2025, Vol. 46
2. 中国科学院南京土壤研究所土壤与农业可持续发展国家重点实验室, 南京 210008
2. State Key Laboratory of Soil and Sustainable Agriculture, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China
酸性土壤约占世界潜在耕地的50%, 总面积达3 950万km2, 主要分布在热带和亚热带地区[1].生长在酸性土壤上的植物面临多种非生物胁迫, 例如铝毒和磷缺乏, 严重制约了植物生长[2].传统的石灰性材料改良方法[3, 4], 可能会引起土壤板结等问题[5, 6].因此, 寻求更生态的土壤改良方法对于提高酸性土壤上植物生长和农业生产具有重要的实践意义.
根系是植物与土壤交互的关键界面, 根系构型（root system architecture, RSA）和生长表现决定了植物吸收养分的效率及应对环境胁迫的能力[7].在特定的土壤环境压力, 如铝毒害和磷素匮乏条件下, 植物根系表现出显著的可塑性, 进化出多种调控机制以优化其根系构型, 从而增强生存和适应能力[8, 9].近年来, 根际微生物在调控植物根系构型方面的功能引起了广泛关注[10 ~ 12].根际环境是植物、微生物和土壤之间进行信息与物质交换的活跃区域[13].根际微生物对土壤中的生物化学循环过程具有显著影响, 并且它们对根系的健康和发展起着至关重要的作用[14].目前, 许多研究聚焦于利用根际微生物来提高农业生产的持续性[15 ~ 17], 并且有研究表明根际微生物可能有助于减轻酸性土壤对植物造成的压力[18].根际微生物群落, 如丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi, AMF）、根瘤菌等植物根际促生菌（plant growth-promoting rhizobacteria, PGPR）和合成微生物群落（synthetic microbial community, SynCom）, 能够通过产生激素、释放挥发性有机化合物、调节矿质养分、改变土壤pH值以及改善根际土壤结构等多种机制, 影响根系构型以帮助植物应对不良环境.因此, 深入理解在酸性逆境下根际微生物对植物根系构型的调控作用, 对于利用有益微生物提高作物适应酸性土壤的能力具有重要意义.
本文从酸性土壤所面临的复杂环境条件出发, 详细描述了植物根系构型在酸性土壤条件下的生长特性, 并进一步讨论了根际微生物调控根系构型的作用与机制, 探讨了监测根系构型及根际微生物的可视化技术, 旨在为利用微生物改良策略提升酸性土壤生产力提供研究基础.
1 酸性土壤环境对植物根系构型的影响我国酸性土壤主要分布在长江以南的红黄壤地区以及东北的大、小兴安岭和长白山地区, 面积达218万km2, 占我国土壤总面积的约22.7%[19].土壤酸化是一个由自然过程和人为活动共同作用的复杂过程.在自然条件下, 高温多雨的气候促进了土壤矿物质的高度风化, 这导致硅和盐基离子的大量流失, 同时铁铝氧化物相对富集, 从而形成了酸性贫瘠的土壤环境[20].大气酸沉降（主要是酸雨）和不合理的农业措施（尤其是过量施用氮肥）加速了土壤酸化[21].土壤酸化带来的铝毒及养分有效性低等问题, 对作物的根系生长发育及作物产量构成了严重威胁[图 1（a）].
|
Pi表示无机磷 图 1 酸性土壤对植物根系构型的影响 Fig. 1 Impact of acidic soil on plant root system architecture |
植物根系构型是指根系的几何分布和空间配置, 这包括根系长度、根生物量、根密度、根生长角度以及侧根、根毛和主根的生长发展特征[22].对根系性状的量化分析有助于揭示植物根系对环境适应性的特征, 进而可以通过改良根系性状来提升作物的生产力.在酸性土壤中, 较高浓度的氢离子会扰乱营养元素的平衡, 并影响细胞质膜对阳离子的选择渗透性[23].有研究发现, 在酸性土壤环境下, 茶树等植物的根尖会发生形态学变化, 如鱼钩状卷曲, 以减轻氢离子的毒害作用, 并且这种变化随着土壤酸度的增加而更加显著[24].当土壤pH值低于5.5时, 硅铝酸盐发生解离作用, 导致可溶性铝离子（Al3+）释放至土壤溶液中[25].Al3+易被植物吸收并引发毒性反应, 主要影响根顶端细胞的分裂和伸长, 抑制主根、侧根和根毛的正常发育, 导致根系呈现粗短的形态[26].例如, Rosmaninho等[27]发现, 铝毒能导致油菜的根长度缩短、根直径增加, 并出现褐变现象.Hayes等[28]在对莴苣进行不同浓度AlCl3的水培实验中观察到, 在0.4和1 mg·mL-1的AlCl3处理下, 根系干生物量分别减少了22.3%和9.96%.
此外, 铝离子的存在还干扰了钙、硼和钾等营养物质的吸收与转运过程, 破坏了营养物质的正常代谢活动, 导致跨膜电位不稳定或质子泄漏, 从而抑制了植物根系的正常生长发育[29 ~ 31].铝毒还能影响氨基酸和碳水化合物等代谢产物的分泌, 进一步引起根系构型的改变.Qu等[32]发现铝在油茶根尖的表皮和皮层细胞壁中的积累, 阻碍了蛋白质的合成并降低了碳水化合物的含量, 导致根长度、根体积和根系干生物量的显著减少.
酸性土壤中的植物不仅遭受铝毒的压力, 通常还会面临矿质养分尤其是磷的缺乏问题[33, 34].磷的不足会影响植物主根和侧根的发展, Jia等[35]发现在磷限制条件下, 玉米的主根长度降低16%, 侧根分支增多. Sun等[36]指出在低磷条件下, 植物的根生长角度变浅32%, 根密度增加了51%.在磷素匮乏的环境中, 植物为了降低代谢成本, 可能会调整根系结构, Galindo-Castañeda等[37]发现在低磷条件下, 玉米通过减小0.2 mm2的根活皮层面积以降低磷限制, 在60~120 cm土层的根系数量增加了4倍.
