2024, Vol. 45
2. 中国热带农业科学院环境与植物保护研究所, 农业农村部热区农业绿色低碳重点实验室, 海口 571101;
3. 海南大学热带农林学院, 海口 570228;
4. 华中农业大学资源与环境学院, 武汉 430070;
5. 海南儋州热带农业生态系统国家野外科学观测研究站, 儋州 571737
, LENG You-feng2 , WANG Jun-jiao2,3 , HUANG Xiao-min2,4 , FU Ya-jun1,2 , FAN Chang-hua2,5
, GAO Wen-long2,5 , ZHANG Wen2,5 , NING Zi-yu2,5 , CHEN Miao2,5
2. Key Laboratory of Low-carbon and Green Agriculture in Tropical China, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Environment and Plant Protection Institute, Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences, Haikou 571101, China;
3. College of Tropical Agriculture and Forestry, Hainan University, Haikou 570228, China;
4. College of Resources and Environment, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China;
5. Hainan Danzhou Tropical Agro-ecosystem National Observation and Research Station, Danzhou 571737, China
氧化亚氮（N2O）作为一种温室气体, 在百年尺度上其升温潜势约为二氧化碳的298倍[1].N2O在很大程度上影响着区域乃至全球未来气候变化趋势, 已经成为当今全球生态环境研究的重点.有研究表明人为活动占全球N2O排放来源的43%, 其中农业排放占人为活动源排放的52%[2].农田生态系统氮肥施用量大、复种指数高且灌溉频繁, 因而成为农业源N2O排放的热点[3].土壤N2O产生过程复杂, 同时受农事管理（覆膜和施肥等）的综合影响, 导致农田土壤N2O排放存在很大的不确定性.
由于过去几十年塑料制品的过度使用, 塑料污染已成为全球生态环境问题之一[4].塑料在外力作用下会形成直径小于5 mm的塑料颗粒、纤维、薄膜和碎片等, 被定义为微塑料（MPs）[5].早期学者们提出微塑料对海洋生物构成巨大威胁, 但随着研究的不断深入, 发现每年微塑料向全球土壤的输入量远超于海洋[6], 因此土壤成为微塑料污染的热点区域.目前, 土壤中微塑料的来源主要包括农用塑料地膜残留、污泥和有机肥的施用、大气沉降和灌溉等[7].其中, 鉴于地膜覆盖具有增温保墒、促进作物生长发育和提高产量等作用, 在农业上广泛使用, 塑料地膜已经成为农田微塑料的主要来源[8].
微塑料进入土壤中能够深刻改变土壤物理化学性质.有研究发现因微塑料粒径微小, 易进入土壤表面, 可改变土壤比表面积[9], 并且可与土壤团聚体结合[10], 导致土壤容重和土壤孔隙度等发生变化[11], 并且改变土壤pH、土壤有机碳（SOC）与溶解性有机碳（DOC）含量[12]等.Inubushi等[13]研究表明在砂质土壤中添加可生物降解微塑料可以降低铵态氮（NH4+-N）和硝态氮（NO3--N）的含量；但也有研究表明向水稻土中加入不可降解微塑料可以增加土壤NO3--N的含量[14]；有研究发现, 在砂质黏壤土中加入可生物降解微塑料与不可降解微塑料均对NH4+-N和NO3--N的含量影响不大[15].此外, 微塑料不仅可以改变土壤理化性质, 而且影响相关微生物功能基因丰度.添加聚乙烯微塑料能够显著降低土壤amoA基因丰度[16]；而Rong等[17]却发现聚乙烯微塑料增加amoA基因丰度, 促进硝化作用；Zhou等[18]研究发现不可降解微塑料会降低反硝化作用相关基因（narG、nirK和nirS）的丰度；但也有研究发现可生物降解微塑料促进了nirS和nirK基因丰度[19].
