2022, Vol. 43
2. 福建师范大学湿润亚热带生态-地理过程教育部重点实验室, 福州 350007
2. Key Laboratory for Humid Sub-tropical Eco-Geographical Processes of the Ministry of Education, Fujian Normal University, Fuzhou 350007, China
土壤微生物在生物地球化学循环中扮演着重要角色, 是土壤有机质和养分循环的主要驱动者[1].微生物碳源利用效率(carbon use efficiency, CUE) 反映了微生物对有机碳的利用和向大气排放CO2的速率[2], 同时, 由于微生物死亡后的残体高达土壤有机碳储的80%[3], CUE也反映了微生物将C转化为生物量的能力和固碳潜力[4].微生物CUE对外界环境变化表现出很强的敏感性[5, 6], 但现有陆地生物地球化学循环模型中CUE多为稳定的常数, 忽略了气候变化下微生物生理的调节作用[7].实际上, 微生物CUE在0.2~0.8之间变化[5, 7, 8].因此, 准确测定土壤微生物CUE将有利于评估土壤碳库对气候变化的反馈.
微生物CUE对温度变化的研究通常来源于增温实验, 且结果不一致.通常认为增温对微生物的生长和呼吸均有促进作用, 但微生物生长的温度敏感性低于呼吸的温度敏感性[9], CUE对增温表现出负反馈[10, 11].如连续30 a的增温实验表明, 增温降低了微生物生长的C分配, CUE从0.31下降到0.23[10]; 也有研究表明, 随温度升高, 土壤CUE未发生明显变化[12, 13].差异的原因一方面可能是各研究中人工增温的时间不同, 另一方面微生物CUE沿环境梯度的研究还很缺乏.沿海拔梯度对理解植物生理、多样性和生产对温度变化的响应具有重要价值[14, 15], 当前还未有直接测定的微生物CUE随海拔变化的报道.微生物CUE沿纬度变化的研究发现, 同微生物多样性一样, CUE表现出一致的地理变异规律[16].除温度外, 土壤有机碳和养分含量也随海拔变动, 它们也是影响CUE的重要因素[17].因此, 在海拔梯度上, 探究微生物CUE的变化及其影响因素, 对于认识森林生态系统生物地球化学循环具有重要意义.
热带亚热带森林占全球总碳储量的34%~55%[18], 热带亚热带森林土壤微生物CUE的研究对认识森林土壤有机碳动态变化具有重要意义[19].本研究利用18O-H2 O-DNA标记法[20], 通过测量戴云山6个海拔位点(980~1 765 m) 的土壤微生物CUE、微生物生长速率(Cgrowth)和呼吸速率(Crespiration) 的变化, 探究微生物CUE随海拔的变化规律, 分离微生物生长和呼吸对CUE变化的相对作用强度, 并确定影响亚热带森林土壤CUE变化的主要环境因素, 结果可提高对森林土壤地下碳过程的认识.
1 材料与方法 1.1 研究区概况研究地点位于亚热带典型山地的戴云山自然保护区(25°37′~25°40′N, 118°07′~118°11′E), 该地属亚热带季风气候, 年平均气温20℃, 年平均降雨量1 700~2 000 mm, 降雨集中在3~9月, 相对湿度高于80%[21].戴云山为闽中最高山峰, 植被为自然恢复的天然次生林, 随海拔增加, 林地类型由马尾松混交林转变为以米槠、丝栗栲和南岭栲为优势种的常绿阔叶林, 峰顶为矮黄山松林.土壤类型依次为红壤、黄红壤和黄壤(表 1).
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表 1 不同海拔土壤样地基本概况 Table 1 Summary of site characteristics along the elevation gradient |
1.2 样品采集、土壤理化性质和微生物生物量测定
依据沿海拔梯度的主要植被类型, 本研究沿戴云山阳坡从低至高选取980、1 143、1 204、1 306、1 587和1 765 m的6个海拔作为取样点(表 1), 于每个海拔下设置6个10 m×10 m样地, 间隔距离5 m.为了减少根际土对测定结果的影响, 土壤的采集尽量在远离乔木的区域开展.在每个样地内去除地表凋落物后, 随机选取5个样点, 用小铲挖取0~20 cm的表层土壤, 去除较大石粒后均匀混合成一份混合土样、装袋并尽快带回实验室.将获取的土壤分成两份, 一份自然风干, 用于测定土壤理化性质, 一份过2 mm筛后置于4℃冰箱中, 并尽快用于土壤微生物生物量和微生物CUE的测定[22].
