2022, Vol. 43
, LIU Yu-chen , GUO Xiao-fang , JI Li , ZHANG Gui-xiang
, ZHANG Zhe-hai , XIA Hong-li , HE Wen-feng , ZHANG Bo-yuan
随着我国工业化和现代化的快速发展, 土壤重金属污染日益严重[1~3]. 重金属因无法被降解而在土壤中长期存在, 且易被植物根系吸收, 进入食物链最终危害人体健康[4, 5]. 因此, 降低土壤中重金属的生物可利用性, 已成为农田土壤污染治理的重中之重[6, 7]. 固化、稳定化技术因其操作简便, 效率高, 实用性强, 已被广泛用于修复重金属污染土壤[8, 9]. 添加化学钝化剂能改变重金属形态, 从而有效地抑制其迁移性和生物有效性[10, 11]. 然而, 大量施加化学钝化剂会对土壤造成二次污染, 破坏土壤结构, 降低土壤肥力, 影响后续土壤再利用[12, 13]. 相比于化学钝化剂, 微生物修复技术具有绿色高效和无二次污染等优点[14]. 因此, 筛选能够高效钝化土壤中重金属的微生物, 在推动重金属污染土壤治理技术发展方面具有重要意义[14~16].
硫酸盐还原菌(sulfate-reducing bacteria, SRB)是一类厌氧微生物, 能够将SO42-还原为S2-, 与金属离子结合, 生成硫化物沉淀而将其去除[17, 18]. 在土壤修复领域中, 朱煜[19]研究发现SRB对中低强度污染土壤中可交换态Cu和Cd含量降低85%以上; Zhao等[20]探究了SRB与nZVI联合技术对沉积物中可交换态Cd降幅可达90%以上; Li等[21]利用聚乙烯醇与固定化SRB能有效降低污染土壤中Cu、Zn、Pb和Cd的浸出毒性, 其固定效率为76.3%~100%. 上述研究结果表明, SRB对土壤中重金属的钝化效果较好, 能有效降低环境风险. 目前, 利用SRB处理重金属污染土壤多为微酸性或微碱性(pH为6.00~8.00)[5, 8], 关于SRB对碱性和酸性农田土壤中重金属的钝化效果和机制之间差异的研究鲜见报道.
本研究的目的是筛选出两种SRB, 通过土壤培养实验, 考察其对碱性和酸性土壤中重金属(Cd、Pb、Cu和Zn)钝化效果的影响, 并探讨钝化机制, 以期为利用SRB降低碱性和酸性土壤中重金属生态环境风险和保障农业安全生产提供理论依据.
1 材料与方法 1.1 供试材料供试碱性土壤采自湖南省株洲市某金属冶炼厂周边重金属污染农田废弃地的表层(0~20 cm)土壤, 酸性土壤采自广东省韶关市上坝村某金属冶炼厂下游水田的耕作层(0~20 cm)土壤, 样品去除杂质、自然风干, 磨细过尼龙筛(10目和20目), 备用. 土壤基本参数分析包括pH、SO42-和有效态重金属含量.
供试硫酸盐还原菌菌种经16S rDNA序列测定, 鉴定菌株分别为希瓦氏菌属和梭状芽胞杆菌属, 分别命名为Shewanella JN01(希)和Clostridium ZG01(梭). 富集培养基的组成：K2HPO4(0.5 g·L-1)、(NH4)2SO4(2.5 g·L-1)、NaHCO3(0.5 g·L-1)、CaCl2(0.2 g·L-1)、MgSO4(1 g·L-1)、抗坏血酸(0.1 g·L-1)、(NH4)2Fe(SO4)2·6 H2O (0.5 g·L-1)、L-半胱氨酸盐酸盐(0.5 g·L-1)、酵母膏(1.5 g·L-1)和乳酸钠(20 mL·L-1), 调整pH至7.00.
1.2 实验设计将土壤样品(160 g)置于塑料瓶中, 再将复壮后的SRB稀释4~5倍至D600=1, 按表 1分别接种到碱性和酸性土壤样品中, 充分搅拌, 拧紧瓶盖, 隔绝氧气, 置于35℃恒温培养箱中培养, 分别于0、5、10、15、20和25 d取适量土壤样品, 自然风干、磨碎和过筛, 待测. 每组实验设3个平行.
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表 1 实验样品制备 Table 1 Experimental sample preparation |
1.3 分析方法
土壤中SO42-采用硫酸钡比浊法测定[22]. 土壤pH采用pH计测定(土壤∶水=1∶2.5, 质量比). 土壤有效态重金属含量采用1 mol·L-1乙酸铵浸提(土壤∶提取液=1∶8), 土壤重金属全量采用HCl-HNO3-HF-H2O2消解, 然后用电感耦合等离子体发射光谱仪(ICP-OES, PerkinElmer Optima 7300V, 美国)测定.