目前, 海南省地膜覆盖面积约为59 145 hm2, 地膜年使用量约为1.63万t[20].与温带和亚热带相比, 高温多雨的热带气候环境易加速农用地膜分解为微塑料[21].有调查研究发现海南省部分区域微塑料残留量最高可达6 790 n·kg-1, 其中农用地膜是耕地土壤微塑料的重要来源[22], 因而海南省大力推广使用可生物降解地膜来降低环境风险.热带土壤多为砖红壤, 呈现黏、酸、瘦的特征[23], 不同类型地膜分解形成的微塑料输入如何通过改变砖红壤性质和氮转化过程来影响N2O排放尚不明确.因此, 本文选用热带典型辣椒-玉米轮作土壤, 通过培养试验, 探究可生物降解与不可降解微塑料输入对热带砖红壤N2O排放的影响, 并通过定量氮转化过程速率及相关基因丰度, 揭示微塑料输入对热带农田土壤氮转化过程影响的微生物学机制, 以期为掌握微塑料污染对农田生态系统功能的影响提供新的认识.
1 材料与方法 1.1 试验供材本试验土壤采自海南儋州热带农业生态系统国家野外科学观测研究站（109.50°E, 19.59°N）, 该地区属于热带季风气候, 年均气温24.8 ℃, 年均日照时数为1 701.6 h, 年均降雨量为2 100.0 mm.辣椒-玉米轮作为主要轮作制度, 土壤类型为砖红壤.于2022年辣椒收获后, 采用五点采样法采集土壤并冷藏运输至实验室, 土壤略微风干后去除根系、碎石和其他杂物, 过2 mm筛, 充分混匀后于4 ℃冰箱中保存用于室内培养试验, 用于微生物试验的土壤于-20 ℃保存.土壤基本性质：pH为5.21, ω[全氮（TN）]为0.60 g·kg-1, ω（SOC）为9.51 g·kg-1, ω（NH4+-N）为11.55 mg·kg-1, ω（NO3--N）为31.83 mg·kg-1.本试验中聚乙烯微塑料购于中国石油化工股份有限公司茂名分公司, CAS编号为9002-88-4, 密度为0.95 g·mL-1, 粒径为149 μm, 熔点为92 ℃；聚对苯二甲酸-己二酸丁二醇酯微塑料购于新疆蓝山屯河化工股份有限公司, CAS编号为24938-37-2, 密度为1.18 g·mL-1, 粒径为149 μm, 熔点为55 ℃.
1.2 培养试验本试验共设空白对照（CK）、添加聚乙烯微塑料（PE）和添加聚对苯二甲酸-己二酸丁二醇酯微塑料（PBAT）这3个处理, 每个处理设3个重复.参考前人试验中微塑料添加量范围（0.1%~28%）[24, 25], 将大多研究的相对高添加量（5%）定为本试验添加量.称取25.00 g（以干重计）土样于120 mL血清瓶中, 除对照组外, 其他处理分别加入1.25 g微塑料, 充分混匀后用去离子水调节土壤水分至50%的最大田间持水量（WHC）, 于25℃条件下预培养3 d.预培养结束后, 所有处理均添加120 mg·kg-1的尿素溶液, 并将土壤水分调节至60%的WHC, 于25 ℃好氧培养30 d.培养期间, 用保鲜膜封住血清瓶瓶口, 并扎4个小孔保持通气环境.培养期间, 采用称重法每隔2~3 d补充水分使土壤水分维持在60%的WHC.
1.3 气体样品测定于正式培养的第1、3、5、7、10、14、18、24和30 d采集气体样品.采样前, 向血清瓶吹入数分钟的高纯空气来置换瓶内气体, 随后迅速用橡胶塞封住瓶口, 并用铝盖加固以保证良好的密闭性.密封8 h后用带三通阀的注射器于血清瓶内采集10 mL气体, 通过气相色谱（Agilent 7890A, Agilent Ltd, 美国）对气样进行测试分析.采气后, 立刻将血清瓶内土壤取出并在4 ℃下冷藏保存, 用于测定土壤无机氮和溶解性有机碳含量.另外, 采集第1、3、10和30 d培养的土壤, 于-20 ℃保存, 用于微生物功能基因丰度测定.
气体排放通量根据下式计算：
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式中, F为气体排放通量, 单位为ng·（kg·h）-1；ρ为标准状态下气体的密度, 单位为kg·m-3；ΔC/Δt为血清瓶内气体含量变化率；V为血清瓶上部有效空间体积, 单位为m3；T为环境气温, 单位为℃；m为培土的干基重, 单位为kg.