土壤有机碳(SOC)、总氮(TN) 用碳氮元素分析仪(Elementar Vario MAX, 德国) 测定.总磷(TP) 采用HClO4-H2SO4消煮[23], 并用连续流动分析仪(Skalar San+ +, Skalar, 荷兰) 测定.土壤pH利用pH计(STARTER 300, OHAUS, 美国) 测定, 水土比为5 ∶1.
土壤微生物生物量的碳(MBC)、氮(MBN)和磷(MBP) 利用氯仿熏蒸法[24]测定.利用总有机碳分析仪(TOC-VCPH/CPN, 日本) 测定浸提液中有机碳含量, 用连续流动分析仪(Skalar San+ +, 荷兰) 测定浸提液中N含量.MBP使用0.5 mol·L-1的NaHCO3浸提(浸提之前需调节pH至8.5), 用连续流动分析仪(Skalar San+ +, 荷兰) 测定浸提液中P含量.MBC, MBN和MBP的矫正系数分别为0.45、0.54和0.40[24].土壤-微生物碳-氮(C ∶Nimbalance)和碳-磷(C ∶Pimbalance) 不平衡见式(1)和式(2)[25].
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(1) |
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(2) |
土壤微生物CUE测定利用18O-H2 O-DNA标记法[22, 26].首先将土壤过2 mm筛, 手动捡去根、腐殖质等动植物残体并将土壤含水量调至饱和含水率的60%, 在25℃培养两周.将预培养后的450 mg (以干土计) 土壤置于2 mL带盖小瓶.将丰度为99%的18O-H2 O用移液枪小心加入到带盖小瓶, 以使土壤水中的18O丰度达到20%, 同样于对照中加入相同体积的去离子水.将加水小瓶在涡旋仪上轻轻混匀, 打开螺帽, 立即转移至50 mL培养瓶中, 密封培养瓶.恒温培养箱25℃培养24 h后, 从50 mL培养瓶抽取10 mL气体用岛津气相色谱仪(SHIMADZU GC-2030) 测定CO2浓度, 并立即取出2 mL小管, 提取土壤DNA.
土壤DNA利用DNA试剂盒提取(Fast DNA SPIN Kit for Soil).DNA浓度用Qubit 4 Fluorometer测定(Invitrogen, 美国), DNA中18O丰度用MAT253型稳定同位素比率质谱仪(Thermo MAT 253, 美国)测定: 首先吸取30 μL提取的DNA置于银杯中, 于60℃干燥2 h后上机测定.微生物CUE、微生物生长速率(Cgrowth)、呼吸速率(Crespiration)、单位微生物生长(qgrowth)和呼吸熵(qCO2) 按如下公式计算.
18O在土壤溶液中的相对丰度(at%label) 见式(3):
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(3) |
式中, at%added和A分别为添加到土壤中的标记水的18O相对丰度和体积(mL). W为土壤含水量(SWC, mL), 0.2为自然界水中18O相对丰度.
土样培养期间产生的总DNA (DNAproduced, μg) 见式(4):
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(4) |
式中, Ototal为烘干DNA提取物的总O含量(μg), at%excess为标记样品与未标记样品的18O丰度的差值, 31.21为土壤微生物DNA中O的平均质量比(C39H44O24N15P4).
土壤微生物DNA含量和土壤微生物生物量的转换系数(fDNA) 为MBC除以DNA浓度.
微生物生长速率[Cgrowth, 以C计, ng·(g·h)-1]计算如式(5):
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(5) |
式中, DW为土壤干重(g), t为培养时间(h).
微生物基础呼吸速率[Crespiration, 以C计, ng·(g·h)-1]计算如式(6):
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(6) |
式中, t为土壤微生物培养时间(h), p为大气压力(kPa), Mr为C的相对分子质量(12.01 g·mol-1), R为理想气体常数[8.314 J·(mol·K)-1], T为气体绝对温度(295.15 K), Vhs为空瓶的体积(L), D(CO2)为培养24 h期间CO2浓度的增加量(×10-6), 计算如式(7):
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(7) |
式中, C-t0和C-t24分别为培养开始(t0)和结束(t24) 时测得的CO2浓度(×10-6). Ck和0.005分别为开始时间(t0) 时培养瓶的CO2浓度(×10-6)和空瓶体积(L).微生物CUE[5]计算见式(8):
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(8) |
单位微生物生长[qgrowth, 以C/ MBC计, ng·(μg·h)-1]和呼吸熵[qCO2, 以C/ MBC计, ng·(μg·h)-1]计算如式(9)和式(10):
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(9) |
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(10) |
利用单因素方差分析检验海拔对土壤微生物生理参数、以及土壤、微生物生物量等参数的影响, 并应用Ducan法比较不同海拔位点间的差异.利用最小二乘回归分析微生物CUE、Cgrowth、Crespiration、qgrowth和qCO2随海拔和温度的变化, 和微生物CUE随Cgrowth、Crespiration、qgrowth和qCO2的变化; 利用Spearman相关性分析评价微生物CUE、Cgrowth、Crespiration、qgrowth和qCO2与各指标的相关性; 利用逐步回归分析确认影响微生物CUE、Cgrowth、Crespiration、qgrowth和qCO2的主要因素.所有分析均采用SPSS 19.0软件进行.
