2023, Vol. 44
2. 江西师范大学鄱阳湖湿地与流域研究教育部重点实验室, 南昌 330022
, WANG Peng1,2
, HUANG Yi1,2 , DING Ming-jun1,2 , ZHANG Hua1,2 , NIE Ming-hua1,2 , HUANG Gao-xiang1,2
2. Key Laboratory of Poyang Lake Wetland and Watershed Research, Ministry of Education, Jiangxi Normal University, Nanchang 330022, China
我国正处于城市化快速发展时期, 城市人口的迅速增长给城市生态系统带来了巨大压力.由于工业污染和生活污水的长期排放, 城市湖泊的水质不断恶化[1], 水体富营养化现象严重.浮游细菌群落对城市湖泊水环境的变化高度敏感, 细菌通过呼吸、代谢和固氮等作用, 影响着富营养化湖泊中生物活性元素的形态转化及化学循环[2, 3]. 夏季气温升高, 湖泊浮游细菌生长速度加快, 同时湖泊水体溶解氧饱和含量降低, 水体中好氧细菌与厌氧细菌的丰度也会随之变化[4, 5], 丰水期大量降水带来外源有机质, 更容易形成富营养化. 阐明丰水期城市湖泊浮游细菌群落的变化情况, 对湖泊的生态环境监测与富营养化治理具有重要意义.
了解驱动种群形成的生态过程, 是生态学的研究目标之一.群落生态学理论认为生物群落的形成主要受到选择、漂变、扩散和物种形成等过程的影响[6].有研究表明, 确定性过程与随机过程共同影响了微生物群落的构建[7, 8], 确定性过程指物种间的相互作用(如竞争、捕食和共栖)和环境筛选作用(如盐度、pH值和温度等)共同构建了微生物群落[9]; 随机过程指随机地出生、死亡、扩散和灭绝决定了微生物群落的构建[10].随着中性群落模型与各类零模型在实际研究中的应用, 群落构建过程的定量化逐渐被实现[7, 11, 12].确定性过程与随机过程在细菌群落构建中的相对重要性已引起了广泛关注：确定性过程主导了中国东部农田和华南河湾沉积物细菌群落的构建[13, 14], 随机过程塑造了菜豆内部组织和种植土壤中核心细菌类群的分布[15].水生生态系统为生物的生长繁殖提供了重要的物质与能量条件[16, 17], 有研究表明, 热带、亚热带海洋表层微生物群落主要受到随机过程的影响[18], 确定性过程塑造了亚热带水库中条件稀有细菌类群的分布[19].城市湖泊作为水生生态系统的重要组成部分, 起到了维持区域水量平衡、调节气候和涵养水源的作用[20], 然而, 对于丰水期城市湖泊浮游细菌群落的时空变化情况及主导的群落构建机制, 仍缺乏明确的研究结论.
南昌市位于亚热带季风气候区, 丰水期气温较高且降雨集中, 此时湖泊的富营养化会影响各类浮游细菌的丰度, 较为集中的降雨也会使大量外源细菌输入水体从而影响细菌群落结构[21].4月温度相对较低, 湖泊富营养化程度低; 6月的温度与降雨量增加, 湖泊富营养化程度随之升高; 8月的平均温度达到全年最高, 水体溶解氧饱和含量降低, 降雨输入的氮磷在湖泊中不断累积, 湖泊的富营养化程度全年最高[22]; 因此, 4、6和8月可作为丰水期的代表性月份进行深入研究.南昌市湖泊众多, 在郊区至城区内均有分布, 是理想的研究区域.本研究旨在分析南昌市湖泊丰水期浮游细菌群落结构的时空变化规律及环境影响因子, 并阐明确定性过程与随机过程在湖泊细菌群落构建中的相对重要性.
1 材料与方法 1.1 样品采集与水化学分析南昌市(115°27′~116°35′E, 28°10′~29°11′N)平均海拔为25 m, 丰水期降雨量占全年降雨量的50%以上.根据南昌市二环线(图 1), 将采样点分为城区湖泊[孔目湖(KM)、礼步湖(LB)、青山湖(QS)和象湖(XH)]和郊区湖泊[九龙湖(JL)、艾溪湖(AX)和瑶湖(YH)].城区湖泊周边人口稠密, 道路密集, 受人类干扰程度较大; 郊区湖泊周边的人口及道路密度均较小.
