2025, Vol. 46
2. 郑州大学地下工程研究院, 郑州 450001
2. Institute of Underground Engineering, Zhengzhou University, Zhengzhou 450001, China
因疫情及其它呼吸道传染病的影响, 公众个人卫生安全防护意识进一步提高, 导致口罩等呼吸防护用品日常使用数量急剧增加[1~3]. 口罩的大量使用不可避免地产生大量口罩废弃物, 存在释放到环境中的风险. 口罩主要由聚丙烯材质构成, 一旦进入环境, 经过一系列物理、化学和生物老化作用后, 最终会产生塑料残留, 这些塑料短时间内无法被微生物降解, 将会对环境产生新型污染——微塑料, 对生态环境构成严重威胁[4~7]. 当微塑料进入水环境时, 易被水生生物接触并随之进入食物链, 经过富集后最终可能进入人体[8]. 微塑料自身以及从环境中吸附的内分泌干扰化合物会导致人体内分泌失调, 对激素平衡、生殖功能和身体发育产生不利影响[9, 10]；微塑料与肠道接触后, 可能引发消化道炎症、便秘、肠易激综合征、肠道微生物群失调和肠道通透性改变等健康问题[11]；微塑料还可能会导致心血管疾病的发展或恶化, 包括高血压、动脉硬化和心律失常等[12]；另外, 人类胎盘中也发现了微塑料[13].
微塑料自身的浮力、疏水性和以有机聚合物为材质的表面让其拥有独特的生态位, 因此, 环境中的微生物可以选择性地在微塑料表面定植, 形成特定的微生物群落[14, 15], 基于此, Zettler等[16]在2013年首次提出了“塑料际”概念. 不同类型微塑料上定植的微生物群落结构、丰度存在差异, 因而会影响水生环境中微生物群落的生态功能[17]. Li等[18]发现“塑料际”微生物群落中的甲基氧化和甲醇氧化功能的表达量远高于海洋环境. Chen等[19]发现淡水生态系统中聚丙烯微塑料表面生物膜可以影响水环境中磷循环. 微塑料作为微生物群落的载体, 有助于扩散或保护微生物, 影响群落的选择、扩散和漂移等生态过程, 进而影响生态环境中微生物群落组装机制[20]. 另外, 定植“塑料际”的微生物极可能具备降解塑料污染的潜力[21], 有研究表明放线菌和蓝细菌能够降解微塑料[22]. 微生物是水环境物质循环的核心, 而“塑料际”微生物改变了水环境中微生物的分布和功能, 因此研究“塑料际”微生物生态及其对环境物质循环的影响具有重要意义.
目前针对环境中“塑料际”微生物方面的研究主要涉及以下方面：稀有种和丰富种在“塑料际”的不同作用[23]、微塑料与环境理化因子的关联[24]、不同聚合物微塑料微生物群落的差异[25]以及“塑料际”微生物群落组装机制等[26]. 例如, Frère等[27]研究发现, 在淡水和海洋生态系统中, 聚苯乙烯上的生物膜较聚乙烯和聚丙烯上的生物膜表现出不同的微生物多样性, 但缺少时间尺度的定植菌落变化. Sun等[28]通过取样调查发现随机性过程主导了“塑料际”微生物的组装过程. 口罩源微塑料结构具有特异性, 而其“塑料际”微生物结构、生态功能和组装机制研究欠缺, 因此, 探究口罩源微塑料从进入水环境到“塑料际”形成的生态变化过程十分必要.
为更好地了解医用防护口罩进入淡水生态系统后所带来的微生物生态效应, 本文研究了水环境中口罩源“塑料际”微生物随环境和时间的变化规律, 拟解决下列问题：①水环境中口罩源“塑料际”微生物群落组成和功能随时间是如何变化的?②口罩源“塑料际”上微生物群落组装机制是什么?其“塑料际”微生物生态系统确定性过程和随机性过程如何?其组装机制和过程随时间如何变化?③“塑料际”微生物群落共生网络如何?以上问题的解决有助于对水环境中口罩源微塑料微生物生态系统更好地理解, 以期为规范管理和正确处置环境中固体废物提供参考.
