2025, Vol. 46
2. 水利部发展研究中心, 北京 100038;
3. 河南师范大学环境学院, 黄淮水环境污染与防治教育部重点实验室, 河南省环境污染控制重点实验室, 新乡 453007;
4. 农业农村部环境保护科研监测所, 天津 300191;
5. 广东省科学院生态环境与土壤研究所, 广州 510650
, MA Ge1 , LI Kuang-jia2 , ZOU Wei3 , YANG Feng-xia4 , XIN Rui4 , HUANG Yao5 , QIU Yan-zi1 , SHI Chao-ge1 , WANG Qian3
2. Development Research Center, Ministry of Water Resources, Beijing 100038, China;
3. Henan Key Laboratory of Environmental Pollution Control, Key Laboratory for Yellow River and Huai River Water Environment and Pollution Control, Ministry of Education, College of Environment, Henan Normal University, Xinxiang 453007, China;
4. Agro-Environmental Protection Institute, Ministry of Agriculture and Rural, Tianjin 300191, China;
5. Institute of Eco-environmental and Soil Sciences, Guangdong Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China
作为一种新污染物, 抗生素抗性基因（antibiotic resistance genes, ARGs）的危害逐渐被人们所认识. ARGs的释放会导致可以用于临床治疗的抗生素失去效果, 从而对人类健康构成威胁. 当ARGs进入环境介质中后, 其可以在不同的环境介质和包括病原菌在内的微生物之间传播和转移[1], 从而对人类健康构成严重威胁. 因此, 自然环境常常被看作是ARGs的重要“储存库”, ARGs在各种环境介质中的迁移转化规律也一直是ARGs研究中的热点[2, 3].
作为重要的环境介质, 饮用水的水质对人类健康至关重要, 因此其内含污染物的赋存状况一向是研究热点. 饮用水中包括消毒副产物、全氟化合物、邻苯二甲酸盐和微塑料[4~7]在内的污染物的含量不断被报导. 作为新污染物, ARGs在自来水研究中同样备受关注. 以往的研究已经在一定程度上揭示了城市饮用水中ARGs的赋存特征[8]. 此外, 饮用水处理工艺对ARGs丰度水平的影响、影响饮用水中ARGs传播扩散的因素也相继展开[9].
近年来, 中国经济迅速发展, 城乡居民比例不断增加. 然而, 中国农村人口仍占相当大比例. 截至2021年, 中国农村人口为5.097 9亿, 占全国总人口的36.11%. 然而, 相对于城市, 农村基础设施仍不完善[10], 农村饮水安全问题仍然存在. 农村居民的饮水安全并未得到充分重视, 对农村饮用水中包括ARGs在内的污染物的研究相对缺乏.
许多因素均能对影响饮用水中ARGs的丰度产生影响. 例如, Han等[11, 12]发现处理工艺、pH等因素能够通过影响细菌组成及可移动遗传元件而对饮用水中ARGs产生影响. 此外, 饮用水处理厂的各种处理过程可能导致ARGs的去除效率不同[9]. 而饮用水输配系统中的管网生物膜、饮用水中的余氯等因素也能够影响ARGs的传播扩散[13]. 不同于城市集中供水系统, 农村饮用水处理设施相对简单, 且供水管网长度普遍较短[14]. 近年来, 有研究关注了农村地区水环境ARGs赋存状况, 如Huang等[15]分析了自然水源对地下水耐药基因组的影响. 但目前针对农村饮用水环境中ARGs赋存状况的研究相对较少. 因此, 有必要明确农村饮用水中ARGs的赋存特征, 以进一步明确关于饮用水环境中ARGs的污染.
河南是中国的农业大省. 截至2022年, 河南粮食产量连续6 a稳定在650亿kg以上. 2022年, 河南农村常住人口为4 239万, 占省总人口的42.93%. 河南省政府采取了一系列措施解决农村居民饮水问题, 并取得了显著成效. 然而, 河南省农村饮用水中ARGs的数据仍然匮乏, 急需确认河南省农村水环境中ARGs的污染情况. 本研究对河南省农村饮用水中ARGs的丰度水平进行了全面调查[16]. 分别于12个市的农村地区进行取样, 共采集了35个饮用水样品, 并测定了16种ARGs基因亚型、intI1以及16S rRNA的丰度. 12个市的相关信息如表 1所示. 本研究的主要目的为：①全面了解河南农村饮用水环境中ARGs的赋存现状；②评估包括GDP及可移动遗传元件intI1等在内的因素对农村饮用水环境中ARGs的传播扩散造成的影响.