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图 1 南昌市湖泊采样点位置示意 Fig. 1 Sampling sites of lakes in Nanchang |
分别在2021年的4、6和8月中旬在湖泊中心取50 cm深度水样, 每个湖泊采集3份平行样本, 将3份样本混合后成为1个样品, 共计21个.使用便携式水质分析仪(哈纳HI9828)现场测定pH值、水温(WT)、溶解氧(DO)和电导率(EC).用于环境因子测定及高通量测序的水样各采集1 L, 将其冷藏运回实验室进行后续分析.测定环境因子的水样通过0.45 μm孔径滤膜过滤; 利用全自动间断化学分析仪(SmartChem 200)测定铵态氮(NH4+-N)和硝酸盐氮(NO3--N); 使用TOC分析仪(Shimadzu TOC-L CPH)测定溶解性有机碳(DOC); 利用电感耦合等离子体质谱仪(ICP-MS)测定重金属元素Mn和Fe.湖泊面积数据来源于文献[23, 24].用于高通量测序的水样通过0.22 μm孔径无菌滤膜过滤, 将过滤后的0.22 μm孔径滤膜置于-80℃冰箱保存, 进行后续的DNA提取.
1.2 DNA提取与高通量测序采用E.Z.N.A.Ⓡ Soil DNA Kit(Omega Bio-tek, Norcross, GA, U.S.)提取基因组DNA, 完成抽提后, 使用1%琼脂糖凝胶电泳检测抽提基因组DNA.对16S rRNA基因的V3-V4高变区片段进行PCR扩增, 引物序列为338F(5′-ACTCCTACGGGAGGCA GCA-3′)和806R(5′-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3′)[25].反应条件为：95℃预变性2 min, 然后95℃变性30 s, 55℃退火30 s, 72℃延伸30 s, 需进行25次循环; 循环结束后72℃延伸5 min.每个样本3次重复并将同一样本的PCR产物混合以减小误差, 随后用2%琼脂糖凝胶电泳检测, 使用AxyPrepDNA凝胶回收试剂盒(AXYGE公司)切胶回收PCR产物, Tris_HCl洗脱; 2%琼脂糖电泳检测.参考电泳的定量结果, 将PCR产物用QuantiFluorTM-ST蓝色荧光定量系统(Promega公司)进行检测定量, 并按照每个样本的测序量要求, 进行相应比例的混合.测序在上海美吉生物医药科技有限公司的Illumina MiSeq PE300平台进行.原始数据上传至NCBI数据库中(序列号: PRJNA819983).
1.3 统计分析利用Mothur(V.1.36.1)对原始DNA序列进行过滤处理, 去除嵌合体, 得到优化序列; 按照97%相似性将优化序列划分可操作分类单元(operational taxonomic units, OTUs), 将OTU丰度数据以序列数最少样品的测序深度抽平, 用于继续分析.基于OTU计算覆盖度、Shannon多样性指数和Chao1丰度指数.
采用R语言(R 4.0.5)进行统计分析.基于方差分析与t检验比较4、6和8月以及城区和郊区湖泊细菌α多样性的差异显著性.采用Kruskal-Wallis检验与Wilcox秩和检验确定相对丰度排名前15的细菌门类在不同月份和城郊湖泊间的差异.采用PCoA分析和置换多元方差分析(PERMANOVA)、相似性分析(ANOSIM)和多元响应置换程序分析(MRPP)确定细菌群落结构的月份与城郊差异.为研究细菌群落距离衰减模式, 采用“vegan”软件包的“vegdist”函数计算湖泊间细菌群落的Bray-Curtis相似性矩阵, 采用“geosphere”软件包的“distm”函数, 根据各湖泊的经纬度坐标计算地理距离, 计算群落相似性与地理距离的Spearman相关性[26].
对照Newton淡水细菌数据库[3], 确定淡水细菌和非淡水细菌的比例; 降水数据来自中国气象数据网(http://data.cma.cn).基于冗余分析(RDA)研究环境因子与细菌门分类群落的关系.