1.4 数据分析与质量控制有效态重金属钝化率的计算公式如下：
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式中, C0表示初始土壤中有效态重金属含量(mg·kg-1), Ct表示t时间土壤中有效态重金属含量(mg·kg-1).
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式中, C0表示初始土壤中SO42-含量(mg·kg-1), Ct表示t时间土壤中SO42-含量(mg·kg-1).
本实验数据主要使用SPSS 26.0进行平均值、标准差和单因素方差分析(Duncan检验确定各处理间的统计学差异, P < 0.05)以及统计学分析, 使用OriginPro 2021绘图.
2 结果与分析 2.1 原始土壤pH、SO42-和有效态重金属含量采自株洲的农田土壤为碱性土(pH=8.06), SO42-含量为234.07 mg·kg-1, 有效态的Cd、Pb、Cu和Zn的含量分别为2.43、1.82、0.42和10.05 mg·kg-1, Cd、Pb、Cu和Zn的全量分别为23.78、291.23、61.30和845.85 mg·kg-1. 采自上坝的农田土壤为酸性土(pH=4.69), SO42-含量为155.33 mg·kg-1, 有效态的Cd、Pb、Cu和Zn的含量分别为0.15、13.08、3.06和2.68 mg·kg-1, Cd、Pb、Cu和Zn的全量分别为17.16、798.46、482.99和543.08 mg·kg-1. 根据《土壤环境质量农用地土壤风险管控标准(试行)》(GB 15618-2018)中规定的农用地土壤污染风险标准, 碱性土中Cu全量没有超过筛选值, Pb和Zn分别为筛选值的1.71倍和2.82倍, 而Cd全量是管制值5.95倍. 酸性土中Cu和Zn分别为筛选值的9.66倍和2.72倍, Cd和Pb分别为管制值的11.44倍和2.00倍. 因此, 供试碱性和酸性土壤重金属污染严重.
2.2 SRB处理不同土壤后的pH变化SRB在处理碱性和酸性土壤过程中土壤pH变化趋势如图 1所示. 碱性土的对照组pH随时间变化的波动不大(8.06~8.38). 所有SRB处理组的pH在前10 d呈缓慢上升趋势. 接菌量10%和15%的所有SRB处理组(除10% 梭)在10~20 d时pH显著升高, 20 d后又呈下降趋势. 接菌量5%的SRB处理组和10%梭在10~15 d期间土壤pH值呈下降趋势, 随后pH逐渐升高趋于平稳. 培养20 d时, 与对照相比, 接菌量5%、10%和15%的SRB处理组pH分别提高了1.74%~2.77%、3.10%~7.70%和6.53%~9.64%. 在接菌量相同的情况下, pH在20 d达到稳定时的升高效果表现为：希>希+梭>梭.
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图 1 不同菌种和接菌量下碱性和酸性土pH值随时间的变化 Fig. 1 Changes in pH in alkaline and acidic soil with duration under different strains and inoculations |
酸性土的对照组pH随时间变化不明显(4.69~5.19). 所有SRB处理组的土壤pH随时间延长逐渐升高. 培养25 d时, 与对照相比, 接菌量5%、10%和15%的SRB处理组pH分别提高了6.40%~12.31%、8.37%~14.06%和12.40%~17.91%. 当接菌量相同, 培养25 d时, pH升高效果与碱性土相同.
总体而言, 接菌量越大, 碱性土和酸性土的pH随时间增幅越大. 相较于梭状芽胞杆菌处理组, 希瓦氏菌处理组对土壤pH影响更大, 混合菌处理组的总体生长代谢速率介于两者之间.
2.3 SRB对不同土壤中SO42-还原率的影响碱性土的对照组与SRB处理组中SO42-还原率随时间延长而逐渐升高(图 2). 20 d时SRB处理组SO42-还原率显著高于对照组34.42%~66.76%(P < 0.05).培养初期, 接菌量越高的处理组, SO42-还原率也越高. 到20 d时, 接菌量10%和15%的希和希+梭的处理组对SO42-还原率无显著差异(P >0.05). 接菌量10%梭与5%希的处理组在第20 d时对SO42-的还原率无显著差异(P >0.05), 说明希瓦氏菌处理组比梭状芽胞杆菌处理组对SO42-还原效果好, 这与pH变化的结果相一致.
