2022, Vol. 43
2. 国家卫星气象中心, 北京 100081;
3. 国家环境保护大气复合污染来源与控制重点实验室, 北京 100084
, LIU Chang1 , LIU Xu-yan2,3 , XU Wan-yun1 , ZHANG Gen1 , CHENG Hong-bing1 , LIU Yu-si1
2. National Satellite Meteorological Center, China Meteorological Administration, Beijing 100081, China;
3. State Environmental Protection Key Laboratory of Sources and Control of Air Pollution Complex, Beijing 100084, China
地球上的所有生命体及其生命活动都会主动或被动向大气圈释放气溶胶, 其中从生物源直接以颗粒物的形式排放到大气中的气溶胶, 如真菌、细菌、花粉、病毒和动植物碎屑等, 称为生物源一次气溶胶(primary biological aerosol particle, PBAP).PBAP不仅包含可培养的生物气溶胶(culturable bioaerosol), 以菌落总数(colony forming units, CFU) 表示, 如细菌和真菌等可以在培养基生长的微生物, 还包括了“死的生物气溶胶(dead bioaerosol)”, 如动、植物碎片和昆虫排泄物等[1, 2].国外研究估算大气中粒径大于0.2 μm的气溶胶中PBAP占比高达25%, 同时提出过去几十年的研究可能严重低估了PBAP在大气颗粒物中的比例和重要性[3~5].近年来, 国内外科学家们越来越意识到大气环境中PBAP的重要性, 叠加新冠肺炎疫情蔓延, 该研究领域俨然成为目前大气科学领域最活跃的研究热点和前沿之一[2, 6].
PBAP传统的定量方法以菌落培养法为主.该方法依赖于微生物的可培养性, 具有很大的局限性：仅部分微生物能够在采样培养基上生长, 并且操作复杂和培养时间长.此外, 该方法不适用于死亡微生物的相关研究, 但是已有研究证明死亡微生物的细胞组分仍能导致过敏或中毒, 具有重要的生物学及健康意义.流式细胞术(flow cytometry, FCM) 常用于医学、生物和水体等液体样品中悬浮生物粒子的计数测定[7~10], 但很少用于大气颗粒物的分析.FCM通过逐个检测悬液中单细胞或其他生物粒子标记的荧光信号大小, 快速地进行定性、定量分析细胞或生物颗粒.将FCM和荧光探针结合, 可以对大气中不同种类的PBAP进行快速识别和定量测定[11~15], 并且统计学数据分析发现FCM的测试结果更精确可靠[16].本研究基于FCM分析技术, 结合碘化丙啶(propidium iodide, PI)和SYBR(SYBR Green I)双荧光探针, 对北京城区大气环境中死的和活的PBAP进行识别和定量分析, 并进一步探究气象因子和空气污染因子对其影响.
1 材料与方法 1.1 液体PBAP样品采集本研究采用旋涡式液体撞击式生物气溶胶采样系统(BioSampler, SKC Inc., USA), 分别选取夏季(7月)及冬季(1月)典型的月份, 在中国气象科学研究院14层楼顶采样点进行液体生物气溶胶的采集.将液体冲击瓶中加入20 mL 121℃高压灭菌后的高纯水, 调节流速为12.5 L·min-1, 连续采集2 h(09:00~11:00), 每个样品的采样体积在1.5 m3左右.采样频率为1次·d-1, 最终获得有效生物气溶胶样品48个, 包含夏季29个及冬季样品19个.将采集的液体样品加入甲醛溶液(质量分数1.85%)以抑制微生物的代谢.所有采集的液体样品均置于-20℃保存, 直到分析测试结束.