Sloan中性群落模型(NCM)用来量化随机过程对细菌群落构建的潜在贡献[27], NCM利用非线性最小二乘法来生成OTUs的出现频率及其相对丰度之间的最佳拟合, R2表示模型的拟合程度, m表示群落的迁移率[28].基于“EcoSimR”软件包计算棋盘得分(C-score)和标准化效应大小(SES)来评估确定性过程与随机过程在细菌群落构建中的相对重要性[19]; 比较C-score观测值与零模型模拟值之间是否存在显著差异：若二者无显著差异, 表明随机过程主导了群落的构建; 若二者存在显著差异, 表明确定性过程主导了群落的构建[11]; C-score的评估基于999次循环得到.
2 结果与分析 2.1 细菌群落α多样性及相对丰度从21个样品中共获得1 087 005条高质量基因序列, 抽平后每个样品有34 021条序列.各样品的覆盖率范围为99.03%~99.92%, 即本次测序结果能够反映湖泊浮游细菌群落的真实情况.湖泊细菌群落的α多样性指标在4、6和8月间以及城区与郊区间均不存在显著差异(表 1).
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表 1 南昌市湖泊浮游细菌α多样性的月份及城郊差异显著性 Table 1 Significance of difference between months and urban-suburban areas in bacterioplankton communities diversity |
高通量测序得到的2 462个OTUs分别属于44个门、113个纲、270个目、433个科、704个属和1 207个种.门水平分类细菌相对丰度见图 2, 相对丰度 < 0.5%的菌门归为其他(others).优势菌门包括放线菌门(Actinobacteria, 41.60%)、变形菌门(Proteobacteria, 22.29%)、蓝藻菌门(Cyanobacteria, 16.21%)和拟杆菌门(Bacteroidota, 10.17%), 此外, 相对丰度较高的依次为绿弯菌门(Chloroflexi, 1.87%)、疣微菌门(Verrucomicrobiota, 1.45%)、厚壁菌门(Firmicutes, 1.16%)、浮霉菌门(Planctomycetota, 1.14%)和Patescibacteria(1.11%).
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图 2 南昌市湖泊门水平分类浮游细菌相对丰度 Fig. 2 Relative abundance of bacterioplankton phyla in lakes |
在相对丰度排名前15名的细菌门类中, Proteobacteria(4月>6月>8月)、Cyanobacteria(6月>8月>4月)、Verrucomicrobiota(8月>6月>4月)、Planctomycetota(6月>8月>4月)和Gemmatimonadota(6月>8月>4月)的相对丰度在4、6和8月间存在显著差异, 其余菌门的相对丰度则在月份间没有显著差异; 在城区湖泊与郊区湖泊间, 这15种菌门的相对丰度均没有显著差异(图 3).
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p1. Actinobacteriota, p2. Proteobacteria, p3. Cyanobacteria p4. Bacteroidota, p5. Chloroflexi, p6. Verrucomicrobiota, p7. Firmicutes, p8. Planctomycetota, p9. Patescibacteria, p10. SAR324, p11. Bdellovibrionota, p12. Acidobacteriota, p13. Gemmatimonadota, p14. Myxococcota, p15. Desulfobacterota; *为P < 0.05, **为P < 0.01 图 3 门水平分类细菌月份和城郊差异显著性检验 Fig. 3 Significance test of bacterioplankton phyla between months and urban-suburban areas |
PCoA分析表明[图 4(a)], 湖泊细菌群落结构在4、6和8月间存在显著差异, 在城区和郊区间的差异不显著, 且菌群结构在3个月的城郊差异也均不显著. 细菌群落距离衰减关系表明[图 4(b)], 6月湖泊菌群结构的相似性呈现出明显的距离衰减模式, 4月和8月的湖泊菌群则不存在显著的距离衰减模式.
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(b)中阴影部分表示95%置信区间 图 4 湖泊浮游细菌群落的月份、城郊差异及细菌群落距离衰减模式 Fig. 4 Difference between months and urban-suburban of bacterioplankton communities and the distance decay of bacterial communities |
非淡水细菌的平均相对丰度占比约为35%, 6月的湖泊非淡水细菌占比显著高于4月和8月, 城区湖泊与郊区湖泊的非淡水细菌占比没有显著差异(图 5).
