2023, Vol. 44
2. 河海大学浅水湖泊综合治理与资源开发教育部重点实验室, 南京 210098
2. Key Laboratory of Integrated Regulation and Resource Development on Shallow Lakes, Ministry of Education, Hohai University, Nanjing 210098, China
抗生素因其强大的抗菌杀菌作用而被广泛地应用于畜禽和水产养殖等领域, 其在动物体内不能被完全吸收而以原药或代谢物的形式通过粪便和尿液释放出来[1~3].农业活动中有机肥的施加、污泥堆肥和再生水灌溉是抗生素进入土壤的几种主要方式, 使土壤成为了抗生素重要的贮存库, 其残留水平高达mg ·kg-1级[4, 5].在各类抗生素中, 磺胺类抗生素因其较高的检出率、较低的吸附系数和辛醇-水分配系数、在环境介质中较强的迁移能力和较高的可生物利用性而受到广泛的关注[6, 7].目前国内外针对磺胺类抗生素的研究以水体、沉积物和土壤中的环境残留为主, 有关土壤中残留磺胺类抗生素的生态效应及其对植物影响的研究还不够全面.
残留的抗生素在土壤中吸附和迁移, 对植物具有一定的胁迫作用[8], 会影响植物的生长发育, 引起生理生化响应, 并被植物吸收, 进而在植物的各器官中富集和迁移, 甚至带来健康风险[9, 10].例如, 张天莹等[11]通过水培试验发现磺胺二甲嘧啶和环丙沙星对小麦种子萌发和幼苗生长存在不同程度的抑制作用, 但是该研究并未涉及小麦成熟后的生长状况.周季妮等[12]通过水培的方式研究了四环素对水稻分蘖期根系生长的影响, 但该研究未涉及水稻成熟期.Sun等[13]和Ahmed等[14]通过土培试验研究了成熟期不同种类蔬菜在不同类别抗生素胁迫下生物积累的差异.由此可见, 目前国内外研究中, 抗生素对生长周期较短的蔬菜的影响研究较为全面, 但对于生长周期较长的水稻和小麦, 一般通过水培方式且试验周期局限于苗期, 关注重点在抗生素对植物种子和幼苗的影响, 而针对抗生素对成熟期作物籽粒的影响研究较为欠缺, 因而难以得到抗生素对较长生长周期植物影响的全面评价.
本文将以我国南方主要粮食作物——水稻为研究对象, 选取畜禽和水产养殖业中常见的磺胺类抗生素——磺胺二甲嘧啶(sulfamethazine, SMZ)为外源污染物, 通过土培的方式对苗期和生长成熟期两个时期内水稻的生长指标、根系和叶片生理生化指标及抗生素在水稻各器官中的残留量进行分析, 以评价磺胺二甲嘧啶对水稻生长的综合影响和健康风险, 以期为水稻种植中畜禽粪便的施用和养殖水灌溉等实际应用环节中有关磺胺二甲嘧啶的生态效应提供理论依据.
1 材料与方法 1.1 供试材料供试土壤为农田水稻土, 取自南京市六合区金佳禾农场, 土壤经过自然风干和人工研磨并过2 cm筛.供试水稻品种为湘早45, 购自湖南金色农丰种业有限公司.供试抗生素为磺胺二甲嘧啶(SMZ), 购自上海源叶生物有限公司, BR级, 纯度>99%.其他化学试剂均为分析纯.
1.2 试验设计本试验于2021年6月20日至10月20日在南京市鼓楼区河海大学进行, 分为苗期(06-20~07-20)和生长成熟期(07-20~10-20)两部分.试验在露天环境中采用盆栽土培的方式进行, 全程用透明塑料薄膜进行遮挡以避免降雨等因素的干扰.试验温度和湿度随自然环境变化, 水稻生长期间定期进行灌溉, 使土壤持水量保持在80%左右.各处理组均施加复合肥(N-P-K, 300 mg ·kg-1)作为底肥, 并在试验第30 d时追施尿素(50 mg ·kg-1)一次.SMZ采用逐级混匀的方式与土壤搅拌混匀, 并进行为期1 d的老化.
1.2.1 苗期试验使用多菌灵粉剂对水稻种子进行杀菌消毒后, 将种子播种在直径40 cm, 深度17 cm的盆中, 每盆装约10 kg土壤, 播种密度为4 g ·盆-1. 根据文献[15, 16], 本文共设置7个SMZ处理水平, 分别为0、5、10、20、50、100和200 mg ·kg-1, 每个处理重复3次.苗期结束时在每盆中随机摘取秧苗5株, 用去离子水洗净并在4℃下保存用以测定植株生长和生理生化指标.