综上所述, 酸性土壤中的铝毒和缺磷问题对植物根系构型产生了显著影响, 导致植物根系无法高效吸收养分, 严重限制了酸性土壤的农业生产潜力[图 1（b）].
2 根际微生物调控植物根系构型的机制根际是指植物根系周围的土壤微环境, 这一区域受到植物根系的直接影响, 并且是微生物与植物相互作用的关键区域[38].根际微生物被认为是植物的“第二基因组”[39], 它们对植物根系构型的调控起着至关重要的作用, 直接或间接地影响植物根系的生长、发育和健康状况, 进而影响整个植物的生长表现（图 2）.酸性环境对微生物群落施加了强烈的选择压力, 导致生物多样性降低、群落结构变化和生态功能重构.耐酸微生物得以优势增长, 而对酸性条件敏感的种群则显著减少.在pH值较低的环境下, 耐酸微生物如某些古菌和特定细菌门类（例如酸杆菌门）会变得更加主导.此外, 群落中的微生物可能发展出适应性生理和代谢特征, 以维持其在极端pH值下的生存.
|
Pi和Ni分别表示无机磷和无机氮, Po和No分别表示有机磷和有机氮 图 2 根际微生物调控根系构型的机制 Fig. 2 Mechanisms of rhizosphere microorganisms regulating root system architecture |
根际微生物通过产生激素, 如生长素（auxin, IAA）、细胞分裂素（cytokinin, CTK）和独角金内酯（strigolactones, SLs）, 诱导改变侧根、主根等根系构型性状, 进而对植物的生长产生积极影响.在铝胁迫条件下, IAA是促进植物根系生长的重要激素, 对侧根的发育具有显著影响.有研究发现, 丛枝菌根真菌（AMF）在与植物共生的过程中能够促进根系合成IAA, 而且IAA对于形成菌根结构也是至关重要的[40].此外, 土壤中一些PGPR也能通过产生IAA来影响根系的发育[41].在酸性土壤条件下, 共同接种黄杆菌和类芽孢杆菌能够分泌IAA, 从而增加根毛生物量, 并促进大麦根鞘的形成[42].PGPR还能够通过影响植物在酸性pH条件下的基因表达和遗传途径, 间接地调节激素水平.例如, 从酸性土壤中分离出的耐酸性枯草芽孢杆菌（Bacillus subtilis MBB3B9）能够促进水稻植物体内合成IAA的遗传途径, 这有助于缓解铝胁迫对水稻根系的影响, 并提高根系生物量[43].CTK是另一种重要的激素, 它能够刺激植物细胞分裂, 并诱导根毛的增殖.有研究发现, 在铝胁迫条件下, 接种能够产生CTK的芽孢杆菌（Bacillus toyonensis Bt04）可以使玉米的根系长度和侧根数量分别提高23%和14%[44]. SLs也是一种重要的植物激素, 它可以通过调节根系形态和分支来缓解非生物胁迫, 如磷酸盐缺乏等.在AMF和植物的共生关系中, SLs的诱导作用被广泛报道.SLs能够在共生发生前触发AMF菌丝的延伸, 以便更好地获取磷养分, 从而增强根的发育[45].
2.2 根际微生物释放挥发性有机物直接调控植物根系构型微生物能产生多种挥发性有机化合物（VOCs）.VOCs在微生物种群内部以及种群间即使在低浓度和长距离下也发挥着重要作用[46].近年来, 根际微生物释放的VOCs在促进植物根系生长方面的积极作用已经得到了广泛的证实.例如, Zhao等[47]研究发现, 赖氨酸芽孢杆菌（Lysinibacillus macrolides Xi9）释放的VOCs能够显著增加拟南芥幼苗的生长, 提高侧根数量、侧根密度和根毛数量.尽管目前大部分关于微生物VOCs的研究集中在细菌上, 但真菌同样能够产生VOCs, 其中一些挥发物被证实能够促进侧根的形成[48].此外, VOCs通过诱导植物激素水平的提高来促进根系生长.例如, Chen等[49]研究表明, 在酸性土壤条件下, 邻近植物木薯产生的氰化物能够增加花生根部乙烯的排放, 从而促进花生根系生物量的增加.以上证据表明, 根际微生物释放的VOCs通过刺激根系生长可以更有效地获取养分, 从而提高了植物的根系生物量.然而, 目前关于酸性土壤中根际微生物释放VOCs对根系构型调控作用的研究仍然较少, 这需要未来研究给予更多关注并深入探讨.
2.3 根际微生物通过调节矿质养分间接调控植物根系构型磷缺乏是酸性土壤中限制植物根系生长和作物产量的关键因素.在这样的环境中, 根系难以接触到可用的磷, 因此提高磷的吸收效率对于促进植物生长至关重要.磷酸盐作为植物主要的可利用磷形式, 对根系构型有着显著的影响.根际微生物具有解磷能力, 从酸性土壤作物根际中分离出的菌株在低pH值条件下展现出较强的溶解磷酸盐能力[50].有研究发现, 接种根瘤菌后, 主根或侧根呈现出的“伞形”根结构有利于植物在酸性土壤表土中获取磷, 这种结构促进了根际和根瘤周围有机酸的释放, 从而增强了对难溶态磷的活化和利用[51]. Muleta等[52]研究表明, 从酸性土壤中分离的鹰嘴豆根瘤菌具有很强的溶解磷酸盐能力, 使根系干重增加约30%.此外, 合成菌群（SynCom）由于其功能上的可操作性, 常被用来帮助植物抵御生物和非生物胁迫.例如, Liu等[18]接种了从酸性土壤中植物根际分离的抗铝SynCom, 降低了表土中根系的生长角度, 从而缓解了磷缺乏的问题.