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图 5 南昌市湖泊淡水细菌与非淡水细菌相对丰度及月份与城郊非淡水细菌占比 Fig. 5 Relative abundance of freshwater and non-freshwater bacteria and the proportion of non-freshwater bacteria between months and urban-suburban areas |
湖泊水体理化指标的月份和城郊差异见表 2.DO含量在3个月间存在显著差异(4月>6月>8月), WT和DOC含量在4月显著低于6月和8月, NO3--N浓度在4月显著高于6月和8月, 其余理化指标则无显著的月份差异.郊区湖泊的水体EC显著高于城区湖泊, 其余理化指标则无显著的城郊差异.
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表 2 湖泊水体理化指标的月份和城郊差异 Table 2 Difference in water physicochemical parameters between months and urban-suburban areas |
环境因子对主要门分类种群的冗余分析结果见图 6, 第一主轴和第二主轴一共解释了门分类种群81.26%的方差变化.WT对门分类种群变化的显著性最高(P=0.004), EC、DO、NH4+-N、Mn和NO3--N均对门分类种群产生了显著影响(P < 0.05); 湖泊面积、pH、DOC、Fe和城郊变化对门分类种群的影响均不显著(P>0.05).
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绿色箭头表示细菌门类, 黄色箭头表示环境因子; *为P < 0.05, **为P < 0.01 图 6 细菌门分类群落与环境因子的冗余分析 Fig. 6 Redundancy analysis of bacterial phyla and environmental parameters |
4月和8月及城区和郊区湖泊浮游细菌群落的中性模型拟合程度均较低(R2 < 0.5), 这表明随机过程较少地参与了湖泊菌群的构建(图 7).中性模型在6月的拟合度R2最高, 表明随机过程对6月湖泊菌群的影响比4月和8月更大; 城区湖泊的拟合度R2大于郊区湖泊, 表明随机过程对城区湖泊菌群的影响大于郊区湖泊.
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m表示细菌迁移速率, 即死亡个体被迁移个体取代的概率; 黑色实线表示中性模型的最佳拟合, 黑色虚线表示中性模型预测的95%置信区间, 出现频率高于或低于95%置信区间的OTUs分别用黄色和绿色表示, 位于95%置信区间内的OTUs用紫色表示 图 7 南昌市湖泊浮游细菌群落在不同月份及城郊的中性模型拟合 Fig. 7 Fit of the neutral community model for bacterioplankton communities between months and urban-suburban areas |
不同月份和城郊湖泊菌群的C-score分析结果见表 3, P值全部 < 0.001, 这表明观测值均显著高于零模型的模拟值, 细菌群落的构建模式均是非随机的; SES值均>2, 这进一步表明确定性过程主导了南昌市湖泊细菌群落的构建.
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表 3 南昌市湖泊浮游细菌群落在不同月份和城郊的C-score分析 Table 3 C-score analysis of bacterioplankton communities between months and urban-suburban areas |
3 讨论
南昌市湖泊丰水期浮游细菌群落中的最优势类群为Actinobacteria (41.60%), 其次为Proteobacteria (22.29%)、Cyanobacteria (16.21%)和Bacteroidota (10.17%); 国内外城市湖泊的研究也表明Proteobacteria、Actinobacteria、Bacteroidetes和Cyanobacteria是湖泊中的优势细菌门类(表 4); 对赣江南昌段丰水期浮游细菌群落的研究表明Actinobacteria是河水中的最优势门类[29], 这可能是由于Actinobacteria体积小不易被捕食[30], 其产生的孢子结合其体积小的特点利于传播扩散, 使得Actinobacteriota成为南昌市水体中的最优势菌门.Proteobacteria(4月>6月>8月)、Cyanobacteria(6月>8月>4月)等菌门在4、6和8月间存在显著差异; Proteobacteria的丰度在4月最高(37.12%), 在8月最低(14.33%), 本研究发现Proteobacteria与NO3--N显著正相关(图 6), 4月湖泊中NO3--N的浓度显著高于8月, Proteobacteria作为一种固氮菌门, 在氮循环过程中发挥着重要作用[31].