1.2 荧光分子探针及FCM测试分析采用SYBR Green I (Sigma Chemical Co.)和碘化丙啶(PI, Sigma Chemical Co.)双核酸染料分子探针进行染色.SYBR Green I可以穿透PBAP完整的细胞膜, 而PI只能穿透死亡PBAP结构受损的细胞膜.当用488 nm激光激发时, SYBR Green I和PI与核酸物质结合, 分别产生绿色(最大波长为521 nm)和红色(最大波长为617 nm)的荧光, 把活的和死的PBAP区分开来, 进行分别定量分析.SYBR Green I试剂(Sigma-Aldrich Co., 1∶10 000, 体积比)用超纯水稀释1∶100 (体积比)储备溶液并储存在-20℃. PI溶液(1 mg·mL-1)用超纯水稀释为1 mmol·L-1, 4℃保存.取1 mL采集的PBAP液体样品, 经过40 μm的绢质滤膜过滤后分别加入10 μL SYBR和10 μL PI荧光染色剂, 摇匀在室温下避光染色适当时间.每个样品设置一个空白对照, 使用移液枪分别吸取荧光染色后的样品和空白对照样品各200 μL进行流式细胞仪(美国Becton Dickinson公司LSRFortessa型)测试分析, 以1.5 μL·s-1速度进行分析计数, 每个样品耗时约2 min.与传统的菌落培养法相比(5~7 d), 极大地缩短了PBAP的计数分析时间.
1.3 死的/活的PBAP识别和定量通过对空白对照样品的测试确定荧光强度的基线设置, 设定原则为保证空白对照样品中的荧光颗粒物不超过总颗粒数的1%.染色后荧光强度超过基线的颗粒物认为是被荧光染色的PBAP, 而荧光强度低于基线的颗粒物则认为是没有被荧光染色的非生物气溶胶, 如黑炭气溶胶等, 并对两者进行分别计数.图 1分别给出了2019年7月30日采集的液体生物气溶胶样品的自然荧光, 及其分别与SYBR和PI染色的荧光特性.经过SYBR染色之后, FL1通道收集的荧光信号明显增强[基线以上活的PBAP比例从0.43%增加到3.88%, 图 1(a)和1(c)], 而FL3通道收集的荧光信号变化不明显[基线以上死的PBAP比例仅从0.25%增加到0.90%, 图 1(b)和1(d)].相反, 经PI染色之后, FL3通道收集的荧光信号明显增强[基线以上死的PBAP比例从0.25%显著增加到15.4%, 图 1(f)], 而FL1通道收集的荧光信号变化不明显[基线以上活的PBAP比例从0.43%仅增加到0.50%, 图 1(e)].说明PI和SYBR可以对死的和活的PBAP进行很好地识别和分离.因此, 本研究将以SYBR+PI复染液体PBAP样品, FL1和FL3通道分别收集SYBR和PI荧光信号, 以前向角散射光FSC-A信号强度为横坐标, PI或SYBR荧光信号强度为纵坐标, 基线以上为具有荧光效应的颗粒物, 即分别为死的和活的生物源一次颗粒物.
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流式密度图由FlowJo软件制作, 其中颜色深浅代表颗粒物数量的密度大小, 即颜色越绿表示颗粒物数量越多; 横坐标FSC-A为前向角散光信号强度; 0.43%、3.88%和0.50%表示基线以上活的PBAP占总颗粒物的比例; 0.25%、0.90%和15.5%表示基线以上死的PBAP占总颗粒物的比例 图 1 2019年7月30日PBAP样品的自然荧光特性及SYBR和PI染色后的荧光特性 Fig. 1 Natural fluorescence characteristics of primary biological aerosol particle sample collected on July 30, 2019 and its fluorescence characteristics after SYBR and PI stainin |
活的PBAP颗粒物数(N活)和死的PBAP颗粒物数(N死)的计算方法为：
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(1) |
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(2) |
式中, N空白为空白对照样品基线以上的颗粒物数; NSYBR和NPI分别为PBAP样品经过SYBR+PI双荧光探针染色后, 基线以上具有SYBR或PI荧光信号颗粒物数量.
2 结果与讨论 2.1 北京城区PBAP数浓度变化特征观测期间SYBR+PI荧光染色-FCM计数死的和活的PBAP数浓度时间序列, 如图 2所示.结果显示, 整个观测期间, 死的和活的PBAP的数浓度呈现明显的同步变化趋势, 说明两者在大气环境具有相似的排放源.夏季死的和活的PBAP数浓度中值(1.03×106个·m-3和7.43×105个·m-3)均高于冬季(7.34×105个·m-3和6.18×105个·m-3, 见表 1.然而, 相对夏季, 冬季PBAP数浓度逐日变化幅度较大, 死的和活的PBAP最高值和最低值具有数量级差别(分别为12.4倍和13.7倍).整个观测期间, 死的和活的PBAP数浓度最高值出现在冬季2020年1月1日, 分别达到了3.73×106个·m-3和2.97×106个·m-3.由于冬季出现两次PBAP数浓度激增现象, 导致冬季死的和活的PBAP的数浓度平均值(1.35×106个·m-3和9.09×105个·m-3), 略高于夏季(1.14×106个·m-3和7.47×105个·m-3), 见表 1.此外, 冬季采暖的燃煤排放, 如芳香族颗粒物和黑碳等, 可能会对PBAP的荧光检测结果产生一定影响, 导致冬季PBAP数浓度平均值较高.