氮是植物生长发育必需的营养元素之一.根际微生物通过固氮作用改变了主根的生长方式, 使得植物能够从深层土壤中获得养分.这种作用增强了根系招募有益土壤微生物的能力, 进而提高了植物对酸性土壤的适应能力.固氮菌是广泛使用的促生菌, 其固氮能力对植物根系生长至关重要[53].固氮螺菌属（Azospirillum sp.）、多黏类芽孢杆菌（Paenibacillus polymyxa）等增加了非豆科植物的根系体积和表面积, 并提高了豆科植物的根系分支水平和根毛密度[54].因此, 根际微生物通过调节矿质养分间接调控根系构型, 这对于植物在酸性土壤上的生长提供了重要的辅助作用.
2.4 根际微生物通过改善土壤结构间接调控植物根系构型土壤团聚结构对于作物根系生长非常重要. AMF以及与植物根系相互作用的一些细菌和真菌, 对酸性土壤中团聚体的稳定性产生积极影响[55].特别是AMF, 由于其菌丝的独特性质能够缠绕土壤颗粒, 成为物理缠结的有效媒介, 因此一直是研究团聚体与微生物相互作用的重点.有研究发现, 在酸性土壤环境中, AMF的菌丝能够穿透植物根毛无法到达的土壤层间隙, 这不仅增加了土壤养分的空间利用率, 也间接促进了根系体积、根表面积和根系生物量的增加[56].除了菌丝的物理作用之外, 微生物产生的细胞外聚合物（EPS）, 例如蛋白质和脂质, 对土壤颗粒具有更强的黏附力, 并通过维持土壤水分和捕获养分来促进根系发展.例如, Aizawa等[57]研究显示, 从酸性土壤中分离出的耐酸铝菌株（Pullulanibacillus sp. CA42）产生的EPS能够吸附铝离子, 减缓铝毒, 进而增加根系长度和分支.
此外, 在根系产生的生物孔隙区域内, 微生物与根际分泌物如多糖等发生相互作用, 通过胶结作用促进酸性土壤结构的稳定, 并增加根系表面积以扩展根系的拓扑结构, 从而提高植物根系对土壤中氮、磷等养分的吸收能力[58].因此, 根际微生物通过影响团聚体和孔隙结构, 对根系构型产生了间接影响, 其作用范围从最小尺度的矿物与土粒黏合, 到中间尺度的真菌菌丝稳定土壤团聚体, 再到大尺度的AMF通过与植物根系共生改变土壤结构.
2.5 根际微生物通过改变pH值间接调控植物根系构型根际微生物通过改变土壤或根际土壤的pH值, 进而改善植物根系构型.真菌引起的土壤环境碱化是一种常见现象, 通常涉及一种高碱性化合物（氨）.氨作为蛋白质和氨基酸代谢的副产品, 可通过真菌菌丝的积累并分泌到外界, 导致周围环境的碱化[59].Masachis等[60]发现尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum）分泌的碱化因子（RALF）肽能迅速触发质外体碱化, 而在缺乏功能性RALF的番茄植株突变体中未能观察到此现象.另外, 一些PGPR如荧光假单胞菌（Pseudomonas fluorescens）能够黏附在可变电荷土壤上, 从而增强土壤对pH值下降的抵抗能力.Nkoh等[61]报道该菌株能够抑制土壤酸化及可溶性和交换性铝的生成.除了抵抗pH值下降之外, 细菌还能通过细胞外质子化作用提高根际土壤pH值.Liu等[18]的研究显示铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）表面的有机阴离子官能团与质子相互作用形成中性分子, 使得根际土壤pH值更接近中性条件, 有效缓解了土壤酸化.
3 微生物调控植物根系构型的可视化方法 3.1 植物根系构型的原位可视化技术传统上, 研究根系形态特征的方法包括挖掘法[62]和根钻法[63]等破坏性技术, 通过从土壤中物理提取根系, 并对提取的根系进行平面扫描以获取根长、根表面积等形态特征.然而, 传统方法通常会导致根系的破损和信息丢失, 因此难以对RSA进行完整和精确的量化.与传统方法相比, 无土栽培法、观察装置法和穿透射线成像法等非破坏性或微创技术能够提供原位观测, 更准确地反映根系在生长环境中的实际形态.无土栽培法尤其适用于实验室条件下的RSA研究, 它结合图像捕获设备（如扫描仪和相机）对根系进行定量分析, 其中包括雾培法[64]、水培法[65]和纸板法[66]等技术.尽管相关方法便于控制实验条件并允许对根系生长过程进行连续监测, 但它们通常无法模拟真实的土壤环境, 并且主要限于对根系生长初期阶段的观察和分析.此外, 利用根盒[67]和微根管[68]也是研究根系的重要手段.微根管尤其适用于田间条件下植物根系生长的监测, 它需要在植物生长地点预埋透明管, 并在管内使用旋转摄像设备实时记录根系的生长情况[图 3（a）].这种方法可以用于研究根系长度、根系密度和根系生命周期等参数, 但其局限性在于只能获取管壁周围根系的图像信息, 无法全面捕捉整个根系构型.