气体累计排放量根据下式计算：
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式中, C为气体培养期间累计排放量, N2O累计排放量与CO2累计排放量单位分别为μg·kg-1和mg·kg-1；D为采样间隔的天数, 单位为d；i为采样的次数.
1.4 土壤净氮矿化速率与土壤净硝化速率计算土壤净氮矿化速率（NMR）为NH4+-N和NO3--N含量之差除以培养时间, 单位为g·（kg·d）-1：
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式中, DInitial和DEnd分别为培养开始与结束的天数.
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式中, NNR（土壤净硝化速率）为培养30 d内NO3--N含量之差除以培养时间, 单位为g·（kg·d）-1.
1.5 土壤理化性质测定方法根据Zhang等[26]的方法, 土壤pH值用pH计测定, 土水比为1∶2.5；DOC含量用总有机碳/总氮分析仪（multi N/C 3100）测定；SOC含量用重铬酸钾容量法-外加热法测定；TN含量用凯氏定氮法测定；土壤无机氮用2 mol·L-1 KCl溶液浸提直接蒸馏法测定, NH4+-N含量用靛酚蓝比色法测定, NO3--N含量用双波长紫外分光光度法测定, NO2--N含量用重氮化合物比色法测定.此外, 土壤NH4+-N排放强度、NO2--N排放强度和NO3--N排放强度即NH4+-N、NO2--N或NO3--N含量的时间加权和, 单位为g·kg-1[27~29].
1.6 DNA提取及实时荧光定量PCR使用HiPure Soil DNA Mini Kit试剂盒, 根据其提供的说明书, 提取土壤微生物DNA.实时荧光定量PCR通过QuantStudio 6 Flex完成.定量PCR扩增反应体系为20.0 μL, 包括：SYBR Green 10.0 μL, Rox Reference DyeⅡ 0.4 μL, DNA模板2.0 μL, 上下游引物各0.4 μL, 灭菌双蒸水6.8 μL.每次试验均设置严格的阴性对照, 采用灭菌双蒸水代替DNA作为反应模板.
1.7 数据分析使用Excel 2021对初始数据进行计算及分析；利用IBM SPSS Statistics 26与JMP 14.0进行数据统计分析, 数据结果以mean ± SD表示, n = 3；利用Origin 2021与Adobe Illustrator 2022进行绘图.
2 结果与分析 2.1 土壤理化性质分析由表 1可知, PE与PBAT的添加均增加土壤SOC和DOC含量, 增幅分别为32.04%~229.83%和27.58%~101.45%, 与PE相比, PBAT处理SOC和DOC增幅更大（P < 0.05）.与CK相比, 微塑料添加后, 土壤pH显著增加0.06~0.14个单位, 其中PBAT处理较PE处理显著增加了0.08个单位（P < 0.05）.此外, PE处理与PBAT处理土壤NH4+-N含量较CK增幅分别为66.07%和119.65%；微塑料添加后土壤NO3--N含量呈下降趋势, PBAT处理与PE处理的降幅分别为29.68%和8.56%.两种微塑料的添加均未显著影响NO2--N和TN含量.
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表 1 不同类型微塑料输入对土壤性质的影响1） Table 1 Effects of different types of microplastics on soil properties |
2.2 土壤N2O排放速率与累计排放量
如图 1所示, 不同处理下土壤N2O排放规律差异较大.对照处理N2O排放速率呈现先增加后降低的趋势, 于第3 d出现较弱的排放峰；PE处理的N2O排放速率较为平缓, 于第10 d出现最大值, 后与CK无明显差异；PBAT处理N2O排放通量波动较大, 在1~5 d呈迅速上升趋势, 第5 d达到最高峰, 之后快速下降直至试验结束.不同处理N2O排放峰值从大到小依次为：PBAT > CK > PE, 其对应的排放通量分别为2 220.98、487.24和420.46 ng·（kg·h）-1.此外, PBAT处理较CK处理显著增加了254.92%的N2O累计排放量（P < 0.05）, 而PE处理与CK无显著差异.