2 结果与分析 2.1 土壤理化、微生物生物量和土壤-微生物计量不平衡随海拔的变化SOC、TN、TP、MBC、MBN和MBP随海拔升高逐渐增加.海拔对土壤C ∶N没有显著影响, 土壤C ∶P先增加后减少(表 2).海拔对土壤MBC ∶MBN和MBC ∶MBP存在显著影响(P < 0.001), 整体上在较高海拔(1 306~1 765 m) 小于较低海拔(980~1 143 m).海拔对计量不平衡具有显著影响(P < 0.001), 整体上高海拔(1 306~1 765 m) 大于低海拔(980~1 143 m).
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表 2 戴云山土壤理化性质和土壤微生物生物量1) Table 2 Soil chemical properties and soil microbial biomass of the Daiyun Mountain |
2.2 微生物CUE、生长速率和呼吸速率随海拔的变化规律
表层0~20 cm土壤微生物CUE的变异区间为0.1~0.4 (图 1), 且随海拔的增加呈线性增加[图 1 (a), R2=0.28, P=0.001)].与之相应, 微生物CUE随温度的增加而减小[图 1 (b), R2=0.25, P=0.001].微生物的生长速率和呼吸速率随海拔而增加[图 2 (a), Cgrowth: R2=0.57, P < 0.001, Crespiration: R2=0.53, P < 0.001].qgrowth随海拔升高变化不显著, qCO2随海拔增加而下降[图 2 (b), R2=0.18, P=0.01].
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图 1 微生物碳源利用效率随海拔的变化 Fig. 1 Elevational pattern of microbial carbon use efficiency |
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图 2 微生物生长速率(Cgrowth)、微生物呼吸速率(Crespiration)、单位微生物生长(qgrowth)和呼吸熵(qCO2) 随海拔的变化 Fig. 2 Elevational pattern of microbial growth (Cgrowth), microbial respiration (Crespiration), microbial biomass based growth (qgrowth), and metabolic quotients (qCO2) |
土壤微生物CUE随Cgrowth的增加而增加; 而与Crespiration无显著关系(图 3).微生物CUE随qgrowth增加而增加, 但随qCO2增加而减少[图 3 (c)和3 (d)].
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图 3 土壤微生物生长速率(Cgrowth)、呼吸速率(Crespiration)、单位微生物生长(qgrowth)和呼吸熵(qCO2)与微生物CUE的回归分析 Fig. 3 Regression analysis results between microbial CUE and microbial growth (Cgrowth), microbial respiration (Crespiration), microbial biomass based growth (qgrowth), and metabolic quotients (qCO2) |
土壤微生物CUE与MAT负相关, 与SOC、TP、MBC和MBN正相关(图 4).Cgrowth和Crespiration与MAT和pH负相关, 与SOC、TN、TP和MBC正相关.qgrowth与MAT负相关, 与SOC正相关.qCO2与MAT和MBC ∶MBN正相关, 与SOC、MBC、MBN和C ∶Nimbalance负相关(图 4).
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*表示P < 0.05, **表示P < 0.01; 绿色椭圆及方向表示负相关关系, 红色椭圆及方向表示正相关关系, 椭圆颜色越深面积越小表示相关性越强 图 4 微生物CUE、Cgrowth、Crespiration、qgrowth和qCO2与各指标的相关系数 Fig. 4 Correlation coefficients between microbial CUE, Cgrowth, Crespiration, qgrowth, and qCO2 and other parameters |
逐步回归分析表明(表 3), MAT是影响微生物CUE与Cgrowth变化的主要因素.TP和pH是Crespiration的主要影响因素.