|
图 3 微生物调控植物根系构型的可视化研究方法 Fig. 3 Visual research methods for microbial regulation of plant root system architecture |
穿透射线成像法是一种非破坏性技术, 它应用不同的射线源对土壤中的根系进行可视化, 包括但不限于X射线计算机断层扫描（XCT）、核磁共振成像（MRI）和中子射线成像（NT）. XCT利用X射线通过样品时的衰减差异来生成根系的三维图像, 并能通过连续扫描实现四维（时间序列）可视化[69, 70][图 3（b）].例如, Teramoto等[71]开发了一个高通量的XCT流程, 用于定量分析水稻RSA随时间的变化.然而, XCT的分辨率限制了其应用范围, 通常只能清晰分析直径大约1.4 mm的较粗根.对于更细小的结构, 如侧根和根毛, 传统XCT可能无法提供足够的信息.尽管如此, 一些新兴的高分辨率XCT设备已经开始被用来分析和可视化更细小的根, 例如研究在几μm分辨率下侧根的特征[72], 及根毛结构[73]等. MRI也可以用来获取根系的三维RSA特征, 它不依赖于辐射, 而是利用磁场和射频脉冲来获取样本内部的详细图像[74].Schneider等[75]将MRI技术应用于大麦RSA的研究.中子射线成像是另一种有前景的技术, 尤其适合研究根系结构, 因为中子源对富含氢键的物质（如水和有机质）特别敏感, 使得土壤在这种成像技术下几乎是透明的, 而水和根系则可以被清晰地看到[75].Mawodza等[76]将NT技术应用于拟南芥RSA的研究.尽管穿透射线成像法提供了一种强大的工具来研究RSA, 但相关方法的应用仍受到成本、可访问性和成像解析度的限制.
选择合适的RSA研究方法需要根据研究目的、实验条件和可用资源进行权衡, 以确保获得准确可靠的根系形态数据.
3.2 土壤环境-微生物-根系构型的原位可视化技术土壤环境的复杂性给根系生长、微生物活动以及土壤团聚体演变的内部结构可视化带来了挑战.先进的成像技术如XCT和MRI已经能够透视土壤进行高分辨率成像, 为植物根系构型提供了前所未有的细节, 甚至实现了实时成像的能力.然而, 由于对比度和分辨率的限制, 相关技术通常无法同时实现对微生物（如细菌和单个菌丝）的原位可视化[图 3（c）和3（d）].
近年来, 土壤酶学领域的进展促进了微生物代谢活性成像技术的发展.荧光原位酶谱法因其操作简便而广泛应用于原位表征微生物活性.例如, Zhang等[77]利用酶谱技术发现, 在高温条件下, 玉米根毛区存在高度活跃的微生物群落.此外, 将荧光原位酶谱法与其他可视化技术结合使用, 可以连续观测根际酶活性的空间分布, 并识别根际微生物活动的热点区域.Tian等[78]通过结合根盒法与酶谱法, 比较了与玉米根系结构相关的微生物生长速率和酶动力学参数, 揭示了细根根际的热点区域大小明显小于侧根根际.
荧光原位杂交（FISH）技术的应用, 特别是其靶向探针的使用, 已允许在单细胞分辨率下原位鉴定特定的微生物分类群[79]. Cao等[80]开发的SEER-FISH技术就展现了在单细胞尺度上原位成像和解析微生物的能力, 并成功应用于描绘在拟南芥根系定殖的多细菌物种的生物地理分布. Lee等[81]则开发了一种无需荧光标记的多光子非线性成像方法, 该方法显著提高了根部活体真菌和细菌的图像对比度, 使得能够在不染色的情况下对植物根部内的共生AMF结构进行三维成像, 成像深度可达60 μm.
观察根系生长过程中微生物活动模式的变化至关重要, 特别是在不受干扰的土壤系统中.透明土壤系统结合光学显微镜的方法已被用于可视化这一动态过程[82].Liu等[83]构建了一个三维活体实时成像系统来研究环境或系统水平的微生物作用, 并观察到枯草芽孢杆菌在生菜根和根尖附近土壤中形成的聚集热点, 表明根冠可能是该细菌的“第一接触点”, 从而揭示了枯草芽孢杆菌在生菜根系的动态过程.
结合微观尺度上的多种技术手段, 能够可视化由土壤环境、微生物和根系构型组成的动态系统.这对于深入研究酸性逆境下微生物与植物根系相互作用提供了重要的技术支持.
4 展望尽管当前研究在理解微生物在酸性土壤环境中如何影响植物根系构型方面取得了显著进展, 但鉴于土壤作为一个复杂的多相体系的本质, 在宏观和微观层面上对相关调控机制的理解仍存在限制.未来的研究需采取跨学科的方法, 利用新兴的原位可视化技术整合宏观与微观视角, 着重于原位监测和量化评估, 以全面阐述在酸性土壤条件下根际微生物如何调控植物根系构型的机制, 并提升作物对酸性土壤环境的适应性.此外, 基于植物根系构型在酸性土壤中的表现特征, 应深入研究土壤-微生物-植物间的耦合互作效应, 并探讨高效的微生物调控策略, 以实现整个农业耕作系统的优化整合.
为深入揭示酸性土壤中微生物对根系构型调控的过程和机制, 并有效提升酸性土壤的生产潜力, 可进一步围绕以下方面展开研究：
（1）深化根际微生物与植物根系构型互作机制的研究.这包括通过分子生物学和生物化学分析深入探讨微生物群落, 确定它们与植物根系之间的信号传递路径和调控因子.同时, 应用全基因组测序和基因编辑技术等工具, 研究不同根系构型性状的结合位点以及植物-微生物互作的基因调控网络, 从而阐明根际微生物如何调控植物根系构型的机制.
（2）开发新型微生物调控策略, 以增强作物在酸性逆境条件下的生长性能.通过对微生物群落的组成和功能进行深入分析, 筛选能够有效调控植物根系构型的有益微生物.有益微生物可作为生物肥料应用于酸性土壤中的作物种植, 以提高作物生长速率和产量.
（3）随着技术的不断创新, 可视化研究手段将变得更加精细和全面, 有助于更深入地理解微生物对植物根系构型的调控作用.同时, 结合多尺度、多层次信息和机器学习等先进技术的整合, 将有助于构建更为完整的土壤生态系统模型, 为农业研究和生产提供强有力的理论支持.
