 图 1 PVC-MPs对草莓种子发芽率的影响 Fig. 1 Effect of PVC-MPs on germination rate of strawberry seeds |
CK组的草莓种子发芽指数为1.12±0.09, 平均发芽时长为（7.81±0.12）d. 不同PVC-MPs添加量对草莓种子发芽指数和平均发芽时长造成显著影响（P < 0.05, 图 2）, 0.1%的添加量使得发芽指数降低至0.91±0.14, 发芽时长增加至（9.48±1.13）d, 随着PVC添加量的增加, 草莓种子的发芽指数不断降低, 发芽时长不断增加, 但各添加量的PVC-MPs处理组之间的差异不显著（P > 0.05）.
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不同小写字母表示发芽指数的差异显著, 不同大写字母表示平均发芽时长的差异显著（P < 0.05） 图 2 PVC-MPs添加量对草莓种子发芽指数及平均发芽时长的影响 Fig. 2 Effect of PVC-MPs supplemental level on germination index and average germination time of strawberry seeds |
对照CK组, 添加3 500 μm粒径的PVC-MPs对种子的发芽特性影响没有显著差异（图 3）, 但当PVC-MPs粒径小于等于500 μm时, 发芽指数显著下降（P < 0.05）, 达到0.70±0.07, 平均发芽时长延长至（11.12±0.82）d.
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不同小写字母表示发芽指数的差异显著, 不同大写字母表示平均发芽时长的差异显著（P < 0.05） 图 3 PVC-MPs粒径对草莓种子发芽指数及平均发芽时长的影响 Fig. 3 Effect of PVC particle size on germination index and average germination time of strawberry seeds |
Li等[32]的研究结果也显示, 75 μm的PVC-MPs大量积聚在甜瓜种子表皮的孔隙之间, 从而影响种子对水分的吸收. 本研究中MPs粒径范围跨度大, MPs颗粒大小对种子萌发特性的影响比添加量变化更具有显著性（表 1和表 2）, 小粒径对草莓种子的有害影响大于大粒径, 只有粒径足够小才能阻塞种皮吸水孔隙, 从而延迟种子发芽[20].
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表 2 草莓种子的发芽指数、平均发芽时长和相对种子萌发率1） Table 2 Germination index, average germination time, and relative seed germination rate of strawberry seeds |
2.3 PVC-MPs对植物叶绿素含量的影响
CK组草莓植株叶片ω[叶绿素a（Chla）]、ω[叶绿素b（Chlb）]和ω[总叶绿素（TChl）]含量分别为（1 595±168）、（460±37）和（2 056±153）mg·kg-1. 与CK组相比（图 4）, 土壤中PVC-MPs的添加降低了草莓叶片叶绿素的含量, 尤其是小粒径PVC-MPs的添加对叶绿素的影响最为显著, MPs作为外源添加物质, 可以导致草莓组织产生“氧化暴发”, 造成还原酶的积累和电子受体的抑制, 从而破坏叶绿体和类囊体, 导致叶绿素含量的降低[33, 34]. 有研究[35]观察到纳米塑料可以通过蒸腾作用进入植物并转移至叶片中, 从而抑制植物产生叶绿素. 但也有部分研究发现, MPs添加对大豆和小麦等作物叶片叶绿素含量都未产生显著影响[36, 37], 上述研究结果的差异性与作物种类、叶片含水率、光照强度、试验持续时间和温度等一系列因素相关[38].
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*表示与对照组相比差异性显著（P < 0.05） 图 4 PVC-MPs对草莓叶片叶绿素含量的影响 Fig. 4 Effect of PVC-MPs on chlorophyll content of strawberry leaves |
不利的生长环境会造成植物的氧化应激, 导致植物体内活性氧（ROS）含量上升[39], 进而引起膜脂过氧化, 造成细胞损伤. 然而, 植物体内的抗氧化酶也可以起到抑制自由基反应的作用[40], 其中超氧化物歧化酶（SOD）是第一道防线, 在超氧自由基向过氧化氢的转化中发挥重要作用[41], 过氧化氢酶（CAT）和过氧化物酶（POD）可以减少过氧化氢对植株产生的不利影响[42]. 通过了解SOD、CAT和POD这3种抗氧化酶的活性可以判定微塑料对植物生长的胁迫效应. 丙二醛（MDA）是膜脂过氧化的产物, MDA的含量一定程度上可以揭示细胞的损伤程度[43].