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表 1 本研究所选城市2022年的GDP水平 Table 1 GDP level of the cities selected in this study in 2022 |
1 材料与方法 1.1 样品采集
样品采集工作于2022年9~10月进行, 在河南省共收集了35个农村饮用水样本. 采样点如图 1所示. 在采样过程中, 本研究调研了采样点的饮用水源, 统计结果如表 2所示. 每个样本收集了8 L水, 分装到两个5 L的容器内. 所有饮用水样本均取自厨房区域采集. 在采集样品之前, 将水龙头持续放水5 min, 以确保水质的一致性. 此外, 在采集过程中, 每个容器在使用前均用相应的饮用水仔细冲洗3次. 样品采集结束后, 所有饮用水样品立即运往实验室.
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图 1 本研究选取采样点示意 Fig. 1 Sampling sites in this study |
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表 2 河南农村饮用水水源类型 Table 2 Types of drinking water sources in rural Henan |
1.2 DNA提取
将采集到的水样放置于0.22 μm的无菌滤膜上, 用真空水泵抽滤机（予华, 中国）过滤后, 于生物安全柜（BIOBASE, 中国）内用灭菌剪刀切碎后置于无菌离心管内, 存储在-20℃直至提取DNA. 用水样DNA试剂盒（Omega, 美国）进行水样基因组DNA的提取, DNA提取过程按照产品说明书进行. 样品提取结束后, 用紫外凝胶成像仪（Tanon 1600, 中国）以及核酸蛋白定量仪（NanoDrop 2000, Thermo-Fisher Scientific, 美国）分析提取效果. DNA丰度通过超微量分光光度计（Qubit 4.0 Quantus, Thermo Fisher, 美国）进行测定. 提取的DNA样品提取物存储在-20℃, 直到进行ARGs的定量分析.
1.3 ARGs的定量检测采用实时定量PCR仪器（ABI QuantStudio®3, Thermo Fisher, 美国）测定了本研究选取的intI1、16S rRNA和16个ARGs的丰度. 这些ARGs分属于7类耐药基因型, 分别是：磺胺类耐药基因（sul1, sul2）、四环素类耐药基因（tetA, tetC）、大环内酯类耐药基因（ereA, ermA, ermB）、喹诺酮类耐药基因（qnrA, qnrB, qnrS）、氨基糖苷类耐药基因（strA）、β-内酰胺类耐药基因（blaOXA1, blaTEM, blaampC）以及氯霉素耐药基因（catA, cmr）, 以上基因的引物参考以往研究[17, 18]. 反应体系为20 μL体系, 每个qPCR反应体系含8.2 μL ddH2O, 0.4 μL上游引物, 0.4 μL下游引物, 10 μL SYBR Premix（生工生物, 中国）和1.0 μL DNA. 基因扩增程序如下：首先进行预变性步骤（95℃, 2 min）, 然后进行40个循环的变性（95℃, 10 s）、退火（不同ARGs指标的退火温度参考以往研究[17, 18], 30 s）、延伸（72℃, 45 s）和最后的延伸步骤（72℃, 6 s）. 使用pUC57载体（生工生物, 上海, 中国）构建含目标基因片段的质粒, 并用于绘制标准曲线. 采用10倍连续稀释法生成qPCR的标准曲线.
1.4 数据分析采用Microsoft Excel2019进行数据的初步分析, 采用SPSS 25.0进行独立样本t-检验分析（t-test）、描述统计分析及Spearman相关性分析, P < 0.05被认为有统计学意义.
2 结果与讨论 2.1 河南农村饮用水环境中ARGs的分布特征河南省农村饮用水环境中ARGs的分布特征如图 2所示, 本研究选取了7类耐药基因：分别是磺胺类耐药基因（SUL）、四环素类耐药基因（TET）、大环内酯类耐药基因（MAC）、喹诺酮类耐药基因（QNR）、氨基糖苷类耐药基因（AMI）、内酰胺类耐药基因（β-Lactem）和氯霉素类耐药基因（Chl）, 这7种耐药基因型均可在饮用水中以不同的检测频率检出. 在所有选择的基因类型中, 只有氯霉素抗性类型的检出率低于50%. 所有基因型的平均检出率为76.73%, 其中4种基因型的检出率高于80%. 检出率最高的耐药基因型为磺胺类耐药基因, 其检出频率为100%, 其包含的两个ARGs指标的检出频率分别为100%（sul1）和91.4%（sul2）, 表明该基因类型在饮用水环境中广泛存在. 氯霉素类耐药基因型的两个指标的检出频率分别为28.57%（catA）和0%（cmr）, 表明该类ARGs在饮用水环境中出现的概率较小.