1.2.2 生长成熟期试验选取苗期试验中3个抗生素处理水平下(0、20和50 mg ·kg-1)培育出的秧苗, 并设置3个土壤抗生素处理水平(0、20和50 mg ·kg-1), 将3种苗期试验中培育出的秧苗分别移栽到3种不同抗生素处理水平的土壤中.3种秧苗分别用A1、A2和A3表示, 3种试验土壤分别用B1、B2和B3表示, 一共得到9种处理(如表 1), 每种处理重复3次, 每盆中移栽6株秧苗.植株收获时用去离子水洗净, 所得样品分为2份, 1份在4℃下保存用以测量生长指标, 1份冷冻干燥后用于测定抗生素含量.
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表 1 生长成熟期试验的9种处理/mg ·kg-1 Table 1 Nine treatments at the growth and maturity test/mg ·kg-1 |
1.3 各项指标测定方法 1.3.1 植物生理生化指标
本试验采用直接浸提-分光光度法测定水稻叶片叶绿素含量[17].参考Zhang等[18]的试验方法, 分别用氮蓝四唑光化还原法测定超氧化物歧化酶(SOD)活性、紫外吸光度法测定过氧化氢酶(CAT)活性和愈创木酚法测定过氧化物酶(POD)活性.采用酶联免疫试剂盒法测定根系活力和根系硝酸还原酶活性(NR), 试剂盒购自南京森贝伽生物科技有限公司, 试剂盒使用方法参考谭清乾[19]的试验.
1.3.2 植物中SMZ含量测定植物中SMZ含量测定参考王卫中等[20]的方法, 样品前处理过程如下：称取冷冻干燥后的水稻样品1.00 g于50 mL离心管中, 加入10 mL提取液(0.1 mol ·L-1 Na2EDTA-Mcllvaine ∶甲醇=1 ∶1), 经过涡旋振荡、超声和离心后收集上清液, 上述步骤重复3次, 将3次所得上清液混合后在40℃下旋转蒸发并浓缩至12 mL左右.依次用5 mL甲醇和超纯水对固相萃取小柱(HLB)进行活化, 并将浓缩后的上清液以1 mL ·min-1通过HLB小柱.用5 mL的草酸甲醇溶液(0.1 mol ·L-1)洗脱HLB小柱并收集洗脱液, 将洗脱液在40℃下氮吹至近干, 使用甲醇定容至1 mL, 过0.22 μm滤膜后存于自动进样瓶中待测.
样品使用高效液相色谱串联质谱仪(Water Acquity UPLC Xevo TQ, America)进行测定.液相条件：色谱柱温度40℃, 进样量5.00 μL, 流速0.40 mL ·min-1, 流动相A为Water ∶Methanol+0.1%FA(98 ∶2), 流动相B为Acetonitrile; 质谱条件：离子源为ESI, 离子源温度150℃, 扫描方式为正离子扫描, 脱溶剂气温度500℃, 脱溶剂气流量15 L ·min-1.使用SMZ标准品(TRC公司, 加拿大, 纯度为98%)测定回收率, SMZ的回收率为74.0% ~79.1%.
1.4 数据统计与分析富集因子(enrichment factor, EF)反映植物根系对土壤中抗生素的富集累积情况, 富集因子越大, 生物累积能力越强, 其计算公式如下[21]：
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(1) |
转运系数(transport coefficient, TC)是表征植物根系向上转运抗生素能力的指标, 其计算公式如下[22]：
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(2) |
本试验数据采用Microsoft Excel 2016软件进行统计与处理, 使用IBM SPSS Statistics 26软件进行分析, 分析方法为单因素方差分析(差异显著性检验P < 0.05), 并运用Origin 2018进行绘图.
2 结果与讨论 2.1 SMZ对水稻苗期和成熟期植株长度和生物量的影响不同SMZ处理水平下水稻生长发育的变化趋势如图 1所示.由图 1(a)~1(c)可知, 在5~10 mg ·kg-1水平下, 苗期苗长、根长和生物量分别降低了0.57% ~3.10%、13.48% ~24.77%和30.27% ~32.73%, 秧苗根长和生物量在低剂量SMZ时已经发生显著变化, 而苗长并未受到显著抑制, 可见植株地上部分和地下部分对抗生素的响应存在显著差异.在本试验所设置的SMZ处理水平下, SMZ对秧苗苗长的抑制率均低于根长和生物量, 这与已有研究结果相似[23].在200 mg ·kg-1处理水平下, 秧苗根长和生物量降低了约80%, 其生长发育受到严重的抑制, 通过观察盆栽中秧苗的生长情况, 发现秧苗出现枯黄、病死等现象.总体来说, 本试验中SMZ显著抑制了秧苗的生长发育, 而有研究发现抗生素对植物生长存在“低促高抑”的影响特点[16], 这可能是由于本试验设置的抗生素初始含量较高, 超出了能够促进植物生长的含量.