如图 5所示, PVC-MPs的添加对草莓根系抗氧化酶无规律性影响, 但叶片SOD和POD酶活性浓度均随PVC-MPs添加量增加和粒径减小而升高. 与CK相比, 添加5%高添加量、20 μm小粒径的PVC-MPs使叶片SOD和POD含量分别提高了120%和147%, 说明PVC-MPs的添加导致植物体内ROS激增, 植物建立起保护机制, 产生更多的SOD和POD用于清除ROS. CAT活性和MDA含量与MPs添加无显著相关性, 但PVC-MPs处理组的CAT普遍高于CK组, MDA普遍低于CK组, 这证实了PVC的处理通过提高植物的抗氧化能力降低了植物的胁迫水平. 总体而言, 草莓叶片对PVC-MPs胁迫的敏感度高于根系. 多项研究表明, 植物中抗氧化酶活性的增强, 是暴露于MPs的典型反应[44~46]. 有研究进一步表明, 由于PVC-MPs的不稳定性和易分解性, 其对植物抗氧化酶指标的影响最为明显[11, 47, 48].
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不同小写字母表示相同粒径不同添加量处理组间的差异检验, 不同大写字母表示相同添加量不同粒径处理组间的差异检验（P < 0.05）, 方括号表示括号内处理组的集合, *表示与对照组相比差异性显著, *表示P < 0.05, **表示P < 0.01, ***表示P < 0.001 图 5 不同处理下草莓叶片和根系抗氧化酶活性 Fig. 5 Antioxidant enzyme activities of strawberry leaves and roots under different treatments |
土壤酶参与土壤物质转化和能量代谢, 可以降解土壤外来有机物质, 在土壤生态系统中起着重要的作用, 是评价土壤肥力高低和生态环境质量优劣的一个重要生物学指标. 其中BG能够水解β-葡萄糖苷键, 主要参与纤维素和木质素的分解过程, 在C循环中起重要作用；NAG和LAP主要参与有机氮的分解；ACP可以从不同的有机磷底物上水解磷酸基团, 供植物吸收利用[49, 50].
土壤酶的变化与PVC-MPs的添加量相关, 与粒径无相关性（图 6）. BG和LAP的变化类似, 在0.1%低添加量下与对照处理无显著差异, 随着PVC-MPs添加量的增加至1%、5%时, BG和LAP的活性明显受到了抑制, 相比于CK组, 5%的PVC-MPs添加量使BG活性和LAP活性分别降低63%和43%. 一方面, MPs的添加改变了土壤的结构, 可能会破坏土壤的生态位, 与微生物形成竞争, 降低了酶活性[51]；另一方面, PVC-MPs中添加的塑化剂类化学物质可能释放到土壤中, 会对酶活性产生一定的抑制作用[52].
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不同字母表示处理组之间的差异性显著（P < 0.05） 图 6 不同处理下PVC-MPs对根际土壤酶活性的影响 Fig. 6 Effect of PVC-MPs on rhizosphere soil enzyme activity under different treatments |
土壤中PVC-MPs的添加在一定程度上刺激了NAG和ACP的活性, 当PVC-MPs引起植物的氧化应激, 微生物通常会分泌更多的酶来满足自身营养需求, 从而维持代谢活动[53]. 此外, PVC-MPs增加了土壤的孔隙度, 进而增加了土壤的持水能力, 而ACP对水分比较敏感, 土壤水分的增加有助于ACP酶活性的提高[54].
结果表明, MPs可以改变土壤环境和结构, 从而直接影响土壤中细胞外酶的有效性. 然而, 这种影响在不同MPs聚合物类型中存在差异. 如PP的甲基侧支容易被生化过程破坏, 因此添加PP-MPs提高了土壤溶解性有机质水平, 有利于微生物的利用, 进而增强了BG、ACP和荧光素二乙酸水解酶的活性[55].
2.6 PVC-MPs对土壤理化性质的影响土壤总孔隙度（total porosity, TP）决定了土壤介质可以包含的水和氧气量, TP越高, 可以供给的水分和氧气量就越大. 如图 7所示, CK组的平均孔隙度为0.66±0.06, 0.1%添加量的PVC-MPs对TP没有显著影响, 但当添加量达到1%后, TP随PVC-MPs含量的升高而增大. 不同粒径的PVC-MPs添加结果表明, 添加大尺寸PVC-MPs的土壤比添加小尺寸PVC-MPs的土壤孔隙度大, 大粒径更容易破坏土壤结构, 而小粒径会填充孔隙, 进而减小孔隙[56].