1 材料与方法 1.1 实验准备本实验所用医用外科口罩采购自河南容康医疗器械有限公司. 口罩的外层和内层由聚丙烯无纺布制成, 外层较内层更疏水. 而口罩的中层采用聚丙烯熔喷布, 相较于内外两层拥有更大的表面积[29]. 由于医用口罩不同层原材料结构不同, 故将所有口罩拆除耳挂和鼻夹后, 按内层、中层和外层分为3组. 随后将各层按照5×5 mm2尺寸进行剪裁. 不同层口罩按等量原则, 分别装进6个鱼饵笼中, 共计18个鱼饵笼.
取实际景观水及其沉积物, 用搅拌器将其混合均匀后, 分别装入6个总体积为76.7 L（长×高×宽=65 cm×40 cm×29.5 cm）的玻璃箱内, 设置沉积物深10 cm, 水深20 cm, 开展14周的水生态系统实验. 如图 1所示, 每个实验箱内放入装有不同层口罩的饵笼并设置平行. 为便于描述, 第7周和第14周的样本在后文分别被命名为W-7-x和W-14-x（W指水环境, 7和14指取样时间, x指样本编号）.
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从实验箱Ⅰ~Ⅵ中取出的样本依次编号为1~18 图 1 实验箱构建示意 Fig. 1 Experimental containers |
反应箱放置于室外模拟自然环境. 每日向实验箱中补充去离子水至水深为20 cm, 以补偿水分的蒸发；若下雨水深高于20 cm, 则当日不再补充.
1.2 样品采集本实验周期内, 分别于第7周和第14周对各个实验箱内口罩和水样进行采集. 口罩样品采集后立即转移至-80 ℃中进行冷藏直至分析. 用于测量水体理化性质的水样在采集后立即转移至实验室中进行分析, 各项理化分析应于当日内完成, 未能及时测量的水样应放入冰箱中低温保存, 并尽快测量.
1.3 水体理化性质分析pH使用pH仪（雷磁PHS-3E, 中国）进行测量；电导率（Cond）使用电导率仪（雷磁DDS-307A, 中国）进行测量；化学需氧量（COD）采用钾二氧化铬氧化法进行检测；NH4+-N采用纳氏试剂分光光度法（HJ535-2009）进行检测；亚硝态氮（NO2--N）采用N-1-萘基-乙二胺光度法（GB/T7493-1987）进行检测；硝态氮（NO3--N）采用硝酸盐氮紫外分光光度法（JH/T346-2007）进行检测；总氮（TN）采用过硫酸钾氧化-紫外分光光度法（HJ636-2012）进行检测；总磷（TP）采用钼酸铵分光光度法（GB11893-89）进行检测. 各实验箱不同取样时间水环境理化性质见表 1.
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表 1 各实验箱水环境理化性质 Table 1 Physicochemical properties of the aquatic environment |
1.4 DNA的提取、扩展和测序
使用上海生工生物科技有限公司的Illumina高通量测序技术对16S rRNA基因序列进行分析. 所有样品的DNA采用使用E.Z.N.ATM Mag-Bind Soil DNA Kit试剂盒的方法进行抽提, 使用Qubit 4.0测量DNA的浓度, 以确保提取了足够数量的高质量基因组DNA. 具体细节见文献[30, 31]. OTU分类基于RDP数据库[32].
1.5 数据分析使用R 4.3.0软件进行微生物群落相关分析. 使用“vegan”包进行微生物群落alpha多样性计算, 并基于Kruskal-Wallis检验分析不同组件α多样性指数的差异. 基于Bray-Curtis距离计算不同组间相似性和PCoA分析以可视化不同口罩层微生物群落和功能基因之间的差异, 同时使用置换多元方差分析（PERMANOVA）来进行显著性检验. 使用“DESeq2”包对丰度存在显著差异的微生物和功能进行筛选. 使用Mantel test来探究水环境理化因素对不同层口罩上微生物群落的影响. 计算Levins’生态位、中性模型、归一化随机比（normalized stochasticity ratio, NST）来探究微生物群落组装机制. 通过共生网络分析来探究微生物之间的相互作用模式. 微生物群落生态位、中性模型、NST值和共生网络分析参考Li等[18]的方法.