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图 2 北京城区活的和死的PBAP数浓度逐日变化特征 Fig. 2 Daily variation in number concentrations of dead and alive PBAP at the urban site in Beijing |
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表 1 夏季和冬季北京城区PBAP数浓度的平均值、标准偏差、最小值、最大值、中值及占总颗粒物数浓度的比例 Table 1 Mean, standard deviation, minimum, maximum, median values of PBAP, as well as proportion to total particles in Beijing urban area during summer and winter season |
北京夏季和冬季PBAP数浓度高于利用荧光试剂DAPI-荧光显微镜计数分析国内的西安(2.38×105~6.77×105个·m-3)[17]和青岛城市地区(6.55×105~9.00×105个·m-3)[18], 也显著高于应用SYTO-13荧光探针-FCM在美国亚特兰大地区春季观测的PBAP数浓度(9.28×104~1.71×106个·m-3)[19].但是比使用FCM计数法在日本西南地区观测的远距离传输沙尘中PBAP数浓度结果低一个数量级(1.0×106~1.6×107个·m-3)[16].一般夏季温度较高, 气候也较为湿润, 植被生长繁茂, 适宜的温、湿度以及天然培养基为各类PBAP的萌发以及繁殖体的生长提供了良好环境, 因此夏季微生物新陈代谢旺盛, 导致PBAP浓度要高于冬季[20].此外, 在冬季中国北方地区的温度较低, 大部分时间为冰冻季节, 干燥寒冷的气候环境与植被凋落的贫营养条件, 不利于微生物生长繁殖, 环境中微生物的新陈代谢减弱, 逐渐进入休眠期, 所以导致大气中PBAP浓度较低.相似的大气环境PBAP季节变化特征, 在国内外不同地区已有很多的相关报道[21~26].
PBAP数浓度不仅与时间、气候和地理位置有关, 其数量还与人为活动, 如人口密度、活动情况以及大气污染状况有关.我国华北地区由于受弱高压系统控制在冬季经常处于整层静稳的高压中心, 叠加周边地区大量高耗能产业和采暖期燃煤污染物排放, 导致局地大气颗粒物浓度迅速累积[27, 28].大气环境中高浓度颗粒物数量为生物组分提供了更丰富的载体, 导致本研究北京城区冬季PBAP数浓度平均值(死的和活的PBAP之和为2.25×106个·m-3)高于夏季(1.88×106个·m-3).这一现象与越思瑶[29]应用在线荧光生物气溶胶仪器在北京城区观测结果一致, 发现冬季PBAP数浓度高于夏季.另外, 由于夏季频繁湿沉降对大气颗粒物的冲刷作用, 使得颗粒物载体数量下降, 而且夏季太阳辐射强不利于微生物生长繁殖, 从而导致夏季的PBAP数浓度处于较低水平.由于冬季华北地区采暖等人为源污染排放增强和不利气象条件的影响, 冬季采样期间总颗粒物数平均浓度(1.15×107个·m-3)明显高于夏季(3.72×106个·m-3), 导致夏季活的和死的PBAP占总颗粒数量的比例(21.7%和31.8%)显著高于冬季(8.87%和11.9%)(表 1).
2.2 气象条件对PBAP的影响大气中PBAP的浓度水平不仅受排放源变化的影响[30], 也受气象条件和大气污染的影响[31, 32].北京城区夏季和冬季死的和活的PBAP数浓度与气象因子和空气质量参数时间序列见图 3.对夏季和冬季PBAP数浓度与气象条件(温度、湿度、风速、日照时数和降雨量)和大气污染(PM2.5、PM10、SO2、NO2和O3)的关系进行Spearman相关性分析, 结果表明PBAP数浓度与气象条件和空气质量因子的相关性并不显著, 与PM2.5、PM10、NO2、温度和湿度呈现弱正相关关系, 与O3、最大风速和日照时数呈现弱负相关关系.