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不同小写字母表示不同处理间差异显著(P<0.05), 下同 图 2 不同菌种和接菌量下碱性和酸性土SO42-的还原率 Fig. 2 Reduction efficiency of SO42- in alkaline and acidic soil with different strains and inoculations |
酸性土所有实验组的SO42-含量随时间延长呈现先升高后降低的趋势.与对照相比, 培养25 d时, 除15%希+梭外, 其他SRB处理组显著增加了酸性土壤中SO42-还原率(P < 0.05). 第25 d时, 接菌量15%的SRB处理组对SO42-还原率(-4.23%~57.87%)普遍低于接菌量10%的处理组(54.02%~78.36%). 培养至25 d时, 在相同接菌量下, SRB处理组中5%希、10%梭和15%梭处理组对SO42-的还原率最高.
总体来看, 碱性土中接菌量10%的希瓦氏菌处理组和酸性土中接菌量10%的梭状芽胞杆菌处理组随培养时间的延长, 都能达到较高的SO42-还原率.
2.4 SRB对不同土壤中有效态重金属钝化效果的影响不同菌种和接菌量对碱性土壤中有效态Cd、Pb、Cu和Zn的钝化率随时间变化趋势如图 3所示.与对照组相比, 所有SRB处理组在培养前10 d时的有效态Cd、Cu和Zn的钝化率逐渐降低; 到第15 d时, 土壤中有效态Cd、Cu和Zn的钝化率增大; 在20 d时SRB对这些重金属的钝化效果趋于稳定. 培养第20 d时, 与对照相比, 接菌量5%、10%和15%对有效态Cd钝化率分别显著升高18.02%~74.84%、68.75%~106.01%和102.68%~116.36%, 对有效态Cu钝化率分别显著升高-9.08%~145.02%、120.88%~171.98%和170.34%~175.84%, 对有效态Zn钝化率分别显著升高-22.73%~17.86%、-10.28%~76.97%和64.97%~80.26%. 第20 d时, 接菌量为10%和15%的情况下, 希瓦氏菌处理组对有效态Cd、Cu和Zn的钝化效果优于梭状芽胞杆菌和混合菌处理组. 然而, SRB对碱性土中有效态Pb的影响与上述重金属不同. 从总体上来看, 除了第15 d时的10%和15%希对碱性土中有效态Pb的钝化效果显著(P < 0.05), 钝化率可达80%以上, 其余处理中SRB对土壤中的Pb起到活化作用, 有效态Pb的含量随培养时间延长逐渐升高.
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图 3 不同菌种和接菌量下碱性土壤中有效态重金属钝化率 Fig. 3 Passivation efficiency of available heavy metals in alkaline soil with different strains and inoculations |
不同菌种和接菌量对酸性土中有效态Cd、Pb、Cu和Zn的钝化率随时间变化趋势如图 4所示. 所有SRB处理组的有效态Cd、Pb、Cu和Zn含量随培养时间逐渐降低, 在20 d左右达到稳定.与对照相比, 第20 d时SRB接菌量5%、10%和15%对有效态Cd的钝化率分别显著升高17.69%~26.17%、21.97%~31.14%和33.12%~39.37%, 对有效态Pb的钝化率分别显著升高8.31%~11.51%、10.95%~14.87%和13.58%~18.26%, 对有效态Cu的钝化率分别显著升高22.21%~31.82%、27.63%~35.47%和35.56%~35.95%, 对有效态Zn的钝化率分别显著升高7.53%~12.30%、12.47%~20.68%和15.10%~22.10%. 接菌量10%和15%的处理组重金属的钝化率之间无显著差异(P>0.05). 培养至第20 d时, 在接菌量相同的情况下, 3种SRB处理组对酸性土有效态Cd、Pb、Cu和Zn的钝化率差异不明显(P>0.05).
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图 4 不同菌种和接菌量下酸性土壤中有效态重金属钝化率 Fig. 4 Passivation efficiency of available heavy metals in acidic soil with different strains and inoculations |
综上, SRB对碱性土和酸性土中重金属钝化效果在第20 d时基本稳定, 且接菌量越大, 重金属的钝化率越高.
2.5 土壤中有效态重金属与pH、SO42-的相关性分析由于SRB对碱性土和酸性土中重金属钝化效果在第20 d时基本稳定, 所以分析第20 d碱性和酸性土壤中有效态重金属(Cd、Pb、Cu和Zn)与pH和SO42-的相关性. 由表 2可知, 碱性土pH与SO42-和有效态重金属含量呈显著负相关(P < 0.01). SO42-含量与有效态重金属含量呈正相关. 各有效态重金属之间存在协同作用, 均呈正相关. 显然, 随着培养时间的延长, 碱性土pH逐渐升高, SO42-和有效态重金属含量逐渐降低.
