2022, Vol. 43
2. 中国农业科学院农业资源与农业区划研究所, 北京 100081;
3. 中国农业科学院农业环境与可持续发展研究所, 北京 100081
2. Institute of Agricultural Resources and Regional Planning, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China;
3. Institute of Environment and Sustainable Development in Agriculture, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China
施肥是维持和提升土壤生产力的最有效方式之一, 能够为由于人口增加带来的粮食消费需求提供有效保障[1].近年来, 随着国家有机肥替代化肥行动的推行, 有机肥在农田中的施用越来越广泛, 其中来自畜禽养殖业中的养殖废弃物是目前农业生产中重要有机肥源之一.随着规模化养殖业的迅猛发展, 饲料添加剂以及抗生素的大量应用, 给有机肥的资源化利用带来了一系列环境污染风险也越来越受到关注[2].据统计, 2013年中国抗生素使用总量的一半(约为8.1万t)被用到禽畜养殖业[3].抗生素的滥用不仅诱导动物体内产生抗生素抗性基因(antibiotic resistance genes, ARGs), 也导致动物体内的ARGs和未被动物完全吸收的抗生素以养殖废弃物的方式进入食物链和环境中, 加速了ARGs在环境中细菌间的传播扩散, 对农产品安全和人类健康造成了严重威胁[4~6].
通过施肥方式进入农田系统的有机肥, 尽管经过无害化处理, 对农田土壤ARGs数量和丰度会产生深远的影响, 且因受到气候、土壤类型等诸多因素控制作用而产生较大差异[7~9]. Li等[10]的研究表明, 施用有机肥增加了黑土中ARGs的相对丰度, 而Peng等[11]的研究发现施用有机肥并不总是增加黑土中ARGs的相对丰度, ARGs相对丰度主要受细菌群落变化的影响.有机肥类型和施用年限也是影响土壤中ARGs的重要因子, 例如, Parente等[12]的研究表明长期施用家禽粪便30 a情况下土壤中ARGs的相对丰度显著高于施用家禽粪便1 a, 但Tang等[13]的研究发现长期施用家畜粪便30 a并不一定增加土壤中某些ARGs的相对丰度.Forsberg等[14]的研究却发现化肥, 尤其是氮肥的添加也显著影响了土壤中ARGs的数量.
综上所述, 以往大多数研究基于某个特定的实验地点和条件进行相应的分析, 对ARGs数量和相对丰度的影响程度均依赖于特定的施肥种类、用量和土壤属性, 且其结果差异较大.因此, 需根据一些相对独立的样本进行大样本数据的综合分析.本研究基于数据整合分析方法的原理, 通过已发表文献数据的收集, 定量分析施肥措施对不同气候区、土壤类型及酸碱度条件下农田土壤中ARGs数量和相对丰度的影响程度, 以期为有机肥的质量管控和提升, 以及减缓ARGs在农业生态系统中积累与传播的策略和解决方案制定提供科学依据.
1 材料与方法 1.1 数据来源本研究数据来源于中国知网、万方和Web of Science这3个文献数据库, 检索关键词分别为“土壤(soil)”、“施肥(fertilization)”、“抗生素(antibiotics)”和“抗性基因(resistance gene)”, 检索时间自2000至2020年.筛选文献的基本原则包括: ①同一实验必须包含配对的对照组和处理组, 对照组为不施肥处理, 处理组为施肥, 主要包括化肥、有机肥或有机肥配施化肥处理; ②实验处理重复数大于或等于3[15].采用Excel 2019软件建立土壤ARGs的数据库, 收集内容主要包括: 作者、标题、实验时间、采样点、土壤类型、土壤pH、施肥处理、有机肥种类、施肥用量、ARGs数量和ARGs相对丰度等.在数据收集过程中, 如果数据是以图的形式展示, 利用GetData Graph Digitizer 2.24软件来获得.如果是室内盆栽试验, 以每亩耕层土壤重30万斤来进行单位换算[16], 以便统一施肥量单位(t·hm-2).对于土壤pH, 统一为水浸提测定结果, 如果实验中pH是采用CaCl2溶液法, 那么使用文献中两种方法测定值进行换算, 即pH(H2O)=1.65+0.86pH(CaCl2)[17].如图 1所示, 所收集的pH值、ARGs数量和ARGs相对丰度数据权重响应比均符合正态分布(P < 0.01), 其中土壤pH值得到51组匹配数据, ARGs数量得到215组匹配数据, ARGs相对丰度得到201组匹配数据, 满足Meta分析的必要条件.