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不同小写字母表示不同处理之间具有显著差异（P < 0.05） 图 1 N2O排放通量和累计排放量 Fig. 1 N2O emission rate and cumulative emissions |
培养期间, 各处理土壤NH4+-N整体呈现下降趋势（图 2）.培养开始的前7 d内, CK和PBAT处理的NH4+-N含量出现小范围的波动, 之后所有处理均快速下降至试验结束.整个培养期间, NH4+-N排放强度由大到小依次为：PBAT > PE > CK.各处理NO3--N随时间延长均呈现出稳步上升趋势.与对照相比, 在培养开始的前5 d内PE处理NO3--N含量较CK无显著差异, 之后PE处理NO3--N含量均低于对照处理；添加PBAT的土壤NO3--N含量显著低于CK与PE处理.整个培养期间土壤NO3--N排放强度由大到小依次为：CK > PE > PBAT.土壤NO2--N含量较NH4+-N和NO3--N含量低3个数量级, 其变化趋势大致为在培养开始的5 d内呈下降趋势, 之后略微波动出现小峰.培养期间PBAT与PE处理的NO2--N排放强度无明显差异, 但均显著高于CK处理（P < 0.05）.
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不同小写字母表示不同处理之间具有显著差异（P < 0.05） 图 2 无机氮动态变化特征 Fig. 2 Dynamic changes in inorganic nitrogen among different treatments |
由图 3可以看出, 各处理的土壤净氮矿化速率在培养的前7 d都呈现上升趋势, 10~14 d出现大幅度下降, 22 d土壤净氮矿化速率迅速回升.整个培养期间, PBAT处理土壤净氮矿化速率显著高于CK与PE处理（P < 0.05）；PE处理土壤净氮矿化速率在第1、5、7和14 d高于对照CK.培养期间土壤净硝化速率先小幅度升高后逐步下降直至培养结束.培养开始的前7 d与第22 d, 两种微塑料的添加均显著降低土壤净硝化速率, 且PBAT处理较PE处理降幅更大, 第10 d, 各处理土壤净硝化速率差异不显著, 第14 d土壤净硝化速率大小表现为：CK > PBAT > PE.
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（a）土壤净氮矿化速率, （b）土壤净硝化速率；圆环上的数值表示土壤净氮矿化速率与土壤净硝化速率的值, 单位为g·（kg·d）-1 图 3 不同类型微塑料输入下土壤净氮矿化速率与土壤净硝化速率 Fig. 3 Soil net nitrogen mineralization rate and soil net nitrification rate under different treatments |
由图 4可知, 参与氮循环的基因丰度随着时间推移呈现不同变化规律, 其中ureC和nosZ基因丰度表现为先升高后降低, nrxA基因丰度持续升高而Fungal nirK基因丰度则表现为稳步降低的趋势.添加PBAT微塑料可以明显增加ureC基因丰度, 而添加PE微塑料对ureC基因丰度影响不显著.对硝化过程功能基因而言, 添加PBAT降低了整个培养期内AOA-amoA基因丰度, 而添加PE仅在培养后期降低其丰度；PBAT处理的AOB-amoA基因丰度仅在第10 d显著低于对照组（P < 0.05）.此外, nxrA基因丰度在PBAT处理下相对较低, 而对PE添加响应不显著.对反硝化过程功能基因而言, PBAT处理nirK和nirS基因丰度在特定时段显著高于CK和PE处理（P < 0.05）；而PE处理基因丰度大都与CK无显著差异.与CK相比, PBAT处理可显著增加Fungal nirK丰度, 而PE处理仅在第3 d和第10 d增加其丰度.
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图 4 不同处理土壤氮转化相关功能基因丰度 Fig. 4 Soil N-cycling related functional gene abundances among different treatments |
由图 5中可以看出, N2O累计排放量与NH4+-N排放强度、pH、DOC、SOC和nirS基因丰度呈显著正相关（P < 0.01）, 而与NO3--N排放强度、NNR和AOA-amoA、nxrA基因丰度呈显著负相关（P < 0.01）.NMR与ureC、AOB-amoA、narG、nirK、nosZ和Fungal nirK基因丰度呈显著正相关（P < 0.01）, 与TN呈显著负相关（P < 0.01）；NNR与AOA-amoA和nxrA基因丰度呈显著正相关（P < 0.01）, 与pH、DOC、SOC和nirS基因丰度呈显著负相关（P < 0.01）.