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(a)苗期苗长(地上部), (b)苗期根长(地下部), (c)苗期植株生物量, (d)成熟期植株长度(地上部), (e)成熟期植株生物量; 柱上不同小写字母表示处理间在P < 0.05水平上差异显著 图 1 水稻苗期和成熟期植株长度和生物量随SMZ水平增加的变化趋势 Fig. 1 Variation trend of plant length and biomass with the increase in SMZ concentration at the seedling stage and maturity stage |
对比生长成熟期和苗期, 由A1B1、A2B1和A3B1这3组处理可知, 在仅苗期受到SMZ胁迫的条件下, 成熟期水稻植株长度的抑制率低于秧苗苗长, 在20 mg ·kg-1和50 mg ·kg-1处理水平下的抑制率分别约为8.90%和13.85%, 低于秧苗苗长抑制率的14.90%和20.15%;与植株长度相似, 成熟期水稻生物量的抑制率相比于苗期也有所降低, 可见随着植株生长周期的延长, 抗生素的胁迫作用会有所缓解.由A1B1、A1B2和A1B3这3组处理可知, 与仅苗期受到SMZ胁迫的处理组相比, 在仅生长成熟期受到SMZ胁迫的处理中水稻植株长度和生物量的抑制率均相对较低, 可见相比于成熟期, 苗期SMZ的施加对水稻生长发育产生了更显著的影响, 这与徐秋桐等[16]的研究结果一致, 可能是由于苗期水稻秧苗生理结构不够稳定, 更易受到生长环境中污染物的毒害.
2.2 SMZ对水稻苗期根系和叶片生理生化的影响如图 2所示, 不同SMZ处理水平下, 秧苗根系活力和NR均表现出显著差异(P < 0.05).随着抗生素水平的增加, 秧苗根系活力和NR的变化趋势大致相似, 在0~20 mg ·kg-1处理水平下, 两者均存在显著的下降趋势, 分别降低了8.47%和7.63%; 在20~100 mg ·kg-1处理水平下, 两者的下降幅度均有所减小, 分别降低了6.11%和5.71%, 可见根系活力和NR均受到SMZ一定程度的抑制.这与现有研究较为相似, 张天莹[23]通过水培试验发现SMZ对小麦根系氧化还原能力和NR均存在抑制作用.
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图 2 秧苗根系活力和硝酸还原酶活性随SMZ水平增加的变化趋势 Fig. 2 Change trend of root activity and nitrate reductase activity with the increase in SMZ concentration |
根系是植物对矿物营养吸收、转化和物质合成的器官, 而根系活力和NR能体现出植物根的活动能力, 其活性大小最终影响植株的生长发育[24~26].在本试验中, SMZ对水稻秧苗根系活力和NR均存在抑制作用, 且抑制率随SMZ水平增加而增大, 这可能是由于抗生素对植物根系酶系统存在毒性作用, 且毒性大小存在抗生素剂量依赖性[27].SMZ通过抑制根系活力和NR干扰水稻根系对营养物质的吸收, 从而对水稻的生长发育产生负面影响.
不同SMZ处理水平下, 秧苗叶片叶绿素含量的变化趋势如图 3(a)所示.叶绿素是植物进行光合作用的重要色素, 其含量直接关系到植株进行光合作用的能力, 进而影响到植物体内有机物的合成与积累[28~30].由图 3(a)可知, 叶片中叶绿素含量随SMZ的增加而减小, 这与现有研究的结果一致[31], 这可能是因为抗生素的存在抑制了叶绿素酶的活性从而导致了叶绿素含量的降低[32].本试验中叶绿素含量的显著差异性(P < 0.05)仅体现在部分组别之间, 在5 mg ·kg-1和10 mg ·kg-1处理水平、20 mg ·kg-1和50 mg ·kg-1处理水平之间无显著差异.总体来说, 相比于根长、苗长和生物量等生长指标, 本试验中秧苗叶片叶绿素含量在SMZ胁迫下的变化率较小, 在5、10和20 mg ·kg-1水平下的抑制率仅有4.17%、4.58%和11.76%.而文献[31]发现在含有四环素的土壤中生长10 d的豆科植物的叶绿素含量下降了68%, 在施用抗生素后形成的新叶中叶绿素含量的下降高达81%, 这可能是由于抗生素和植物的种类不同而带来的差异性.