1.2 数据分析本文所收集的数据均来自相对独立的研究, 数据通过检验符合正态分布(图 1), 可以通过整合分析来判断施肥对ARGs产生的正效应或负效应以及效应大小[18].本研究主要利用Meta Win 2.1软件进行整合分析, 量化不同施肥措施对ARGs数量和相对丰度的影响程度.在检验影响因子差异性时, 每组数据均包含平均值(mean, M)、标准差(standard deviations, SD)和样本数(samples size, n).如果文献中是标准误(standard errors, SE), 则根据下式进行换算:
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(1) |
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RR++和SE分别表示权重响应比和标准误，曲线代表数据的高斯分布, P为显著性检验 图 1 农田土壤pH、ARGs数量和ARGs相对丰度的样本分布频率 Fig. 1 Data distribution of pH, quantity of ARGs, and relative abundance of ARGs in farmland soil |
统计学指标采用合并计数资料响应比(response ratio, RR)表示, 并计算其95% 置信区间(95% CI), 其中RR计算公式为:
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(2) |
式中, Ma表示处理组平均值; Mb表示对照组平均值.
其中在分析过程中, 需要将RR进行对数化, 采用自然对数响应比(ln RR)来反映不同施肥措施对ARGs的影响程度并通过式(3)实现:
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另外, 平均值的变异系数V、权重Wij、权重响应比RR++及RR++的标准误S和95% CI可通过下式进行计算:
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式中, SDa2和SDb2分别表示处理组和对照组的标准差; na和nb分别表示处理组和对照组的样本数.处理时, 纳入的各研究结果须进行异质性检验, 若P＞0.1, 表明多个研究具有同质性, 此时选择固定效应模型进行分析(fixed effect model, FEM); 若P≤0.1, 则多个研究不具有同质性, 此时选择随机效应模型(random effect model, REM).效应值的标准差越小, 分配的权重越大, 权重响应比及其95% CI可以通过(eRR++-1)×100%来转化.如果95% CI包含零值表明该变量中处理与对照没有显著差异(P > 0.05)[19].
2 结果与分析 2.1 施肥对农田土壤ARGs的影响整合分析结果表明, 与不施肥相比, 配施有机肥显著增加了土壤ARGs的数量[图 2(a)]和相对丰度[图 2(b)], 增加幅度分别为110.0%和91.0%, 而施用化肥对ARGs数量和相对丰度的影响由于各研究结果存在较大变异, 整体上与不施肥无显著差异.表明有机肥施用可能是农田土壤ARGs积累的主要原因.
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括号内数值和百分数分别代表样本数和施肥相应的占比, 点和误差线分别代表增加的百分比和95%置信区间, 如果95%置信区间没有跨越零线, 表示处理与对照存在显著差异, 下同 图 2 施肥对农田土壤ARGs数量和相对丰度的权重响应比 Fig. 2 Weighted response ratio of fertilization to soil ARGs quantity and ARGs relative abundance in farmland |
分析结果表明, 中温带和暖温带气候区, 与不施肥相比, 配施有机肥显著增加了土壤ARGs数量[图 3(a)], 增加幅度分别为84.7%和126.6%.配施有机肥在中温带、暖温带和亚热带气候区下均显著增加了土壤中ARGs的相对丰度, 增加幅度分别为144.8%、59.0%和151.6%.同时, 配施有机肥对中温带和亚热带土壤ARGs相对丰度的增加幅度显著高于暖温带地区土壤[P < 0.05, 图 3(b)].与不施肥相比, 施用化肥在暖温带和亚热带气候区对土壤中ARGs数量无显著影响.