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图 2 河南省农村饮用水中各类ARGs的总体检出率 Fig. 2 Overall detection rate of each ARG type in rural drinking water of Henan Province |
在本研究收集的所有样本均检出了至少有2种耐药基因型, 有7个样本检测到了所有7种基因类型, 占所有样本的20%. 有31个样本至少可以检测到4种基因类型, 占所有收集样本的88.6%. 以上结果初步表明河南省农村饮用水环境中整体上存在多种ARGs类型. 有研究发现, 即便是我国较为发达的东部地区省份的农村地区, 也存在一定程度的抗生素滥用情况[19, 20]. 此外, 已有研究初步调查了农村受农业污染河流中ARGs的赋存状况[21, 22], 发现该河流中存在普遍的ARGs污染. 而针对长江上游流域典型丘陵农村地区地表水、土壤和沉积物中ARGs含量调查的研究结果表明, 农村环境中ARGs的潜在水平转移至其他细菌和病原体的潜在风险不容忽视. 上述研究与本研究的结果共同表明农村环境存在一定的ARGs污染. 与城市地区相比, 农村饮用水处理设施（rural drinking water treatment plant, RDWT）相对简单, 先进处理技术在RDWT的应用非常有限[23]. 此外, 在某些条件下, RDWT无法有效运作和维护. 以上现象导致了河南省农村饮用水中ARGs的广泛存在.
2.2 河南省农村饮用水中各类ARGs的丰度水平由图 3可知, 磺胺类耐药基因是所有基因类别中相对丰度最高的耐药基因类别, 其丰度（以ARGs/16S计, 下同）变化范围为1.84×10-5~2.73×10-2, 总量变异系数（variable coefficient, CV）为163.99%. 考虑到本次采样集中分散于河南省的各个区域, 本研究认为磺胺类耐药基因在河南省自来水中的丰度总体上差别不大, 图 3的散点也很好地体现出了这一点. 相较于其他类基因, 磺胺类耐药基因有着更为紧密的分布趋势, 多集中于中位数附近. 结合该类耐药基因的检出率, 本研究认为磺胺类耐药基因是河南省自来水环境中污染最为严重的耐药基因, 该结论与以往针对全国城市自来水环境中耐药基因的调查结果一致. 作为最常使用的5类抗生素之一, 每年均有大量的磺胺类抗生素被排放到环境中. Ben等[24]总结了饮用水中抗生素赋存状况, 发现磺胺类抗生素在饮用水中能够被频繁检出. 因此, 饮用水中广泛存在的磺胺类抗生素可能为耐药基因的产生提供选择性压力.
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图 3 河南省农村饮用水中各类ARGs的丰度水平 Fig. 3 Occurrence characteristics of each ARG type in rural drinking water of Henan Province |
尽管四环素类耐药基因的平均值在所有耐药基因中为第二高, 但其各指标相对较低的检出率（51.40%）及较高的总量变异系数（436.13%）能够反映出该类耐药基因在河南省农村饮用水中的分布情况较为复杂. 四环素类抗生素虽是应用较为广泛的抗生素类别, 但其在饮用水中的检出率整体较低[24], 基因的水平转移可能是导致其分布较为广泛的重要因素. 大环内酯类耐药基因（0~2.87×10-3）在所有类别中排名第3, 属于该类基因的3种指标总体检出率为68.57%, 其中有ermA的检出率超过90%. 上述结果表明, 大环内酯类耐药基因是河南农村饮用水环境中分布较为广泛的耐药基因类别. 有研究表明, 在医疗工作中, 大环内酯类抗生素是被开具最多的处方药之一. 此外, 华东地区农村饮用水中, 大环内酯类抗生素和磺胺类抗生素是最为常见的两类抗生素[25], 其提供的选择性压力可能是该类耐药基因分布广泛的重要因素. 本研究也调查了氯霉素类耐药基因, 其检出率（14.28%）和丰度均处于极低的水平. 氯霉素不属于我国消费的主要抗生素. 2018年我国卫健委发布的《中国抗菌药物管理和细菌耐药现状报告》表明, 喹诺酮类抗生素等药物是我国近年来消耗量最高的抗生素, 而氯霉素类抗生素属于其他类抗生素, 用量极小. 此外, 关于饮用水环境中氯霉素类抗生素的调查也鲜有报道, 抗生素的共选择作用可能是造成氯霉素类耐药基因能够被检出的重要因素.