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表 4 国内外城市湖泊浮游细菌群落及影响因子研究结果1) Table 4 Bacterioplankton communities and the influencing factors in domestic and oversea urban lakes |
湖泊细菌群落结构在4、6和8月间存在显著差异, 但在城区和郊区间的差异不显著.这表明南昌市湖泊细菌群落受时间变化的影响大于空间变化.有研究证明, 水体理化因子可以改变细菌群落结构[39], 在越极端的环境条件下(如高温和高盐[40]), 环境筛选作用对菌群的影响就越明显; 此外, 6月平均降雨量最大, 非淡水细菌占比也显著高于4月和8月, 这是因为城市中不透水表面的比例较大, 雨水汇流后很少透过地面渗入地下, 大部分流入位于低洼处的湖泊中[41], 此时雨水冲刷并携带了大量的陆源细菌, 显著提高了湖泊中的非淡水细菌占比[图 5(b)]; 综上, 环境筛选作用以及非淡水细菌的占比差异, 共同导致了4、6和8月湖泊细菌群落结构的显著差异.湖泊细菌群落结构在城区和郊区间的差异不显著, 这可能是由于本研究的空间尺度较小, 城区湖泊与郊区湖泊由于距离相对较近, 各采样点间的细菌更加容易相互扩散, 均质化的环境条件导致城郊湖泊间细菌群落结构差异不显著[42], 这也导致了4月和8月菌群结构的相似性并未随地理距离的增加产生明显的减小趋势.
确定性过程主导了南昌市湖泊细菌群落的构建.生态群落的构建过程不能仅从中性模型中推断[43], 因此, 本研究考虑了中性模型与C-score两种模型的综合结果; C-score模型的P值均小于0.001, SES值均大于2, 进一步表明在湖泊菌群的构建中确定性过程占主导地位, 这一发现与其他城市湖泊浮游细菌群落的研究结论一致[33, 44].环境筛选作用作为确定性过程的重要环节, 明显影响了南昌市湖泊菌群的形成(图 6).例如, 水温是影响南昌市湖泊浮游细菌群落结构的最显著环境因子, 针对北海湖[37]和武汉东湖[33]的研究也表明, 水温是影响细菌群落的最重要环境因子; 这种温度效应可能与浮游细菌产生纬度多样性梯度的机制类似[45], 因为水温会影响浮游细菌的运动能力[46]和生长速度[47], 改变湖泊中各类细菌的丰度.此外, 氮磷营养盐(如NH4+-N和NO3--N) 作为一种限制湖泊生产力的关键营养物质[48], 在造成湖泊富营养化的同时, 也为细菌的生长和繁殖提供了必需的能量, 成为影响湖泊细菌群落分布的重要环境因子.中性模型的拟合度R2均小于0.6(图 7), 表明随机过程对湖泊菌群构建的贡献较低; 6月的拟合度R2相对4月和8月高, 说明6月湖泊菌群受随机过程的影响更大, 这可能与当月的高降雨量有关[49].6月南昌的高降雨量带来的地表径流提高了细菌的扩散速率, 明显提升了湖泊中非淡水细菌的比例, 不同种类的非淡水细菌汇入湖泊中降低了各湖泊间的细菌群落相似性, 增加了湖泊菌群构建的随机性, 这也是6月湖泊细菌群落存在显著距离衰减模式的原因.综上所述, 以水温为主的各种环境选择压力塑造了菌群的分布格局, 细菌的随机扩散与漂变受到相应的限制, 导致确定性过程压倒随机过程, 成为主导南昌湖泊丰水期浮游细菌群落构建的生态机制.
4 结论(1) 南昌市湖泊浮游细菌优势类群为放线菌门(Actinobacteria, 41.60%)、变形菌门(Proteobacteria, 22.29%)、蓝藻菌门(Cyanobacteria, 16.21%)和拟杆菌门(Bacteroidota, 10.17%).
(2) 南昌市湖泊细菌群落结构在4、6和8月间存在显著差异, 但在城市湖泊与郊区湖泊间不存在显著差异; 以Proteobacteria(4月>6月>8月)和Cyanobacteria(6月>8月>4月)为主的10种菌门的丰度在3个月间存在显著差异; 6月菌群结构的相似性会随地理距离的增加产生明显的减小趋势, 4月和8月的减小趋势不明显.
(3) 在降水偏多的6月, 湖泊非淡水细菌的占比显著高于4月和8月, 城区湖泊与郊区湖泊的非淡水细菌占比没有显著差异.
(4) 确定性过程主导了湖泊细菌群落的构建, 随机过程对湖泊菌群构建的贡献较低; 水温是影响南昌市湖泊细菌群落的最重要环境因子.
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