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1. N2O累计排放量, 2. CO2累计排放量, 3. NH4+-N排放强度, 4. NO2--N排放强度, 5. NO3--N排放强度, 6. NMR, 7. NNR, 8. pH, 9. DOC, 10. SOC, 11. TN, 12. ureC, 13. AOA-amoA, 14. AOB-amoA, 15. nxrA, 16. narG, 17. nirS, 18. nirK, 19. nosZ, 20. Fungal nirK；* 表示P < 0.01显著相关；每个椭圆的偏向及颜色表示对应行与列的相关性, 椭圆偏向为右表示正相关, 偏向为左表示负相关, 且椭圆越扁颜色越红表示正相关性越强, 椭圆越扁颜色越蓝表示负相关性越强 图 5 N2O排放量与土壤性质关联分析 Fig. 5 Pearson correlation analysis of N2O emissions and soil properties |
本研究发现添加微塑料会提高土壤pH（表 1）, 这与前人研究的结果相同[30, 31].有机氮向无机氮转化会消耗H+[32], 而硝化过程会释放H+[33], 微塑料的输入能够同时促进矿化作用和削弱硝化作用, 从而提升了土壤pH值.土壤有机碳是评估土壤健康的关键指标, 有研究表明, 添加不同类型微塑料均可增加SOC含量, 可能是由于微塑料本身为高碳物质, 微塑料输入土壤后通过生物或非生物作用而转化为土壤碳, 从而增加土壤有机碳含量[34].添加不可降解微塑料对DOC含量影响不显著, 而添加可生物降解微塑料能够显著增加DOC含量（P < 0.05）, 这与前人研究的结果一致[24, 25], 这可能是由于PBAT是由己二酸丁二醇酯和对苯二甲酸丁二醇酯共同聚合而成, 其结构含有氧原子并沿主链分布, 氧原子作为酶促反应的位点, 使PBAT可以在特定微生物作用下生成水溶性含碳低聚合物[35], 导致PBAT可以在较短的时间内分解, 土壤DOC含量随之快速增加；而PE是通过聚乙烯合成的, 结构中含有高度稳定的C—C键, 其结构具有抗水解和酶降解性, 在土壤中能够相对稳定存在[21], 因而PE输入后土壤DOC含量增幅不如PBAT显著.
3.2 不同类型微塑料输入对土壤氮转化过程的影响相关研究表明, 尽管微塑料为寡氮材料, 但可作为碳源被微生物利用, 进而对土壤氮转化关键过程产生影响[36].土壤氮矿化是有机态氮在微生物作用下转化为无机态氮的过程, 主要由微生物所驱动, 影响了土壤氮素供给与循环[37].本研究发现添加PBAT显著增加土壤净氮矿化速率（图 3）, 这可能是由于可生物降解微塑料的添加提升了土壤微生物活性[38], 促进了土壤矿化作用.脲酶可以将有机态氮矿化成无机NH3或NH4+[39], ureC基因作为脲酶的编码基因, 其拷贝数是反映脲酶活性的重要指标[40].PBAT微塑料输入后ureC基因丰度明显增加, 并且ureC基因丰度与土壤净氮矿化速率呈显著正相关（图 5）, 证明添加PBAT增强了土壤氮矿化作用.相比而言, 添加PE微塑料对ureC基因丰度影响不大, 从而未显著改变氮矿化过程, 这与Zhou等[41]研究的结果相反, 这可能是由于试验土壤类型不同造成的.
本研究结果表明, 添加两种微塑料后, 硝化基因丰度（AOA-amoA、AOB-amoA和nxrA）明显下降（图 4）, 这表明添加微塑料可减弱土壤的硝化过程；PBAT处理下硝化基因丰度下降更为明显, 从而表明可生物降解微塑料对土壤硝化作用有更强的抑制作用, 这与Hu等[19]研究的结果相同.另外, 含有羰基（=O）和羟基（—OH）基团的可生物降解微塑料易吸附NH4+, 从而降低NH4+的有效性, 进而抑制硝化作用进行[32].亚硝态氮是土壤氮循环的中间产物, 其含量多少由硝化和反硝化作用共同决定[42].本研究结果表明, PBAT处理的NO2--N含量出现峰值的时间早于PE处理（图 2）, 这可能与PBAT处理下nxrA与narG基因丰度有波动有关, 在培养前期添加可生物降解微塑料抑制了硝化过程中亚硝态氮氧化为硝态氮, 同时刺激反硝化过程中硝态氮还原至亚硝态氮, 致使土壤NO2--N快速积累；而添加PE并未显著影响nxrA和narG基因丰度, 所以出峰时间与对照组无明显差别.