2 结果与分析 2.1 不同层口罩源“塑料际”微生物群落多样性变化“塑料际”微生物群落多样性（α多样性和β多样性）随时间的变化如图 2所示. 随着时间增加, 不同层口罩源“塑料际”微生物的ACE指数显著增加, 而Bray-Curtis相似性显著降低, 表明微生物物种丰富度显著增加, 同时各层口罩上微生物群落差异也显著增大[图 2（a）和2（b）]. PCoA结果显示[图 2（c）和2（d）], 7周时, 内层口罩和中层口罩、外层口罩在第一维度上存在显著差异, 外层口罩和中层口罩在第二维度上存在显著差异；在第14周时, 只有内层口罩和中层口罩在第一维度上存在显著性差异, 各样本点开始按实验箱聚集. 基于PERMANOVA检验发现, 不同层口罩之间微生物群落组成存在显著性差异（P < 0.001）. 上述结果表明, 随时间增长不同层口罩上的微生物群落皆发生了显著变化.
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（a）ACE指数和（b）Bray-Curtis相似性, （c）和（d）分别为第7周和第14周微生物群落PCoA分析；*表示两组之间存在显著性差异 图 2 不同层口罩源“塑料际”微生物群落多样性 Fig. 2 Microbial community diversity of the mask-derived plastisphere |
“塑料际”微生物群落组成如图 3所示. 随时间增加, 不同层口罩上主要微生物丰度发生变化. 在第7周, 不同层口罩上的丰度排名靠前的菌门依次为变形杆菌门（Proteobacteria）、拟杆菌门（Bacteroidota）、浮霉菌门（Planctomycetota）、疣微菌门（Verrucomivrobia）、蓝藻门（Cyanobacteria）和未分类菌门（Unclassified Bacteria）[图 3（a）]；而第14周时, 丰度排名靠前的菌门依次为变形杆菌门（Proteobacteria）、浮霉菌门（Planctomycetota）、Armatimonadota、疣微菌门（Verrucomivrobia）、拟杆菌门（Bacteroidota）和蓝藻门（Cyanobacteria）[图 3（b）]. 多元关联网络图结果显示[图 3（c）和3（d）], 随时间增长, 各层口罩上微生物总量增加, 且特有和共有的OTU数量也随之增加. 外层特有OTU数量从70个增加到805个、中层从105个增加到1 573个, 内层从166个增加到1 018个. 同时, DESeq2差异性分析结果显示[图 3（e）], 随时间增加, 不同层口罩上门水平的细菌均出现了显著富集和显著减少. 上述结果表明不同层口罩上聚集了独特的微生物群落.
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（a）和（b）分别为第7周和第14周门水平上的微生物丰度, 1.外层口罩, 2.中层口罩, 3.内层口罩, 4.Proteobacteria, 5.Bacteroidota, 6.Planctomycetota, 7.Verrucomivrobia, 8.Cyanobacteria, 9.Unclassified Bacteria, 10.Parcubacteria, 11.Armatimonadetes, 12.Actinobacteria, 13.Chloroflexi, 14.Deinococcota, 15.Firmicutes, 16.其它菌门；（c）和（d）分别为第7周和第14周的微生物二部分关联网络图, 数字表示OTU数量；（e）第14周与第7周相比门水平微生物的差异性分析, 数字表示发生显著变化的菌门数量, P为统计学参数, P < 0.05表示差异显著 图 3 不同层口罩源“塑料际”微生物群落组成 Fig. 3 Microbial community structures of the mask-derived plastisphere |
基于FAPROTAX数据库, 使用PCoA分析不同层口罩源“塑料际”微生物群落功能变化[图 4（a）~4（c）]. PERMANOVA结果证实口罩的外、中、内层微生物群落功能随着时间发生了显著性变化（P < 0.05）. 分析细菌群落中总丰度排名前30的功能, 结果表明[图 4（d）], 大部分功能丰度都随时间发生显著变化. 以上功能多与致病类微生物（病原体、寄生虫）、光能营养（光自养、光异养等）、化合物的氧化还原（碳氢氧化物的分解、暗氢氧化等）和碳氮硫循环（发酵、尿素分解、含硫化合物呼吸等）有关. 值得注意的是, 硫代硫酸盐呼吸和暗硫化物氧化在第7周时未出现, 但在第14周时却表现出较高丰度.