（4）综上所述, 深入研究酸性土壤环境下微生物对植物根系构型的调控作用和机制, 有助于更好地理解土壤生态环境的演变过程.配合新兴的可视化检测技术, 可以揭示土壤生态环境的演变规律, 为土壤资源的合理利用和生态环境保护提供科学依据.
| [1] | Wang Y, Yao Z S, Zhan Y, et al. Potential benefits of liming to acid soils on climate change mitigation and food security[J]. Global Change Biology, 2021, 27(12): 2807-2821. DOI:10.1111/gcb.15607 |
| [2] | Pradhan A K, Shandilya Z M, Sarma P, et al. Concurrent effect of aluminum toxicity and phosphorus deficiency in the root growth of aluminum tolerant and sensitive rice cultivars[J]. Acta Physiologiae Plantarum, 2023, 45(2). DOI:10.1007/s11738-022-03509-0 |
| [3] | Zhang S W, Yang W H, Muneer M A, et al. Integrated use of lime with Mg fertilizer significantly improves the pomelo yield, quality, economic returns and soil physicochemical properties under acidic soil of southern China[J]. Scientia Horticulturae, 2021, 290. DOI:10.1016/j.scienta.2021.110502 |
| [4] | Liao P, Huang S, Zeng Y J, et al. Liming increases yield and reduces grain cadmium concentration in rice paddies: a meta-analysis[J]. Plant and Soil, 2021, 465(1-2): 157-169. DOI:10.1007/s11104-021-05004-w |
| [5] | Guo A N, Ding L J, Tang Z, et al. Microbial response to CaCO3 application in an acid soil in southern China[J]. Journal of Environmental Sciences, 2019, 79: 321-329. DOI:10.1016/j.jes.2018.12.007 |
| [6] | Li G D, Conyers M K, Helyar K R, et al. Long-term surface application of lime ameliorates subsurface soil acidity in the mixed farming zone of south-eastern Australia[J]. Geoderma, 2019, 338: 236-246. DOI:10.1016/j.geoderma.2018.12.003 |
| [7] | Wang X C, Zhang J Y, Lu X J, et al. Two diversities meet in the rhizosphere: root specialized metabolites and microbiome[J]. Journal of Genetics and Genomics, 2023. DOI:10.1016/j.jgg.2023.10.004 |
| [8] | Ribeiro C A G, De Sousa Tinoco S M, De Souza V F, et al. Genome-wide association study for root morphology and phosphorus acquisition efficiency in diverse maize panels[J]. International Journal of Molecular Sciences, 2023, 24(7). DOI:10.3390/ijms24076233 |
| [9] | Xiao X, Hu A Y, Dong X Y, et al. Involvement of the 4-coumarate: coenzyme a ligase 4CL4 in rice phosphorus acquisition and rhizosphere microbe recruitment via root growth enlargement[J]. Planta, 2023, 258(1). DOI:10.1007/s00425-023-04158-4 |
| [10] | Wang Z, Solanki M K, Kumar A, et al. Promoting plant resilience against stress by engineering root microenvironment with Streptomyces inoculants[J]. Microbiological Research, 2023, 277. DOI:10.1016/j.micres.2023.127509 |
| [11] | Jamil F, Mukhtar H, Fouillaud M, et al. Rhizosphere signaling: insights into plant-rhizomicrobiome interactions for sustainable agronomy[J]. Microorganisms, 2022, 10(5). DOI:10.3390/microorganisms10050899 |
| [12] | Chamkhi I, El Omari N, Balahbib A, et al. Is——the rhizosphere a source of applicable multi-beneficial microorganisms for plant enhancement?[J]. Saudi Journal of Biological Sciences, 2022, 29(2): 1246-1259. DOI:10.1016/j.sjbs.2021.09.032 |
| [13] | Fu L, Xiong W, Dini-Andreote F, et al. Changes in bulk soil affect the disease-suppressive rhizosphere microbiome against Fusarium wilt disease[J]. Frontiers of Agricultural Science and Engineering, 2020, 7(3): 307-316. DOI:10.15302/J-FASE-2020328 |
| [14] | Birt H W G, Tharp C L, Custer G F, et al. Root phenotypes as modulators of microbial microhabitats[J]. Frontiers in Plant Science, 2022, 13. DOI:10.3389/fpls.2022.1003868 |
| [15] | Trivedi P, Leach J E, Tringe S G, et al. Plant-microbiome interactions: from community assembly to plant health[J]. Nature Reviews Microbiology, 2020, 18(11): 607-621. DOI:10.1038/s41579-020-0412-1 |
| [16] | Yue H, Yue W J, Jiao S, et al. Plant domestication shapes rhizosphere microbiome assembly and metabolic functions[J]. Microbiome, 2023, 11(1). DOI:10.1186/s40168-023-01513-1 |
| [17] | De Vries F T, Griffiths R I, Knight C G, et al. Harnessing rhizosphere microbiomes for drought-resilient crop production[J]. Science, 2020, 368(6488): 270-274. DOI:10.1126/science.aaz5192 |
| [18] | Liu C Y, Jiang M T, Yuan M M, et al. Root microbiota confers rice resistance to aluminium toxicity and phosphorus deficiency in acidic soils[J]. Nature Food, 2023, 4(10): 912-924. DOI:10.1038/s43016-023-00848-0 |
| [19] | Guo L, Wang C, Shen R F. Stronger effects of maize rhizosphere than phosphorus fertilization on phosphatase activity and phosphorus-mineralizing-related bacteria in acidic soils[J]. Rhizosphere, 2022, 23. DOI:10.1016/j.rhisph.2022.100555 |
| [20] | Zhang Y K, Chen H Z, Xiang J, et al. Effect of rice-straw biochar application on the acquisition of rhizosphere phosphorus in acidified paddy soil[J]. Agronomy, 2022, 12(7). DOI:10.3390/agronomy12071556 |
| [21] | Chauhan D K, Yadav V, Vaculík M, et al. Aluminum toxicity and aluminum stress-induced physiological tolerance responses in higher plants[J]. Critical Reviews in Biotechnology, 2021, 41(5): 715-730. DOI:10.1080/07388551.2021.1874282 |