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不同小写字母表示相同粒径不同添加量处理组间的差异检验, 不同大写字母表示相同添加量不同粒径处理组间的差异检验（P < 0.05）；方括号表示括号内处理组的集合, *表示与对照组相差异性显著, *表示P ≤ 0.05, **表示P ≤ 0.01, ***表示P ≤0.001, ns表示处理组与对照组无显著性差异 图 7 不同处理PVC-MPs对土壤理化性质的影响 Fig. 7 Effects of different PVC-MPs treatments on soil physicochemical properties |
PVC-MPs处理对总碳、总氮和总磷的影响均不显著, 但显著降低了土壤中SOC、NO3--N和AP的含量（P < 0.05）, 此外NH4+-N的含量较CK组显著增加. SOC随PVC含量的增加, 呈下降趋势, 5%添加量的PVC-MPs使SOC含量降低了39.3~48.9 g·kg-1, BG活性的降低, 一定程度上影响了碳循环, 导致了SOC的减少. NH4+-N和NO3--N的变化与PVC-MPs的添加无相关性, 5%的20 μm PVC-MPs处理组影响最显著, NH4+-N和NO3--N含量分别增加了50%和降低了52%. 有研究表明, PVC-MPs中的增塑剂邻苯二甲酸二丁酯（DBP）释放到土壤中, 可以增强脲酶的活性, 促进尿素向NH4+-N的分解, 同时降低硝化电位, 抑制NH4+-N向NO3--N转化[57, 58]. AP的含量与PVC-MPs添加量和粒径大小有明显相关性（P < 0.05）, 随着PVC-MPs添加量的增加和粒径减小, AP的含量不断降低. 尽管ACP活性的增强促进了有机磷向AP的转化, 但MPs本身对AP存在一定的吸附效果, 小粒径的PVC-MPs比表面积大, 与土壤颗粒的接触面积大, 增强了磷的吸附能力, 高添加量的PVC-MPs意味着具有更多的吸附点位, 可以吸附土壤中更多的AP [59].
2.7 相关性分析如图 8所示, 叶绿素与SOD、POD呈显著负相关（P < 0.05）, 证实了2.3节中氧化应激导致叶绿素含量下降的结论. 本研究中供试草莓叶片中SOD酶活性与POD酶活性呈正比, 因为SOD与POD同属于抗氧化酶, ROS的激增会引起抗氧化酶的协同增加；SOD和POD活性与BG、LAP、SOC、NO3--N和AP成负相关, 土壤酶活性和土壤元素含量的降低, 说明微塑料可能对土壤中微生物产生了胁迫效应, 降低了微生物的矿化作用对有机元素的分解, 抑制了微生物对土壤酶的合成, 导致了土壤中有效元素的降低. 土壤中TP与SOC成负相关, 验证了土壤团聚体内孔隙度高、连通性好有助于有机碳的分解[60]；SOC与NH4+-N成负相关, 与NO3--N成正比, 这是可能因为高NH4+-N含量的增加和NO3--N的减少会减缓木质素酚的分解速率, 以此来降低木质素分解对土壤碳库的贡献[61]. 尽管NAG和ACP是N、P循环中的关键酶, 但与相应元素并没有相关性, 表明土壤中酶活性和各类元素可能受多种因素影响.
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椭圆方向表示相关系数的正负, 椭圆面积越小表示相关系数绝对值越大, *表示P ≤ 0.05, **表示P ≤ 0.01, ***表示P ≤ 0.001 图 8 各指标间的相关性分析 Fig. 8 Correlation analysis among indicators |
（1）不同粒径、添加量的PVC-MPs对草莓的发芽率和发芽指数的影响存在差异, 小粒径、高添加量的PVC-MPs会通过阻塞种皮孔隙、吸水竞争等方式降低种子发芽率, 增加种子发芽时长, 且粒径对种子的影响比添加量更加显著.
（2）在草莓生长过程中, 小粒径PVC-MPs会对草莓造成胁迫效应最为显著, 抑制了草莓的光合作用, 激发了草莓的抗氧化防御系统, 降低了ROS对细胞的损伤.
（3）随着PVC-MPs添加量的增加, BG和LAP活性逐渐受到抑制, 对土壤结构和营养元素循环的影响也愈加显著, 进而可能影响植物的生长.
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