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图 3 北京城区PBAP数浓度与空气污染因子和气象因子的时间序列 Fig. 3 Time series diagram of PBAP number concentration and air pollution and meteorological factors in the urban area in Beijing |
温度和相对湿度是影响空气中微生物生长的最重要的两个气象因素.微生物生长繁殖的最适温度范围为(20~30℃), 过高的温度会导致微生物细胞蛋白质变性、失水, 从而使微生物失活.PBAP的生存和释放均需要一定的湿度条件.先前研究表明, PBAP示踪物浓度最高值出现在相对湿度70%[22, 26].一方面, 因为在过高的湿度条件下, PBAP与表面的粘附力加大, 若没有足够的空气流动就不能使PBAP脱离排放源表面, 导致大气中PBAP的浓度下降.另一方面, 高湿度天气一般都伴随着下雨的气象条件, 会导致空气中PBAP被雨水清除.本研究夏季当前夜20:00~次日08:00降雨强度较弱时(降雨量 < 5 mm), 第二天的PBAP均出现显著上升, 例如, 7月8日夜里降雨0.4 mm, 第二天7月9日PBAP数浓度升至(3.63×106个·m-3), 但是7月10日降雨量达到了27.2 mm, 湿沉降清除过程增强, 当天PBAP数浓度迅速降至1.10×106个·m-3[图 3(a)].这些研究结果与基于在线荧光生物气溶胶观测仪器的研究结果相似, 在降雨初期和后期的弱降雨期荧光生物气溶胶排放增强, 而在降雨后, 包括PBAP在内的所有大气颗粒物浓度均降低[33, 34].
风速既可以加速PBAP的释放也可以增强局地大气的稀释作用.本研究PBAP数浓度和风速呈现弱的负相关性, 说明北京城区风速的大小对大气中PBAP主要以稀释作用为主, 在冬季大风天气, 大气PBAP的浓度明显下降[图 3(b)].太阳辐射对大气中微生物的作用比较复杂, 光照能够激起某些PBAP的释放, 许多真菌的分生孢子在光照良好的条件下生长较好, 但是过强日照辐射对真菌也具有损害作用[35~36].
2.3 空气质量对北京城区PBAP的影响除了气象条件, 空气中的微生物浓度也会受到空气质量影响, 近年来, 国内外研究开始关注空气质量与PBAP的相关关系[37~41], 结果却不尽相同.例如, Dong等[18]的研究发现霾污染和大雾天气均可以显著增加PBAP的数量; 但是高敏等[42]的研究发现雾-霾污染程度同细菌和真菌气溶胶浓度之间没有明显相关性.本研究中PBAP数浓度与细颗粒PM2.5浓度相关性较弱, 但是与粗颗粒物(PM2.5-10)浓度呈现显著的正相关关系[夏季P < 0.01, R2=0.53; 冬季P < 0.01, R2=0.39, 图 4(a)和4(c)], 这与可培养微生物和分子示踪物研究方法的结果相似[43~46].Haas等[47]的研究发现细菌浓度与颗粒物, 尤其是粗颗粒物数浓度具有明显的相关性, 而不同种类型的真菌与颗粒物数浓度相关关系不同.有研究发现沙尘天气大气中PBAP浓度显著增加(P＜0.05), 而且其粒径分布也发生明显变化, 从洁净天的双峰分布改变为粗粒径偏态分布, 最高峰值均出现在＞7.0 μm的粒径[48].
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ρ(PM2.5-10)=ρ(PM10)-ρ(PM2.5) 图 4 PBAP数浓度与粗颗粒物(PM2.5-10)、细颗粒物(PM2.5)浓度的相关关系 Fig. 4 Correlation between the number concentration of PBAP and the mass concentration of coarse particulate matter (PM2.5-10) and fine particulate matter (PM2.5) |
本研究中PBAP数浓度与O3呈现弱负相关关系.这可能是因为大气环境中O3有一定的杀菌作用, 导致微生物的存活率降低, 影响了PBAP浓度水平[41]. O3对微生物影响在不同地区则不尽相同, Adhikari等[49]基于2 a的观测发现, 几种类型的空气真菌和花粉与臭氧呈现正相关关系; 而Sousa等[50]的研究应用线性相关分析发现O3对大气中的花粉和真菌孢子浓度没有明显影响.有研究表明, 空气污染程度的升高不仅会增加微生物浓度[17, 51], 而且还会对微生物的种群结构产生影响, 霾污染天气与清洁天气溶胶中微生物种群结构存在明显差异[32, 52].