| [22] | Campos P, Borie F, Cornejo P, et al. Phosphorus acquisition efficiency related to root traits: Is mycorrhizal symbiosis a key factor to wheat and barley cropping?[J]. Frontiers in Plant Science, 2018, 9. DOI:10.3389/fpls.2018.00752 |
| [23] | Meng X, Chen W W, Wang Y Y, et al. Effects of phosphorus deficiency on the absorption of mineral nutrients, photosynthetic system performance and antioxidant metabolism in Citrus grandis [J]. PLoS One, 2021, 16(2). DOI:10.1371/journal.pone.0246944 |
| [24] | Yan P, Wu L Q, Wang D H, et al. Soil acidification in Chinese tea plantations[J]. Science of the Total Environment, 2020, 715. DOI:10.1016/j.scitotenv.2020.136963 |
| [25] | Alotaibi M O, Saleh A M, Sobrinho R L, et al. Arbuscular mycorrhizae mitigate aluminum toxicity and regulate proline metabolism in plants grown in acidic soil[J]. Journal of Fungi, 2021, 7(7). DOI:10.3390/jof7070531 |
| [26] | Hajiboland R, Panda C K, Lastochkina O, et al. Aluminum toxicity in plants: present and future[J]. Journal of Plant Growth Regulation, 2023, 42(7): 3967-3999. DOI:10.1007/s00344-022-10866-0 |
| [27] | de C. Rosmaninho L B, Dias L A S, da Silva M F, et al. Performance of crambe submitted to aluminum stress: an important oilseed plant[J]. Journal of Agricultural Science, 2019, 11(2): 454-464. DOI:10.5539/jas.v11n2p454 |
| [28] | Hayes K L, Mui J, Song B, et al. Effects, uptake, and translocation of aluminum oxide nanoparticles in lettuce: a comparison study to phytotoxic aluminum ions[J]. Science of the Total Environment, 2020, 719. DOI:10.1016/j.scitotenv.2020.137393 |
| [29] | Ren J H, Yang X X, Zhang N, et al. Melatonin alleviates aluminum-induced growth inhibition by modulating carbon and nitrogen metabolism, and reestablishing redox homeostasis in Zea mays L[J]. Journal of Hazardous Materials, 2022, 423. DOI:10.1016/j.jhazmat.2021.127159 |
| [30] | Tsuchiya Y, Nakamura T, Izumi Y, et al. Physiological role of aerobic fermentation constitutively expressed in an aluminum-tolerant cell line of tobacco (Nicotiana tabacum)[J]. Plant and Cell Physiology, 2021, 62(9): 1460-1477. DOI:10.1093/pcp/pcab098 |
| [31] | Ge J H, Wang Q, Xu X Y, et al. Boron alleviates the aluminum toxicity in tartary buckwheat by regulating antioxidant defense system and maintaining osmotic balance[J]. Journal of Soil Science and Plant Nutrition, 2023, 23(4): 6632-6646. DOI:10.1007/s42729-023-01515-w |
| [32] | Qu X J, Zhou J Q, Masabni J, et al. Phosphorus relieves aluminum toxicity in oil tea seedlings by regulating the metabolic profiling in the roots[J]. Plant Physiology and Biochemistry, 2020, 152: 12-22. DOI:10.1016/j.plaphy.2020.04.030 |
| [33] | Magalhaes J V, Piñeros M A, Maciel L S, et al. Emerging pleiotropic mechanisms underlying aluminum resistance and phosphorus acquisition on acidic soils[J]. Frontiers in Plant Science, 2018, 9. DOI:10.3389/fpls.2018.01420 |
| [34] | Su M, Mei J J, de Oliveira Mendes G, et al. Alkalinity exacerbates phosphorus deficiency in subtropical red soils: insights from phosphate-solubilizing fungi[J]. Soil Use and Management, 2023, 39(4): 1504-1516. DOI:10.1111/sum.12911 |
| [35] | Jia X C, Liu P, Lynch J P. Greater lateral root branching density in maize improves phosphorus acquisition from low phosphorus soil[J]. Journal of Experimental Botany, 2018, 69(20): 4961-4970. DOI:10.1093/jxb/ery252 |
| [36] | Sun B R, Gao Y Z, Lynch J P. Large crown root number improves topsoil foraging and phosphorus acquisition[J]. Plant Physiology, 2018, 177(1): 90-104. DOI:10.1104/pp.18.00234 |
| [37] | Galindo-Castañeda T, Brown K M, Lynch J P. Reduced root cortical burden improves growth and grain yield under low phosphorus availability in maize[J]. Plant, 2018, 41(7): 1579-1592. |
| [38] | Song S Y, Morales Moreira Z, Briggs A L, et al. PSKR1 balances the plant growth-defence trade-off in the rhizosphere microbiome[J]. Nature Plants, 2023, 9(12): 2071-2084. DOI:10.1038/s41477-023-01539-1 |
| [39] | Zhang N, Ma Z Y, Li D, et al. Soil pH filters the association patterns of aluminum-tolerant microorganisms in rice paddies[J]. mSystems, 2022, 7(1). DOI:10.1128/msystems.01022-21 |
| [40] | Fernández I, Cosme M, Stringlis I A, et al. Molecular dialogue between arbuscular mycorrhizal fungi and the nonhost plant Arabidopsis thaliana switches from initial detection to antagonism[J]. New Phytologist, 2019, 223(2): 867-881. DOI:10.1111/nph.15798 |
| [41] | Gruet C, Oudot A, Abrouk D, et al. Rhizophere analysis of auxin producers harboring the phenylpyruvate decarboxylase pathway[J]. Applied Soil Ecology, 2022, 173. DOI:10.1016/j.apsoil.2021.104363 |
| [42] | Xu F Y, Liao H P, Yang J Y, et al. Auxin-producing bacteria promote barley rhizosheath formation[J]. Nature Communications, 2023, 14(1). DOI:10.1038/s41467-023-40916-4 |