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表 2 碱性土壤的pH、SO42-和有效态重金属含量的相关系数1) Table 2 Correlation coefficient of pH, SO42-, and available heavy metals contents in alkaline soil |
由表 3可知, 酸性土pH与SO42-含量呈显著正相关(P < 0.01). 有效态重金属含量与pH呈显著负相关(P < 0.05), 与SO42-含量呈负相关. 酸性土中各重金属有效态含量之间相互促进, 呈正相关. 随着培养时间增加, 土壤pH不断升高, 有效态重金属含量逐渐降低, 但SO42-含量逐渐升高.
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表 3 酸性土壤的pH、SO42-和有效态重金属含量的相关系数 Table 3 Correlation coefficient of pH, SO42-, and available heavy metals contents in acidic soil |
3 讨论 3.1 SRB处理不同土壤后的pH变化
在碱性土中, SRB处理组的pH随时间逐渐升高后平稳. 接菌量10%和15%的所有SRB处理组(除10%梭)在20 d后pH下降的原因可能是菌株大部分处于衰亡期或体系中的H2S浓度过高对微生物产生抑制作用导致消耗的H+减少, 且细胞代谢过程中积累的有机酸也会使pH降低[23~25].
在酸性土中, SRB处理组的土壤pH随时间延长一直升高, 主要是因为SRB在pH 5.00~9.00范围内适宜生长[26, 27], pH过高或过低都会抑制微生物生长, 代谢活性降低[28, 29]. 虽然酸性土初始pH较低, 不适宜SRB生长, 但土壤的复杂环境可为SRB生长提供营养物质和生存空间, 从而缓慢生长使土壤pH逐渐升高.
在厌氧条件下, SRB利用硫酸盐作为有机物代谢的末端电子受体时, 一方面, 氧化有机物过程中产生的碳酸盐和碳酸氢盐会使土壤pH升高[30, 31]; 另一方面, SRB还原硫酸盐产生H2S, 易与金属离子结合成强碱弱酸盐[25]. 因此SRB生长是一个碱度增加的过程.
3.2 SRB对不同土壤SO42-还原率的影响碱性土的SRB处理组中SO42-含量随时间延长而逐渐降低, 说明微生物利用土壤中有机物作为电子供体, 将SO42-还原为S2-, 这是微生物异化代谢的结果[32~34]. 在缺氧条件下, 亚硫酸盐和硫代硫酸盐也能被相当数量的SRB歧化, 同时产生硫化物和硫酸盐[5]. 因此, 对土壤中SO42-含量也造成一定影响.
酸性土的SRB处理组中SO42-含量随时间延长呈现先升高后降低的趋势. 这一变化趋势可能是由于原始土壤的pH较低(pH < 5), SRB生长受到抑制, 土著微生物在厌氧条件下也可能会溶解土壤中部分SO42-, 使SO42-含量逐渐升高; 随着接种的SRB菌株逐渐适应环境, 还原能力逐渐增强, SO42-含量又呈下降趋势[35]. 酸性土中接菌量15%比10%的SO42-还原率低, 这可能由于当pH < 7时, 较多游离的H2S对菌株的抑制作用强, 使SO42-的还原速率较慢[24, 36].
在培养初期, SRB对碱性土中SO42-的还原起促进作用, 而对酸性土起抑制作用. 一方面是因为碱性土初始SO42-含量较高, 为SRB生长代谢提供了充足的硫酸盐; 另一方面, 碱性土的pH在SRB适宜生长范围(5.00~9.00)内, 而酸性土的pH对SRB生长有抑制作用. 因此, SRB对碱性土中SO42-的还原效果较好.