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图 3 不同温度带下施肥措施对ARGs数量和相对丰度的权重响应比 Fig. 3 Weighted response ratio of quantity and relative abundance of ARGs to fertilization measures under different temperature zones |
配施有机肥增加土壤中ARGs的数量在不同类型土壤上有所差异.与不施肥相比, 配施有机肥显著增加潜育水稻土、典型红壤和典型褐土中ARGs的相对丰度, 增加幅度分别为210.8%、192.5%和169.7%, 但配施有机肥对典型黑土区土壤中ARGs的相对丰度无显著影响.与不施肥相比, 施用化肥对不同类型土壤ARGs的数量和相对丰度无显著影响(图 4).
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图 4 不同土壤类型下施肥措施对ARGs数量和相对丰度的权重响应比 Fig. 4 Weighted response ratio of quantity and relative abundance of ARGs to fertilization measures under different soil types |
土壤pH值也是影响施肥条件下土壤ARGs数量和丰度变化的重要因子.配施有机肥增加了pH < 7的土壤中ARGs的数量的幅度(147.6%)显著高于pH > 7的土壤(110.4%)[P < 0.05, 图 5(a)].此外, 配施有机肥增加了pH < 7的土壤上ARGs相对丰度, 增加幅度为139.7%, 在pH>7的土壤上增加幅度为79.2%, 但配施有机肥对不同pH的土壤ARGs相对丰度的影响无显著差异[P > 0.05, 图 5(b)].整体来看, 施用化肥对ARGs数量和丰度的影响不显著.与不施肥相比, 施用化肥在pH < 7的土壤上显著增加了土壤中ARGs的相对丰度, 增加幅度为47.6%, 但由于可收集的样本数较小, 此结果存在较大的不确定性.
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图 5 不同土壤pH下施肥措施对ARGs数量和相对丰度的权重响应比 Fig. 5 Weighted response ratio of quantity and relative abundance of ARGs to fertilization measures under different soil pH |
不同有机肥种类对土壤中ARGs的数量和相对丰度的影响存在显著差异(图 6).其中, 与施用家禽粪便相比, 施用家畜粪便对土壤中ARGs的数量和相对丰度的增加幅度高出22.3和23.4个百分点.进一步分析表明, 施用有机肥对土壤中不同种类的ARGs数量和相对丰度的影响存在显著差异(P < 0.05, 图 7).相对不同类型抗生素抗性基因, 与不施肥相比, 施用有机肥显著增加了土壤中氨基糖苷类ARGs的数量, 增加幅度为160.6%, 多重耐药类ARGs数量的增加幅度最低, 为48.5%.此外, 施用有机肥显著增加了除β-内酰胺类和万古霉素类以外的ARGs相对丰度, 且对磺胺类、多重耐药类、大环内酯类抗性基因相对丰度的增幅(分别为201.2%、174.1%、170.5%)显著高于喹诺酮类、四环素类和氨基糖苷类(分别为115.6%、106.5%和61.5%).然而, 施用有机肥降低了β-内酰胺类的相对丰度, 降幅为20.8%, 对万古霉素类ARGs的相对丰度无显著影响.总体而言, 施用有机肥显著增加了土壤中不同种类ARGs的数量, 同时也增加了除β-内酰胺类和万古霉素类外的其他种类ARGs相对丰度. 随着有机肥施用量的增加, 土壤中ARGs数量和相对丰度的增加呈现先增加后降低的趋势[图 8(a)和图 8(b)].有机肥施用量在50~150 t·hm-2时, ARGs数量和相对丰度增长幅度最高, 分别为149.9%和124.6%; 而有机肥施用量在小于50 t·hm-2和大于150 t·hm-2时, 施用有机肥对ARGs数量的增加幅度无显著差异(P > 0.05).随着施用有机肥年限的变化, 土壤中ARGs的数量和相对丰度也发生不断变化.与不施用有机肥相比, 施用有机肥年限小于10 a时对ARGs数量无显著影响, 施用有机肥年限为10~30 a或大于30 a显著增加ARGs的数量, 增加幅度分别为104.2%和112.3%[图 8(c)].随着有机肥施用年限的增加, 土壤中ARGs相对丰度的增加呈现先增加后降低的趋势[图 8(d)].施用有机肥10 a内, 土壤中ARGs的相对丰度显著增加了116.5%.施用有机肥10~30 a期间, 土壤中ARGs的相对丰度增加了189.2%.当施用有机肥超过30 a后, 土壤中ARGs的相对丰度增加幅度降低至58.1%.