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表 3 微生物CUE、Cgrowth和Crespiration与各指标的逐步回归分析 Table 3 Stepwise regression analysis between microbial CUE, Cgrowth, and Crespiration and other parameters |
3 讨论 3.1 微生物生长速率、呼吸速率和CUE随海拔的变化
本研究中, Cgrowth和Crespiration均随海拔增加而增加, 这可能与土壤底物供应增加有关[27, 28], 这一点由Cgrowth和Crespiration与MBC和SOC正相关可以证明.pH显著抑制了微生物生长和呼吸, 然而对CUE并没有显著影响.这同一些pH是影响土壤微生物的主要因素不完全一致[29].以往研究中qgrowth随温度的增加呈指数增长或呈二次项变化[27], 但本研究中qgrowth随海拔升高而显著变化.另外, 有研究发现qCO2都随温度呈指数增长[30]或保持不变[31], 本研究中qCO2随海拔升高而降低, 表明其与温度的正相关关系.这可能说明微生物通过降低个体消耗的投入来应对环境变化, 并且相关分析表明这一应对策略是通过SOC调整微生物化学计量而实现的.本研究中, 土壤微生物CUE随海拔的上升从0.1增至0.40, 即在高海拔较低的温度环境中, 微生物CUE较高.这一研究结果与以往的室内增温控制实验的结果相一致[11, 32, 33].理论上, 微生物生长和呼吸速率与温度的关系以Arrhenius方程的形式呈现[34].增温对微生物生长和呼吸均有促进作用, 但由于微生物生长对温度的敏感性低于呼吸, 使得CUE对升温表现出负反馈[6, 11].由于土壤温度是调节土壤微生物活性的主要因素, 本研究中温度的下降显著提高了微生物CUE, 这对预测碳循环如何响应气候变化十分重要.
3.2 微生物生长和呼吸对CUE的相对控制作用本研究中微生物CUE与Cgrowth和qgrowth呈正相关关系, 这与Zheng等[30]的研究结果一致.他们发现短期增温下微生物CUE主要由微生物生长决定, 较少受呼吸作用的影响[30].但Pirt[35]的研究认为CUE与qgrowth的正相关关系仅在微生物生长受到外界环境限制时才有所表现[36, 37].也有研究表明, 微生物CUE与qgrowth的关系依赖于资源的有效性[38].如Panikov等[39]的研究发现土壤微生物CUE和qgrowth的关系受温度调节, 在5~25℃, qgrowth随培养温度的增加而增加; 在-35~-18℃, qgrowth与CUE无相关性.本研究中, 微生物CUE与Cgrowth和qgrowth呈正相关, 这说明微生物可能在个体和群落两个水平的生长变化影响微生物CUE.另外, 本研究中微生物CUE与Crespiration正相关, 而与qCO2负相关, 反映了在微生物个体层面沿海拔升高, SOC和养分有效性增加, 呼吸代谢降低了.因此, 综合来看, 沿海拔升高, 微生物CUE的增加是通过降低qCO2和增加qgrowth的方式来实现的[40], 这可能是高海拔位点土壤有机碳累积较高的一个重要原因.
3.3 环境因素对微生物CUE沿海拔变异的影响机制微生物CUE变异受诸多因素的影响, 包括SOC、养分含量[33]、养分计量比[1]、土壤微生物群落结构[5]、土壤水分和温度[41, 42].本研究中, 微生物CUE与SOC和TP正相关, 说明增加的SOC和养分含量有利于微生物CUE的提高.这一结果在模拟控制实验中也得到了证实, 如模拟N沉降实验中, N添加会降低微生物的呼吸代谢, 提高微生物CUE, 促进微生物对易变碳的利用[43, 44].有研究也表明, 当微生物生长受P限制时, 微生物会增加P的吸收从而降低CUE[5, 45].有研究也证实, 土壤元素计量比对微生物CUE具有主导作用[5], 这是因为, 微生物在受养分限制的环境中, 会以呼吸或分泌胞外酶的形式释放碳, 以获取受限的养分, 这降低了微生物CUE.但本研究中土壤C ∶N比和C ∶P比对微生物CUE无显著影响, 说明戴云山土壤微生物CUE主要受土壤有机碳和养分含量控制, 而非化学计量比.
4 结论(1) 戴云山森林土壤微生物CUE随海拔的上升从0.10增加至0.40.微生物CUE与Cgrowth、Crespiration和qgrowth正相关, 而与qCO2负相关, 说明随着海拔的增加, 微生物通过增加个体生长和抑制个体呼吸的策略增加微生物CUE.
(2) 微生物CUE与土壤有机碳和全磷含量正相关, 与MAT负相关, 说明随海拔增加, 底物可利用性增加促进了微生物CUE.整体上, 温度是控制CUE的最主要因素.
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