3.3 SRB对不同土壤中有效态重金属的钝化影响SRB处理碱性土过程中, 对照组中有效态重金属的钝化率随时间延长出现显著波动是由土著微生物活性变化引起的[13]. 在培养第15 d时, 有效态Cd、Cu和Zn的钝化率显著升高, 此时土壤中有大量黑色斑点生成, 且伴随着H2S气味, 表明SRB迅速增殖, 产生的H2S与土壤重金属生成硫化物沉淀, 显著降低了有效态Cd、Cu和Zn的含量, 进而降低了重金属离子对微生物的毒害作用[19, 37], 此时SRB对有效态重金属的钝化率达到80%以上. 黎少杰等[38]也证实了高质量浓度的Zn2+对SRB产生了毒性, Zn2+与S2-生成ZnS能有效缓解Zn2+和H2S对SRB生长的抑制作用, 保持SRB活性. 25 d时有效态重金属略有升高, 可能土壤中SRB处于衰亡期, 将细胞表面吸附的部分重金属重新释放回土壤中. 接菌量较少时(5%), 重金属对微生物生长产生胁迫, 从而对Cd、Cu和Zn钝化效果不佳. 在碱性土中SRB对Cu的钝化率最高, 其次是Cd和Zn, 这与重金属硫化物的溶度积常数有关[39]：CuS(Ksp=6×10-37)<CdS(Ksp=8×10-28)<ZnS(Ksp=2×10-25), 溶度积常数越小, 硫化物越容易形成. SRB对碱性土中有效态Pb起活化作用, 可能是SRB还原SO42-使重金属在沉淀过程中其他共存离子优先沉淀的原因[35]. 接菌量越多, 重金属钝化率越高, 这与其他研究一致[40]. 这是因为菌量越多, SRB生长代谢活性越高, 重金属与SRB产生的H2S生成硫化物沉淀.
与碱性土相比, SRB对酸性土有效态重金属的钝化率较低(< 40%), 这主要是因为在pH较低的情况下, 土壤中H+竞争吸附细胞表面的结合位点, 产生的H2S气体很容易从反应体系中逸出, 进而降低重金属的钝化率[41]. 虽然在SRB生长过程中会使酸性土的pH升高, 促进碳酸盐、磷酸盐或氢氧化物沉淀的形成, 降低重金属的生物利用性, 但酸性土处理后的pH仍然较低(pH < 7, 图 1), 生成碳酸盐、磷酸盐或氢氧化物沉淀受到限制. 因此, 与酸性土相比, SRB对碱性土中有效态重金属的钝化效果较好.
3.4 不同土壤中有效态重金属与pH、SO42-之间的相互作用机制通过相关性分析发现, 碱性土壤pH与SO42-和有效态重金属含量均呈显著负相关. 一方面是由于SRB利用硫酸盐作为电子受体氧化有机物生成HCO3-和H2S, 降低了SO42-含量, 使pH升高[30]; 另一方面, 土壤pH的升高能够增加土壤表面的负电荷, 促进了土壤胶体对重金属的吸附, 同时降低了H+与重金属竞争的影响[42], 使碳酸盐、磷酸盐和有机质等载体可与重金属紧密结合, 降低有效态重金属含量, 显著提高了有效态重金属的钝化率[5]. SO42-含量与有效态重金属含量呈正相关, 主要是因为SRB还原SO42-产生S2-, SO42-含量逐渐降低, S2-与土壤中重金属结合生成硫化物沉淀, 有效地抑制重金属的生物有效性. SO42-含量与有效态Cd、Cu和Zn含量相关系数较高, 这与SRB对有效态Cd、Cu和Zn钝化率较高相一致. 各有效态重金属含量之间呈正相关, 有效态Pb与有效态Cd、Cu和Zn含量的相关系数较低, 这可能与其他共存离子优先沉淀和吸附有关, 从而导致有效态Pb的钝化效果不佳.
在酸性土壤处理过程中, 随培养时间延长, SRB生长代谢促进土壤pH逐渐升高, 从而使有效态重金属含量降低, 而SO42-含量升高, 是因为SRB在酸性条件下更加敏感, 其生长代谢产生游离的H2S对自身有毒害作用, 硫酸盐还原作用受到抑制[25, 43]. 此外, 重金属可以激发微生物的生理防御机制, 促使微生物分泌胞外聚合物(EPS), 通过静电和络合作用吸附重金属离子[44, 45]. 酸性土中有效态重金属的降低可能主要归因于胞外聚合物吸附[46, 47], 而形成金属硫化物的贡献较低, 从而酸性土中SRB对有效态重金属的钝化效果不佳.
相较于酸性土, 碱性土中重金属钝化率与硫酸盐还原率均较高, 是因为碱性土有足够的硫酸盐和碳源确保SRB通过硫酸盐还原作用形成金属硫化物沉淀. 硫酸盐还原率高能确保重金属高效形成硫化物沉淀, 从而降低土壤中重金属生物利用性, 削弱了重金属对微生物的毒害作用, 这是SRB钝化重金属的主要机制.
4 结论(1) SRB处理碱性和酸性土过程中, 能不同程度地提高土壤pH值、降低SO42-和有效态重金属(Cd、Pb、Cu和Zn)含量, 使土壤中重金属的生物可利用性降低.
(2) SRB对碱性土中有效态重金属的钝化率可达80%以上, 对酸性土有效态重金属钝化率在40%以下, SRB对碱性土中有效态重金属钝化效果较好.
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