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（a）、（b）和（c）分别为外层、中层和内层“塑料际”群落功能PCoA分析；（d）群落功能丰度随时间变化气泡图；*表示两组之间存在显著性差异 图 4 口罩源“塑料际”微生物群落功能 Fig. 4 Microbial community functions of the mask-derived plastisphere |
Mantel test用于分析水体环境因子对不同层口罩源“塑料际”微生物群落的影响. 结果显示, 第7周时微生物群落皆受pH、Cond、NO3--N、TN和TP的显著影响[图 5（a）]. 值得注意的是, 此时内层和外层口罩受NO2--N影响显著, 而中层口罩没有. 第14周的Mantel test结果显示[图 5（b）], pH、Cond和TN氮对外层口罩上的微生物群落产生显著影响, Cond、NO3--N和NO2--N对中层口罩产生显著影响, 而pH、NH4+-N、NO2--N、TN和TP对内层口罩产生了显著影响.
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（a）第7周和（b）第14周的环境因子和口罩源“塑料际”微生物的Mantel test, 1.pH, 2.Cond, 3.COD, 4. NH4+-N, 5. NO2--N, 6. NO3--N, 7.TN, 8.TP, *表示两理化因素间显著相关；（c）和（d）分别为不同层口罩源“塑料际”的生态位宽度和NST零模型, *表示两组之间存在显著性差异, 虚线表示NST=0.5 图 5 影响口罩源“塑料际”微生物群落的因素 Fig. 5 Factors shaping the mask-derived plastisphere microbial community |
本研究分析了生态位和中性理论在不同层口罩源“塑料际”微生物群落演替过程中的作用. 生态位宽度显示[图 5（c）], 各层口罩的生态位宽度随时间增加而显著降低, 表明各层口罩上的微生物可利用资源减少. 中性模型的结果显示（表 2）, 第14周时各层口罩的物种迁移率均低于第7周, 表明随着时间的增加, 各层口罩上的扩散限制增加. 零模型用来评估确定性过程和随机性过程在微生物群落构造过程中的相对重要性. 结果显示, 各组的NST值均大于0.5, 即随机性过程在第7周和第14周的微生物群落组装过程中占主导地位[图 5（d）]. 此外, 随时间增加, 各层口罩NST值均降低, 意味着随机性过程在群落构建中的相对重要性逐渐减弱.
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表 2 不同层口罩源“塑料际”微生物中性群落模型（NCM）1） Table 2 Neural community models (NCM) of the plastisphere derived from different layers of masks |
2.5 不同层口罩源“塑料际”微生物的共生网络
借助共生网络探究了不同层口罩源塑料际微生物的相互作用. 结果显示, 各层口罩在第7周和第14周的模块化程度（> 0.85）都较高, 且微生物群落均具有较高的正相关性（> 0.6）, 但网络图中节点的度并不高（图 6）. 与第7周相比, 第14周各网络图的节点数量和边数量减少, 且节点度降低, 表明“塑料际”微生物的相互作用关系复杂性降低. 此外, 各样本中边正相关率皆大于50%, 说明微生物之间的关系更倾向于共存（表 3）. 共生网络中丰度较高的菌种有变形杆菌（Proteobacteria）、拟杆菌门（Bacteroidota）、浮霉菌门（Planctomycetota）、疣微菌（Verrucomivrobia）、蓝藻菌门（Cyanobacteria）、Armatimonadota和放线菌门（Actinobacteria）, 它们可能在网络中发挥关键作用.