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图 6 施用不同类型有机肥对ARGs数量和相对丰度的权重响应比 Fig. 6 Weighted response ratio of quantity and relative abundance of ARGs to different types of organic fertilizer application |
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图 7 施用有机肥对土壤ARGs数量和相对丰度的权重响应比 Fig. 7 Weighted response ratio of soil quantity and relative abundance of ARGs to organic fertilizer application |
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图 8 施用有机肥用量和时间对土壤中ARGs数量和相对丰度的权重响应比 Fig. 8 Weighted response ratio of soil quantity and relative abundance of ARGs to organic fertilizer application amount and time |
施用有机肥显著增加了农田土壤中ARGs的数量和相对丰度, 这与先前多数研究一致[20~25].主要的原因是由于施用有机肥一方面直接增加外源碳的输入, 为细菌提供充足的养分, 导致土壤细菌数量的增加, 进而促进土壤中耐药菌携带的ARGs数量和相对丰度的增加; 另一方面有机肥本身作为ARGs的储存库, 施肥的同时会带入大量的ARGs.施用化肥对ARGs数量和相对丰度的增长没有明显的促进作用, 这与Chen等[26]的研究结果相同.
施肥对土壤中ARGs的影响在不同气候带下有所差异, 可能与气候条件密切相关的微生物区系有关联[27].相较于暖温带地区, 施用有机肥在亚热带地区显著增加了土壤中ARGs的相对丰度, 主要的原因可能是亚热带条件下年均温较高和年降雨量较多, 施肥促进了作物的生长, 土壤有机碳和细菌生物量(16S rRNA基因丰度)的增加, 土壤土著耐药菌和有机肥携带的耐药菌生长繁殖, 进而促进土壤中ARGs相对丰度的增加[28~30].
与气候密切相关的土壤类型也是影响施肥条件下AGRs数量与相对丰度变化的重要因素.本研究结果表明, 配施有机肥显著增加了黑土ARGs的数量, 但对土壤中ARGs的相对丰度无显著影响.可能原因是由于黑土中土著微生物阻止有机肥携带的微生物生长繁殖及耐药菌携带的ARGs传播, 导致有机肥携带的某些耐药菌对土壤环境的不适应.Liu等[9]和Chen等[31]的研究结果也表明, 有机肥和土壤之间理化性质和微生物群落在很大程度上不相同, 因此当有机肥所携带的微生物加入土壤后, 会与土著微生物之间产生竞争, 导致有机肥引入的耐药菌在黑土中只能存活数周或数月, 进而使得黑土ARGs相对丰度出现降低现象.在红壤和水稻土土壤条件下, 配施有机肥增加了ARGs的相对丰度, 均显著高于黑土和暗棕壤.主要的原因可能是不同土壤类型下抗生素背景浓度和细菌群落结构不同(优势细菌种群不同), 导致土壤中耐药菌数量的增加不同, 进而使得不同土壤类型条件下ARGs相对丰度的增加出现差异[32~35].
土壤酸碱度(pH)是影响土壤微生物群落结构和多样性的重要环境因子, 也是影响ARGs数量和相对丰度的一个重要因素[36, 37].配施有机肥在pH < 7土壤上对于ARGs数量的增加幅度显著高于pH > 7的土壤, 主要的原因可能是较于碱性土壤, 在酸性土壤下更有利细菌生长繁殖, 为施用有机肥促使耐药菌的增加提供生长环境条件.Han等[38]的研究结果也证实, 在酸性土壤条件下有机肥携带的抗生素对微生物具有刺激作用, 促使土壤环境中耐药菌和ARGs的传播, 主要的原因可能是土壤酸碱度与土壤中ARGs的富集呈显著正相关, 土壤酸度对土壤中抗生素的吸附和解吸行为具有重要作用.本研究结果还表明, 在pH < 7的土壤上施用化肥对土壤中ARGs相对丰度的增加幅度显著高于pH>7的土壤, 主要的原因可能是施用化肥导致土壤理化性质和微生物群落发生显著变化(α-变形菌和γ-变形菌的增殖, 变形菌中每个基因组平均ARGs数量最多), 促使土壤中耐药菌的生长增殖[39, 40].肖琼等[41]和Xie等[42]的研究结果表明, 施用化肥在酸性土壤中对于细菌PLFA含量的增加幅度高于在碱性土壤中, 导致某些耐药菌携带的ARGs超过HT-qPCR检测限, 进而增加了土壤中ARGs的相对丰度.