| [43] | Hazarika D J, Bora S S, Naorem R S, et al. Genomic insights into Bacillus subtilis MBB3B9 mediated aluminium stress mitigation for enhanced rice growth[J]. Scientific Reports, 2023, 13(1). DOI:10.1038/s41598-023-42804-9 |
| [44] | Zerrouk I Z, Rahmoune B, Auer S, et al. Growth and aluminum tolerance of maize roots mediated by auxin- and cytokinin-producing Bacillus toyonensis requires polar auxin transport[J]. Environmental and Experimental Botany, 2020, 176. DOI:10.1016/j.envexpbot.2020.104064 |
| [45] | Mitra D, Rad K V, Chaudhary P, et al. Involvement of strigolactone hormone in root development, influence and interaction with mycorrhizal fungi in plant: mini-review[J]. Current Research in Microbial Sciences, 2021, 2. DOI:10.1016/j.crmicr.2021.100026 |
| [46] | Farag M A, Song G C, Park Y S, et al. Biological and chemical strategies for exploring inter- and intra-kingdom communication mediated via bacterial volatile signals[J]. Nature Protocols, 2017, 12(7): 1359-1377. DOI:10.1038/nprot.2017.023 |
| [47] | Zhao D Y, Jiao J H, Du B H, et al. Volatile organic compounds from Lysinibacillus macroides regulating the seedling growth of Arabidopsis thaliana [J]. Physiology and Molecular Biology of Plants, 2022, 28(11-12): 1997-2009. DOI:10.1007/s12298-022-01268-3 |
| [48] | Zhang H M, Murzello C, Sun Y, et al. Choline and osmotic-stress tolerance induced in Arabidopsis by the soil microbe Bacillus subtilis (GB03)[J]. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2010, 23(8): 1097-1104. DOI:10.1094/MPMI-23-8-1097 |
| [49] | Chen Y, Bonkowski M, Shen Y, et al. Root ethylene mediates rhizosphere microbial community reconstruction when chemically detecting cyanide produced by neighbouring plants[J]. Microbiome, 2020, 8(1). DOI:10.1186/s40168-019-0775-6 |
| [50] | Akoijam N, Joshi S R. Bioprospecting acid- and arsenic-tolerant plant growth-promoting rhizobacteria for mitigation of arsenic toxicity in acidic agricultural soils[J]. Archives of Microbiology, 2023, 205(6). DOI:10.1007/s00203-023-03567-z |
| [51] | Li X X, Zhang X H, Zhao Q S, et al. Genetic improvement of legume roots for adaption to acid soils[J]. The Crop Journal, 2023, 11(4): 1022-1033. DOI:10.1016/j.cj.2023.04.002 |
| [52] | Muleta A, Tesfaye K, Haile Selassie T H, et al. Phosphate solubilization and multiple plant growth promoting properties of Mesorhizobium species nodulating chickpea from acidic soils of Ethiopia[J]. Archives of Microbiology, 2021, 203(5): 2129-2137. DOI:10.1007/s00203-021-02189-7 |
| [53] | Rozier C, Gerin F, Czarnes S, et al. Biopriming of maize germination by the plant growth-promoting rhizobacterium Azospirillum lipoferum CRT1[J]. Journal of Plant Physiology, 2019, 237: 111-119. DOI:10.1016/j.jplph.2019.04.011 |
| [54] | Silva E R, Zoz J, Oliveira C E S, et al. Can co-inoculation of Bradyrhizobium and Azospirillum alleviate adverse effects of drought stress on soybean (Glycine max L. Merrill.)?[J]. Archives of Microbiology, 2019, 201(3): 325-335. DOI:10.1007/s00203-018-01617-5 |
| [55] | Hartmann M, Six J. Soil structure and microbiome functions in agroecosystems[J]. Nature Reviews Earth & Environment, 2023, 4(1): 4-18. |
| [56] | Faria J M S, Pinto A P, Teixeira D M, et al. Subcellular element distribution in shoots of wheat grown in an acidic soil with native AMF extraradical mycelium[J]. Agronomy, 2022, 12(9). DOI:10.3390/agronomy12092173 |
| [57] | Aizawa T, Sato J, Saito S, et al. An extracellular polysaccharide is involved in the aluminum tolerance of Pullulanibacillus sp. CA42, a newly isolated strain from the Chinese water chestnut growing in an actual acid sulfate soil area in Vietnam[J]. Frontiers in Microbiology, 2023, 14. DOI:10.3389/fmicb.2023.1241244 |
| [58] | Kuryntseva P, Karamova K, Galitskaya P, et al. Biochar functions in soil depending on feedstock and pyrolyzation properties with particular emphasis on biological properties[J]. Agriculture, 2023, 13(10). DOI:10.3390/agriculture13102003 |
| [59] | Palmieri D, Vitale S, Lima G, et al. A bacterial endophyte exploits chemotropism of a fungal pathogen for plant colonization[J]. Nature Communications, 2020, 11(1). DOI:10.1038/s41467-020-18994-5 |
| [60] | Masachis S, Segorbe D, Turrà D, et al. A fungal pathogen secretes plant alkalinizing peptides to increase infection[J]. Nature Microbiology, 2016, 1(6). DOI:10.1038/nmicrobiol.2016.43 |
| [61] | Nkoh J N, Yan J, Xu R K, et al. The mechanism for inhibiting acidification of variable charge soils by adhered Pseudomonas fluorescens [J]. Environmental Pollution, 2020, 260. DOI:10.1016/j.envpol.2020.114049 |
| [62] | Trachsel S, Kaeppler S M, Brown K M, et al. Shovelomics: high throughput phenotyping of maize (Zea mays L.) root architecture in the field[J]. Plant and Soil, 2011, 341(1-2): 75-87. DOI:10.1007/s11104-010-0623-8 |