2.3 河南农村饮用水中各种耐药基因的赋存状况河南省农村水环境ARGs具体指标的丰度分布情况如图 4所示. 结果表明, 磺胺类耐药基因sul1具有高检出率（100%）及丰度（1.84×10-5~2.73×10-2, 平均值为4.30×10-3）. 其变异系数为153.90%, 为本研究选取所有ARGs指标中的最低值, 表明该指标在所有采样点的差异为最小. 上述结果表明, sul1为河南省农村地区分布最为广泛的ARGs. 上述结果与以往针对其他环境介质ARGs赋存特征的研究结果类似, 进一步证实了环境中该ARG污染的普遍性. 磺胺类抗生素作为目前用量最大的抗生素之一, 其在环境中的广泛分布无疑为sul1的传播扩散提供了选择性压力. 此外, sul1不仅是相当一部分intI1所携带的固有基因, 其还可随各种可移动遗传元件进行水平转移, 由此造成了其在环境中广泛存在. 尽管sul2的丰度明显低于sul1（平均值为1.52×10-3）, 其丰度及检出率在所有基因中仍分别排在第2、3位. 因此, 该基因是河南省农村水环境中丰度最高、分布最为广泛的ARGs之一. 作为磺胺类ARGs的两种最常见基因之一, sul2也在多种环境介质中普遍存在. 与sul1相似, 其也可借助多种可移动遗传元件进行传播扩散.
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图 4 河南农村饮用水中不同耐药基因指标的丰度分布情况 Fig. 4 Occurrence characteristics of each ARG indicator in rural drinking water of Henan Province |
四环素类耐药基因tetC的相对丰度平均值虽在本研究选取的所有基因中位列第3位（1.03×10-3）, 但其检出率仅有54.29%. 此外, 其变异系数高达452.25%, 表明其在不同采样点的值具有较大的差异性, 该情况在较多指标中均有体现. 本次调查发现, 同一指标在不同采样点之间的差异多数情况下都比较大. 在本研究能够检出的15种ARGs中, 有9种ARGs的变异系数均在300%以上, 占能够检出指标的60%. 不同于城市集中式饮水水源地, 农村饮用水源地主要分布在农村当地[26], 其水质往往与当地环境特点有密切联系, 由此导致不同地区的农村出水水质差别较大.
β⁃内酰胺类抗生素是目前医疗过程中应用最为广泛的抗生素, 其对应ARGs的赋存状况在近年来也逐渐受到重视[27, 28]. 本研究调查了3种β-内酰胺类耐药基因. 发现不同的β-内酰胺类ARGs的污染特征存在较大的差异. 本研究仅在3个采样点检出了blaampC, 表明该ARG在河南农村饮用水环境中的污染可以忽略不计. blaOXA1在所有ARGs的相对丰度平均值虽然位于第4位（6.84×10-4）, 但其检出率仅为42.86%, 表明其受不同地区的水质影响较大. 与之相对应的, blaTEM虽然丰度较低（1.49×10-4）, 其检出率却高达77.14%. 该类基因是环境中较为常见的ARGs, 也能位于可移动遗传元件上进行水平转移, 这可能是造成其分布广泛的重要原因. 此外, 本研究还首次采用常规定量PCR的方法调查了氯霉素类耐药基因catA和cmr, 以探索对较少使用抗生素具有抗性ARGs的赋存特征. 发现在所有采样点均未能检出cmr. 此外, catA虽然能在少部分采样点（检出率为28.57%）检出, 但其丰度处于较低水平（4.27×10-5）. 因此, 可以初步确定, 对于较少使用的抗生素, 其相应耐药基因对河南农村饮用水造成的污染可以忽略, 尚需对饮用水环境中其他不常见抗生素ARGs进行分析, 以进一步验证该结论.
2.4 影响饮用水环境中耐药基因传播扩散的因素 2.4.1 intI1对饮用水环境中ARGs传播扩散的影响intI1与ARGs的相关性分析结果如图 5所示. 本研究共确定了14种ARGs参与此次相关性分析, 其中有8种ARGs与intI1显示出显著性正相关, 占所有参与分析ARGs种类的57.14%. 除氯霉素类ARGs与喹诺酮类ARGs外, 本研究选取的所有其他类别的ARGs均至少有一种指标与intI1有显著性正相关. 在所有指标中, 与intI1关系最为密切的为sul1, 其与intI1的相关性系数为0.735（P < 0.01）. 与intI1相关性最低的为ermA, 其相关性系数也有0.359（P < 0.05）. 上述结果表明, intI1不仅能够对众多ARGs的传播扩散过程施加影响, 且这些影响较为明显.