在冬季观测期间出现两次PBAP数浓度激增现象, 分别在2020年1月1日(6.70×106个·m-3)和2020年1月4日(5.26×106个·m-3), 表明有较强的PBAP来源.利用全球同化数据驱动后向轨迹模型(HYSPLIT)计算观测站点120 h气团后向轨迹, 对2019年12月30日至2020年1月5日期间后向轨迹进行分析研究(图 5).从2019年12月30日至2020年1月1日, 到达北京地区的气团从洁净的北部和东北部逐步转换到污染严重的西南部, 风速也随之降低[图 3(b)和图 5].同时, 2020年1月1日华北地区处于静稳天气条件, 大气层稳定度增加, 来自北京西南部空气污染严重的河北、山西、陕西等内陆城市地区的气团(图 5), 携带大量的颗粒物载体及其负载的生物组分, 在北京上空堆积, 导致2020年1月1日北京地区PBAP浓度显著上升[图 3(b)]. 此外, 2019年12月30日至2020年1月3日期间, 湿度上升, 并且臭氧O3的浓度保持在较低水平[图 3(b)], 大气环境适合生物组分生存和繁殖.
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图 5 2019年12月30日至2020年1月5日北京上空气团72 h后向轨迹分析 Fig. 5 Seventy-two hour back trajectories arriving at Beijing from December 30, 2019 to January 5, 2020 |
不同于2020年1月1日的静稳天气, 2020年1月4日的气团移动速度较快, 72 h从蒙古和俄罗斯边境快速移动约3 000 km至北京上空, 如图 5所示.气团后向轨迹分析结果说明2020年1月4日激增的PBAP可能主要来源于沙尘气溶胶长距离传输的贡献.闫威卓等[53]的研究发现, 北京在2013年和2015年冬季主导风向为北偏西风时生物气溶胶数浓度急剧升高1个数量级.沙尘大风天气PBAP浓度的增加, 既有本地土壤扬尘增加的贡献, 又有远距离传输沙尘中携带的大量外源微生物的贡献.在2020年1月2~4日期间, PM2.5和PM10之间的差值, 即粗颗粒物PM2.5-10浓度明显增加[图 3(b)], PM2.5/PM10从0.57(2020年1月1日)降至0.45(2020年1月3日).以往研究发现沙尘天气显著增加大气中PBAP浓度, 而且其粒径分布改变为粗粒径偏态分布[48, 54].在此期间, 湿度下降, 日照时数上升, 但是由于沙漠气团人为源污染排放较低, 大气氧化程度较低, 导致这期间北京地区O3仍保持在较低水平[图 3(b)].
3 结论(1) PI+SYBR荧光探针和流式细胞仪分析技术可以对死的、活的PBAP进行快速识别和定量.
(2) 北京城区死的和活的PBAP数浓度中值夏季(1.03×106个·m-3和7.43×105个·m-3)高于冬季(7.34×105个·m-3和6.18×105个·m-3), 且两者呈现明显的同步变化趋势.
(3) PBAP数浓度与细颗粒PM2.5浓度相关性较弱, 但是与粗颗粒物(PM2.5-10)浓度呈现明显的正相关关系(夏季P < 0.01, R2=0.53; 冬季P < 0.01, R2=0.39).
(4) 冬季静稳天气大气层稳定度增加, 北京西南部空气污染严重地区的暖湿气团, 携带大量的颗粒物载体及其负载的生物组分传输至北京上空并累积, 导致北京地区PBAP数浓度显著上升.而北偏西大风天气沙尘长距离传输也可以显著提升北京城区PBAP的数浓度水平.
致谢: 感谢清华大学生物医学测试中心于彬老师对BD LSRFortessa多维高清流式细胞分析仪实验分析提供的技术指导和支持.
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