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图 6 不同层口罩源“塑料际”微生物第7周和第14周共生网络 Fig. 6 Co-occurrence networks of the plastisphere derived from different layers of masks in the 7th week and 14th week |
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表 3 不同层口罩源“塑料际”微生物共生网络参数 Table 3 Topological parameters of co-occurrence networks of the plastisphere derived from different layers of masks |
3 讨论 3.1 不同层口罩“塑料际”定植不同微生物
本研究结果显示, 进入水环境中的口罩会被微生物定植, 不同口罩源微塑料表面形成了不同的“塑料际”, 以上微生物包括变形杆菌门（Proteobacteria）、拟杆菌门（Bacteroidota）、浮霉菌门（Planctomycetota）、疣微菌门（Verrucomivrobia）和蓝藻门（Cyanobacteria）等, 它们是“塑料际”中丰度较高的微生物. 微生物群落多样性随时间增加而增加[图 2（a）]. 随时间增加, “塑料际”微生物排泄出的代谢中间体可被生物膜中的其它定植者使用, 导致更高的微生物多样性和丰富度[33]. 口罩在环境中发挥着生物过滤器作用[18]. 早期定植阶段不同性质的微塑料作为基底会在其表面迅速聚集不同微生物, 旨在最短时间内覆盖整个塑料表面[34]. 7周时, 口罩内层较中层和外层聚集了更多的OTU[图 3（c）], 内层口罩表面较另外二者亲水性更好, 故微生物更易定植在其表面[35]. 微生物在塑料表面定植后, 受外部因素影响它们开始争夺栖息地和资源[36], 塑料际上逐渐形成特有的微生物群落. 14周时, 中层口罩塑料际聚集了更多OTU[图 3（d）], 可能因为其更大的比表面积能吸附更多有机物作为营养物质[37], 同时能提供更多栖息地. 同时, 随着时间增加口罩各层微生物群落发生显著变化[图 2（b）], 证明微塑料上的微生物群落具有时间异质性. Mantel test结果显示多种环境因子对“塑料际”微生物群落结构有显著影响[图 5（a）和5（b）]. 不同时期, 不同层口罩上微生物群落分别受到不同理化因子的影响, 表明微生物群落在形成时受到了较强的环境过滤[38], 这会引起生态位分化. 因此, 不同口罩源“塑料际”微生物群落多样性和结构的差异可能受微塑料物理性质、环境因子和定植时间共同影响. 同时, 还需注意不同塑料际富集的特有微生物[图 3（e）], 这可能给生态系统带来风险[39].
3.2 “塑料际”微生物群落功能对生态系统的影响基于FAPROTAX数据库对微生物功能进行研究, 结果表明, 不同层口罩源塑料际上微生物群落的差异会导致不同的微生物群落生态功能, 且随时间增加, 不同层口罩上微生物群落功能发生显著变化[图 4（a）~4（c）]. 在总丰度排名前30的功能中[图 4（d）], 各层口罩上与生态系统中碳（甲烷营养和碳氢化合物分解）、氮（氮固定、氮呼吸和硝酸盐还原）和硫（硫代硫酸盐呼吸、硫酸盐呼吸、暗硫化物氧化、含硫化合物暗氧化和无氧光自养硫氧化）循环相关的功能丰度随时间增加发生显著变化. 当口罩进入水体形成“塑料际”后, 会对水生态系统的元素循环产生影响[40]. 各层口罩“塑料际”与光自养相关的功能丰度较高, 因为光合微生物常被认定为先导定植者, 蓝藻、绿藻和硅藻是海洋中“塑料际”上定植的先驱[41, 42]. 与碳氢化合物降解相关的功能发生显著变化, 表明口罩微塑料表面的细菌可能以微塑料为碳源和能量来源, 并具备降解微塑料的潜力. 值得注意的是, 各层口罩都含有潜在的致病微生物（病原体和寄生虫）, 且随着时间增加丰度也显著增加. 微塑料的物理特性使其可作为病原微生物载体. 当微塑料进入生态系统后, 其表面形成的黏性生物膜会持续吸引环境中的病原体, 对生态系统和人类健康带来威胁[43, 44].