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不同小写字母表示各处理在P < 0.05水平上差异显著 图 3 叶片叶绿素含量和抗氧化酶活性随SMZ水平增加的变化趋势 Fig. 3 Change trend of chlorophyll content and antioxidant enzyme activity in leaves with the increase in SMZ concentration |
抗氧化酶系统一般包含SOD、CAT和POD, 在植物的逆境生理中, 抗氧化酶系统是植物的解毒机制, 能够清除过量的活性氧自由基和过氧化物, 是植株生长发育的重要保障[33~35].秧苗叶片中3种抗氧化酶活性在不同含量SMZ胁迫下的变化如图 3(b)所示.从中可知, SOD被SMZ激活, 其活性最高时较初始值增加了20.97%, 这可能是由于秧苗叶片中SOD在本试验SMZ处理水平下不会受到破坏且在逆境下活性氧自由基的增多反而激发出更强活性[23]; 而CAT和POD两者大致相似, 均呈现出“先增后减”的趋势, 在20 mg ·kg-1处理水平下达到最大值, 活性增率分别为5.68%和11.78%, 在200 mg ·kg-1处理水平下降到最低值, 活性抑制率分别为16.86%和9.77%, 由此可见CAT和POD在低浓度时被激活而在高浓度时则被抑制, 这与张天莹等[11]的研究结果较为相似.
2.3 水稻各器官中SMZ残留和健康风险评估如表 2所示, SMZ在水稻根、茎、叶和籽粒中均存在不同程度的残留.水稻各器官中SMZ残留量对土壤中抗生素存在剂量依赖性, 随土壤中抗生素水平的增加SMZ残留量也呈现增加的趋势.SMZ在水稻不同器官中的残留量存在显著差异, 在各处理中根部残留量均远大于其他器官中残留量, 最大残留量(以鲜重FW计, 下同)达到1 192.40 μg ·kg-1, 植株茎中SMZ残留量小于叶中残留量, 而籽粒中残留量最少, 最高仅为2.97 μg ·kg-1.
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表 2 水稻成熟期各器官中SMZ的残留1) Table 2 SMZ residues in various organs of rice at the maturity stage |
通过比较富集因子和转运系数的大小可以评价水稻对SMZ的富集和迁移能力[36~38].由表 2可知, 当生长成熟期土壤中无SMZ赋存时, 即使苗期土壤中SMZ含量较高, 其富集因子和转运系数远小于生长成熟期土壤中施加SMZ的处理.本试验中水稻根系的富集因子最高可达0.026, 植株茎、叶和籽粒这3个器官中的SMZ转运系数最高分别达到0.037、0.065和0.002 5, 与徐秋桐等[16]研究土霉素在水稻各器官中的富集和迁移的试验结果相比, 本试验的根部富集系数较小, 而茎、叶和籽粒的迁移系数较大, 这可能是由于磺胺类抗生素的亲脂性较弱而亲水性较强.有研究表明[39, 40], 亲脂性强的有机化合物在植物根部富集能力较强而向其他部位迁移能力较弱, 亲水性强的有机化合物则富集能力较弱而迁移能力较强.
水稻籽粒中抗生素的健康风险评估根据世界卫生组织规定的抗生素的可接受每日摄入量(ADI)和人体对抗生素每日预测摄入量(EDI)进行测算, 一般认为当EDI/ADI的值大于0.1时存在潜在的风险[41~45].SMZ的可接受每日摄入量(ADI, 以体重计)为0~50 μg ·(kg ·d)-1, 每人摄入大米按0.6 kg ·d-1计, 平均体重按65 kg计, 由此可以测算出本试验中EDI的最大值：
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EDI/ADI远小于0.1, 因此本试验的水稻籽粒中残留SMZ的健康风险可忽略, 这可能是由于水稻植株的结构和人类食用的部分与蔬菜等植株存在较大差异, 其根、茎和叶等器官富集了大部分抗生素, 而迁移到籽粒中的抗生素已经微乎其微.
3 结论(1) 土壤中SMZ赋存会抑制水稻的植株长度和生物量, 且苗期的影响大于生长成熟期, 植株根部受到的影响大于苗部.
(2) 土壤中SMZ会抑制水稻苗期根系活力和硝酸还原酶活性, 并减少叶片叶绿素含量, 植株抗氧化酶活性随SMZ水平增加表现出不同的变化特征, 具体为SOD被激活、CAT和POD先被激活后被抑制.
(3) 水稻各器官中均存在SMZ的残留, 残留量大小为: 根>叶>茎>籽粒, 且本试验处理水平下水稻籽粒中残留SMZ不构成健康风险.生长成熟期SMZ处理水平对水稻富集因子和转运系数的影响大于苗期.
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