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不同的颜色表示不同类别的ARGs, 弦的粗细表示相关系数的大小, 与intI1有显著性正相关关系的ARGs指标被选择绘制弦图 图 5 intI1与ARGs相关性分析结果弦图 Fig. 5 Chord diagram indicates the correlation analysis results between intI1 and ARGs |
作为环境中最常见的可移动遗传元件之一, intI1能够捕获各种外源基因, 借此协助它们在不同菌株间进行水平转移. 在以往的研究中, 其在各种环境介质中对ARGs传播扩散的显著影响已经被不断证实[21]. 有研究人员提出应将intI1看作人类活动污染的重要指标, 其主要原因之一就是其与ARGs往往联系密切[29]. 在以往研究中探讨了城市饮用水环境中intI1与ARGs之间的密切关系. 本研究的结果结合以往的研究表明, 在自来水环境中, intI1在ARGs的传播扩散过程中能够起到关键的作用. 总之, 本研究的结果进一步证实, intI1对饮用水环境中ARGs传播扩散产生的影响不可忽视.
2.4.2 GDP对饮用水环境中ARGs传播扩散的影响以往的研究表明, 环境中ARGs的污染状况与经济发展密切相关[30, 31]. 经济发达地区往往更倾向于投入更多资源来控制ARGs污染, 从而导致较低水平的污染. 本研究调查了12个城市的GDP（如表 1）, 进而采用独立样本t-检验分析了处于GDP前50%和后50%的城市之间农村饮用水环境中ARGs的差异. 结果表明, 本研究所选的所有ARGs在不同GDP城市均无显著差异, 表明经济水平对农村饮用水中ARGs的丰度没有影响.
近年来, 河南省已逐步加大对农村供水的投入力度, 实施多项政策保证农村供水安全. 此外, 作为农业大省, 河南农村人口众多. 因此, 即使在GDP水平较低的情况下, 地方政府仍有可能加大农村饮用水安全的投入力度. 2020年, 河南省农村自来水普及率高达91%, 显示当地政府在农村供水工作中的投入[32]. 例如, 在本研究选取的12个地级市中, 濮阳市GDP水平居于末位, 但其在农村供水安全工作中投入了大量资金. 在实施农村供水“四化”过程中, 濮阳市共投入30多亿元资金, 在我国率先实现了城乡供水同源同质[33].
2.4.3 不同水源类型对ARGs丰度的影响本研究采用了独立样本t-检验分析了不同水源类型的饮用水中ARGs丰度差异. 由于水库水和河流水同属于地表水, 因此本研究将这两类水归为地表水类别, 进行独立样本t-检验分析. 结果表明, 除了tetA之外, 本研究选取的所有不同水源地饮用水中的ARGs丰度均无显著性差异（P > 0.05）, 表明饮用水环境中水源类别对ARGs丰度的影响并不大.
Huang等[15]的研究结果表明, 不同水体ARGs丰度有一定差别. 而针对水处理工艺去除ARGs效率的研究发现, 饮用水中处理工艺能够对水源水的ARGs产生明显影响[34]. Zhang等[35]发现混凝-沉淀工艺能够有效去除ARGs的丰度, 而Wan等[36]发现絮凝后, MCR⁃1和blaNDM等基因的丰度有所增加. Xu等[37]发现, 经饮用水厂处理后, 饮用水中ARGs的丰度和数量均有明显增加. 与上述结果相反, 有研究发现经水处理工艺后, 水源水中一些ARGs虽然仍能够在饮用水中被检测到, 但饮用水中ARGs的总丰度明显降低[38, 39]. 饮用水处理工艺如氯消毒等能够对ARGs丰度产生较大的影响[40, 41]. 此外, pH、地理位置、温度等均能够通过改变微生物群落结构及可移动遗传元件等间接影响ARGs的丰度[11]. 总之, 上述针对水处理研究的结果均表明, 饮用水处理工艺能够较大程度上改变水源水中ARGs的丰度. 因此, 水处理工艺的影响可能是导致不同水源类型的ARGs丰度总体上并没有明显差异（P > 0.05）的重要原因.
3 结论（1）农村饮用水环境存在多种耐药基因类型, 抗生素的过度使用及饮用水处理设施不够完善可能是导致这一现象的重要因素.
（2）磺胺类抗生素是污染最为严重的一类抗生素, 而氯霉素类ARGs的丰度和检出率均处于较低水平, 初步表明河南农村饮用水环境中非主要使用抗生素的ARGs造成的污染较轻.
（3）intI1对饮用水中ARGs的传播扩散能够起到关键作用, 而各市之间的GDP差别则不能对ARGs的赋存情况造成影响, 表明各地对农村环境中ARGs污染防控投入差别较小.
（4）不同水源地类型的饮用水ARGs丰度差别较小, 饮用水处理工艺可能是造成这一现象的重要原因.
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