施用有机肥种类、用量和年限都对土壤中ARGs的积累具有重要的影响.本研究结果表明, 施用家畜粪便对土壤中ARGs数量和相对丰度的增加显著高于施用家禽粪便(图 9), 其主要原因是家畜产生的排泄物抗生素含量高于家禽, 而抗生素的增加会进一步诱导耐药菌和ARGs的出现[43~45].本研究表明, 连续施用有机肥10 a后, ARGs的数量显著增加, 但ARGs丰度的增加幅度变异较大.而ARGs的数量和相对丰度均随着施用年限延长和施用量增加而缓慢下降, 主要的原因是施用有机肥导致土壤中细菌群落抗生素耐药性逐渐增强, 但在施用有机肥达到高剂量和长年限(> 30 a)后, 其施有机肥处理仍然显著高于未处理土壤[46].Han等[47]的研究结果也表明, 在土壤中施加不同剂量的有机肥, 中剂量土壤中ARGs的数量和相对丰度的增加远高于高剂量(> 150 t·hm-2)土壤.相对不同种类ARGs数量和相对丰度而言, 各类ARGs类型对有机肥施用的响应明显不同, 其中大部分ARGs均表现为正增长效应, 但β-内酰胺类和万古霉素类ARGs出现负增长效应, 主要的原因可能是施用有机肥之后残留在土壤中抗生素浓度对微生物携带的ARGs刺激效应与土壤中耐药菌的相对生长和衰亡速率、以及耐药菌携带的ARGs发生基因水平转移的能力有关[48, 49].
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图 9 农田生态系统中ARGs的传播示意 Fig. 9 Transmission of ARGs in agricultural ecosystems |
由于收集样本数量的限制, 本研究未能探讨不同种类有机肥对土壤不同种类的ARGs协同效应的影响, 也未考虑ARGs在植物叶片或动物体内的传播, 部分实验结果有一定的条件适应性.施用有机肥时, 应该采取适当的无害化处理技术措施降低有机肥中抗生素及其抗性基因数量和丰度, 并且充分考虑影响有机肥来源抗生素抗性基因在土壤中积累的影响因素, 进一步明确有机肥中抗生素及抗性基因等相关的限量标准, 提高有机肥的品质.未来研究仍需加强有机肥中残留的抗生素及ARGs对土壤耐药菌数量与丰度影响机制方面的探究, 有关有机肥中抗生素降解、ARGs消减和传播途径阻断等关键技术的研发, 将有助于大大降低集约化农业系统中的环境风险, 进一步促进绿色生态农业的高质量发展.
4 结论(1) 本研究探讨了在不同气候区、土壤类型和土壤酸碱度条件下, 配施有机肥均显著增加土壤ARGs数量和相对丰度, 增幅分别为110.0%和91.0%, 而施用化肥对ARGs数量和相对丰度的影响由于各研究结果存在较大变异, 整体上与不施肥无显著差异.
(2) 土壤类型和pH值是影响施肥条件下土壤ARGs数量和相对丰度变化的重要因子.相较于pH > 7的碱性土壤, 配施有机肥增加ARGs数量的幅度显著高于pH < 7酸性土壤, 但土壤pH值对配施有机肥条件下AGRs相对丰度的影响程度无显著差异.
(3) 有机肥种类和施用年限也是影响农田土壤ARGs的重要因子, 来源于家畜粪便的有机肥对土壤ARGs数量和相对丰度的增加幅度显著高于家禽粪便; 施用年限在10 a以上时, 土壤中ARGs数量显著增加.
(4) 不同类型的抗性基因的数量和相对丰度对有机肥施用的响应有所差异.磺胺类、多重耐药类、大环内酯类抗性基因相对丰度对有机肥施用的响应程度显著高于喹诺酮类、四环素类和氨基糖苷类ARGs.
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