| [63] | Atkinson J A, Pound M P, Bennett M J, et al. Uncovering the hidden half of plants using new advances in root phenotyping[J]. Current Opinion in Biotechnology, 2019, 55: 1-8. DOI:10.1016/j.copbio.2018.06.002 |
| [64] | Gangopadhyay M, Das A K, Sahu R, et al. Evaluation of growth response for mass production and accumulation of 2-hydroxy-4-methoxybenzaldehyde in endangered Hemidesmus indicus by an aeroponic system[J]. Industrial Crops and Products, 2021, 172. DOI:10.1016/j.indcrop.2021.114072 |
| [65] | Bonato T, Beggio G, Pivato A, et al. Maize plant (Zea mays) uptake of organophosphorus and novel brominated flame retardants from hydroponic cultures[J]. Chemosphere, 2022, 287. DOI:10.1016/j.chemosphere.2021.132456 |
| [66] | Alemu A, Feyissa T, Maccaferri M, et al. Genome-wide association analysis unveils novel QTLs for seminal root system architecture traits in Ethiopian durum wheat[J]. BMC Genomics, 2021, 22(1). DOI:10.1186/s12864-020-07320-4 |
| [67] | Koyama T, Murakami S, Karasawa T, et al. Complete root specimen of plants grown in soil-filled root box: sampling, measuring, and staining method[J]. Plant Methods, 2021, 17(1). DOI:10.1186/s13007-021-00798-3 |
| [68] | Svane S F, Jensen C S, Thorup-Kristensen K. Construction of a large-scale semi-field facility to study genotypic differences in deep root growth and resources acquisition[J]. Plant Methods, 2019, 15. DOI:10.1186/s13007-019-0409-9 |
| [69] | Hou L, Gao W, der Bom van F, et al. Use of X-ray tomography for examining root architecture in soils[J]. Geoderma, 2022, 405. DOI:10.1016/j.geoderma.2021.115405 |
| [70] | Moraes I C, Hesterberg D, Bacchim Neto F A, et al. Monte Carlo simulations of synchrotron X-ray dose affecting root growth during in vivo tomographic imaging[J]. Scientific Reports, 2023, 13(1). DOI:10.1038/s41598-023-32540-5 |
| [71] | Teramoto S, Takayasu S, Kitomi Y, et al. High-throughput three-dimensional visualization of root system architecture of rice using X-ray computed tomography[J]. Plant Methods, 2020, 16. DOI:10.1186/s13007-020-00612-6 |
| [72] | Lucas M, Swarup R, Paponov I A, et al. Short-root regulates primary, lateral, and adventitious root development in arabidopsis[J]. Plant Physiology, 2010, 155(1): 384-398. |
| [73] | Aravena J E, Berli M, Ghezzehei T A, et al. Effects of root-induced compaction on rhizosphere hydraulic properties-X-ray microtomography imaging and numerical simulations[J]. Environmental Science & Technology, 2011, 45(2): 425-431. |
| [74] | Bagnall G C, Koonjoo N, Altobelli S A, et al. Low-field magnetic resonance imaging of roots in intact clayey and silty soils[J]. Geoderma, 2020, 370. DOI:10.1016/j.geoderma.2020.114356 |
| [75] | Schneider H M, Postma J A, Kochs J, et al. Spatio-temporal variation in water uptake in seminal and nodal root systems of barley plants grown in soil[J]. Frontiers in Plant Science, 2020, 11. DOI:10.3389/fpls.2020.01247 |
| [76] | Mawodza T, Menon M, Muringai N, et al. Investigating root architectural differences in lines of Arabidopsis thaliana. L. with altered stomatal density using high resolution X-ray synchrotron imaging[J]. Plant and Soil, 2022, 481(1-2): 607-619. DOI:10.1007/s11104-022-05664-2 |
| [77] | Zhang X C, Kuzyakov Y, Zang H D, et al. Rhizosphere hotspots: root hairs and warming control microbial efficiency, carbon utilization and energy production[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2020, 148. DOI:10.1016/j.soilbio.2020.107872 |
| [78] | Tian P, Razavi B S, Zhang X C, et al. Microbial growth and enzyme kinetics in rhizosphere hotspots are modulated by soil organics and nutrient availability[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2020, 141. DOI:10.1016/j.soilbio.2019.107662 |
| [79] | Védère C, Vieublé Gonod L, Nunan N, et al. Opportunities and limits in imaging microorganisms and their activities in soil microhabitats[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2022, 174. DOI:10.1016/j.soilbio.2022.108807 |
| [80] | Cao Z H, Zuo W L, Wang L X, et al. Spatial profiling of microbial communities by sequential FISH with error-robust encoding[J]. Nature Communications, 2023, 14(1). DOI:10.1038/s41467-023-37188-3 |
| [81] | Lee J, Hestrin R, Nuccio E E, et al. Label-free multiphoton imaging of microbes in root, mineral, and soil matrices with time-gated coherent raman and fluorescence lifetime imaging[J]. Environmental Science & Technology, 2022, 56(3): 1994-2008. |
| [82] | Gupta V V S R, Sharma A K. Rhizosphere biology: interactions between microbes and plants[M]. Singapore: Springer, 2021. |
| [83] | Liu Y M H, Patko D, Engelhardt I, et al. Plant-environment microscopy tracks interactions of Bacillus subtilis with plant roots across the entire rhizosphere[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2021, 118(48). DOI:10.1073/pnas.2109176118 |