3.3 口罩源“塑料际”微生物群落的组装机制群落组装过程是微生物生态学的核心[45], 随机性过程和确定性过程都发挥着重要的作用. 首先探究了基于生态位（确定性）过程和基于中性（随机性）过程对构建“塑料际”微生物群落的影响. 随时间推移各层口罩的生态位宽度降低, 表明确定性过程作用在增强[图 5（c）]. 生态位宽度反映了群落的特化程度, 第14周更低的生态位宽度表明此时口罩微生物受到了更强的环境过滤作用, 对环境因素变化的抵抗力减弱[46]. 随后, 利用中性群落模型衡量了随机性过程的作用, 微生物在微塑料表面定植的初始阶段, 旨在快速覆盖塑料最大表面积, 此时微生物之间没有激烈的竞争[14], 扩散限制也较低, 因此第7周物种迁移率均高于第14周. 最后, 为了衡量确定性过程和随机性过程的相对重要性, 构建了零模型. 各层口罩NST值大于0.5, 该结果与Zhou等[26]和Zhang等[47]的模拟实验结果相似, 即在短时间内, 口罩源“塑料际”中随机性过程占据主导地位. 然而随时间增加, 同层口罩源“塑料际”的NST值下降, 随机性过程比例降低[图 5（d）], 这可能归因于口罩作为微生物栖息地具有异质性和独特的物理特性增强了环境过滤的作用[48], 进而增强生态位选择, 使确定性过程的重要性增强[49]. 随着定植时间的持续增加, 确定性过程将会主导各层口罩源“塑料际”微生物群落. 口罩源微塑料作为栖息地具有碎片化的特点, 这会导致“塑料际”上微生物群落有着更强的扩散限制, 使中性理论在群落组装中的作用进一步削弱[18]. 该结果与Ju等[50]对聚乙烯塑料表面微生物群落组装过程的研究结果一致. 即随着定植时间增加, 选择（确定性）过程在群落组装过程中所占的比例持续增加, 而漂变和扩散的作用下降. 总体来说, 微塑料的表面性质影响了“塑料际”微生物的初期定植, 而环境因素和微塑料栖息地特性在“塑料际”的生长和成熟阶段发挥着重要作用.
3.4 口罩源“塑料际”微生物群落共生关系在探究不同层口罩源“塑料际”微生物共生网络时发现, 在所有共生网络中, 变形杆菌门（Proteobacteria）和放线菌门（Actinobacteriota）有着较高的丰度. 它们中的红杆菌科（Rhodobacteraceae）和鞘氨醇单胞菌科（Sphingomonadaceae）可能在微生物共生网络中起着初期定植者的关键作用, 并在生物膜形成过程中保持优势地位, 通过产生胞外多糖和在表面黏附蛋白来帮助其它微生物定植[51]. 因此, 它们可能在共生网络中发挥着重要的调节作用. 值得注意的是, 所有共生网络都有着极高模块化, 这可能是由生态位分化、栖息地异质性或差异选择引起的. 事实上口罩作为一种碎片化载体, 其作为微生物群落的栖息地具有高度的异质性[52], 这会限制其表面微生物的扩散, 从而减弱微生物群落之间的相互作用, 导致共生网络中具有较高的模块数和极高的模块化度[53]（表 3）. 第14周的共生网络较第7周有着更少的节点、边和度, 这表明共生网络的复杂性随时间增加而逐渐降低. 在微生物共生模式中, 正相关关系通常被认为是合作, 而负相关关系通常意味着竞争. 随时间增加而降低的边正相关率表明生物之间的竞争增强（图 6）, 这是因为微生物在经过不同层口罩表面的过滤和环境选择后, 具有相似生态位的物种比例增加, 导致生态位逐渐重叠, 从而加强了微生物间的竞争. 尽管如此, 较高的正相关率表明“塑料际”微生物群落之间仍存在很强的合作关系和稳定的相互作用[54].
4 结论（1）不同层口罩源“塑料际”富集了独特的微生物群落, 定植时间、环境因子和口罩物理性质影响着群落结构变化.
（2）口罩源“塑料际”微生物功能随时间发生显著变化, 以上功能包括致病微生物、光合微生物、化合物降解和地球基础元素循环.
（3）随机性过程主导了口罩源“塑料际”微生物群落的组装过程, 但随着定植时间增加, 确定性过程的作用逐渐增加, 主要归结于栖息地异质性和环境的变化.
（4）不同层口罩源“塑料际”微生物群落复杂性随时间增长而降低, 竞争关系随时间增长而增强, 变形菌和放线菌在共生网络中发挥了关键作用.
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