本研究发现, 微塑料输入后均降低了土壤NO3--N的含量（图 2）, 可能因为微塑料输入促进了土壤的反硝化作用, 这与Shi等[43]研究的结果一致.另外, 培养结束后PBAT处理NO3--N的含量显著低于PE处理, 表明PBAT可能对促进反硝化作用效果更加明显.本研究发现, PBAT处理的nirS、nirK和Fungal nirK等反硝化功能基因丰度明显高于PE处理（图 4）, 另外, 微生物在分解可生物降解微塑料时消耗大量氧气, 更有利于土壤厌氧环境的形成, 由此推断添加可生物降解微塑料较不可降解微塑料更能提高反硝化微生物活性, 进而更能增强反硝化作用.
3.3 不同类型微塑料输入对N2O排放的影响本研究发现添加微塑料后土壤硝化基因（AOA-amoA和AOB-amoA）丰度明显下降, 并且单位时间内NO3--N含量增幅低于对照处理, 这表明微塑料输入削弱了硝化过程, 从而潜在减少来源于硝化过程的N2O排放, 这与Yu等[44]研究的结果相同.此外, N2O累计排放量与nirS功能基因丰度存在显著的正相关关系（图 5）, PBAT处理增加了nirS功能基因丰度, 表明可生物降解微塑料输入促进NO2-向NO的转化, 进而显著增加来源于反硝化过程的N2O排放.另外, 微塑料输入可能通过改变土壤环境因素影响N2O的排放.DOC可为反硝化作用提供电子供体[45], 本结果发现PBAT处理下DOC含量高于对照组, 表明添加PBAT增加反硝化作用所需的碳源；N2O与CO2累计排放量呈显著正相关（图 5）, PBAT处理能够通过增加DOC进而提升微生物活性, 微生物在降解微塑料的同时会消耗土壤氧气, 有利于土壤微域厌氧环境的形成, 进而促进反硝化过程N2O的产生[46].nosZ型基因编码氧化亚氮还原酶（N2OR）, 能够将N2O还原为N2.在N2O排放出现峰值期间, 添加PBAT土壤nosZ型基因丰度显著低于对照处理, 这意味着微塑料削弱了N2O还原为N2过程.因此, 笔者推测, 可生物降解微塑料的输入通过增加反硝化过程N2O的产生量、同时减少N2O还原量, 最终加剧反硝化过程N2O的净排放量.与PBAT处理相比, PE处理对反硝化过程影响较弱, 这主要是不可降解微塑料在短期内不能被微生物降解, 另外不可降解微塑料能够增加土壤孔隙从而增加土壤供氧量, 不利于反硝化作用的发生, 故并未显著影响土壤N2O排放.
与细菌不同, 真菌缺乏nosZ基因, 因而只能将NO2-或NO3-还原至N2O[47], 因此真菌反硝化对N2O排放的贡献也不容忽视[48].本研究发现两种微塑料的输入都不同程度地增加了Fungal nirK基因丰度（图 4）, 表明微塑料输入可能促进真菌反硝化过程.另外, 添加PBAT提升了整个培养期间Fungal nirK基因丰度, 而仅在培养后期增加了nirS基因丰度, 这表明可生物降解微塑料输入后细菌反硝化和真菌反硝化对N2O增排的相对贡献可能存在时间上的差异.
4 结论微塑料的输入能够明显改变砖红壤性质, 表现为降低土壤酸性, 提高土壤碳（SOC和DOC）含量.两种类型微塑料均增加土壤净氮矿化速率和降低土壤净硝化速率, 进而提升了土壤NH4+-N含量, 且PBAT微塑料较PE微塑料影响更大.与不可降解微塑料PE相比, 可生物降解微塑料PBAT能够明显增加反硝化微生物功能基因丰度, 并通过降低NO3--N含量促进土壤反硝化作用, 从而显著增加砖红壤N2O的排放.
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