2022, Vol. 43
2. 南方科技大学环境科学与工程学院, 国家环境保护流域地表水-地下水污染综合防治重点实验室, 深圳 518055
2. State Environmental Protection Key Laboratory of Integrated Surface Water-Groundwater Pollution Control, School of Environmental Science and Engineering, Southern University of Science and Technology, Shenzhen 518055, China
重金属具有高毒性、持久性和易积累等特征, 其污染问题一直是环境领域的研究重点之一[1].土壤重金属污染会导致重金属在蔬菜中大量富集, 抑制蔬菜的生长并通过食物链迁移到人体内, 危害人体健康[2, 3].根茎类的重金属吸收能力一般比叶菜类和瓜果类蔬菜较低, 具有在高污染区作为主要种植作物降低人体食用蔬菜的重金属摄入风险的潜力[4].胡萝卜(Daucus carota L.)属伞形科, 营养价值高, 在种植面积和市场价值方面都是世界十大最重要的蔬菜作物之一[5].同时, 在土壤重金属污染的背景下, 研究环境因素对胡萝卜的重金属吸收和累积对于缓解重金属污染风险具有重要的现实意义.
近年来, 许多研究主要围绕土壤理化性质、施肥水平和栽培方式等对植物重金属累积行为进行评价.窦韦强等[6]的研究发现, 土壤pH是影响重金属吸附的主要因子, pH越高, 土壤胶体的表面负电荷越高, 有利于土壤对重金属的吸附, 降低植物对重金属的吸收.Zhang等[7]的研究表明不合理施肥会影响土壤和植物中重金属含量, 施用氮、磷和钾肥能促进植物生长, 但是引入的阴、阳离子可通过离子交换、与重金属络合或沉淀、或土壤酸化等方式影响土壤和植物中重金属的行为.有研究还发现, 与大田相比, 温室为蔬菜提供了适宜的水热生长环境并降低光照强度[8], 增加蔬菜产量.长期温室种植还可以通过改变环境参数与植物栽培方式进而改变土壤pH、阳离子交换量和有机质含量[9].因为温室种植在一定压力下土壤-根界面产生更多的有机酸[10], 较高的温度增加土壤有机胶体的分解速率[11], 使得pH和CEC降低.在较高的温度和微生物活性下也会加速土壤有机质的分解[12].温室栽培还可以通过减少土壤重金属向蔬菜的转运减轻蔬菜对重金属的吸收, 由于温室栽培下土壤有机质(过度施用有机肥)对重金属的吸附水平较高[13].除此之外, 植物自身吸收重金属是一个复杂的物理、化学和生物过程, 受植物的种类、生长发育阶段等的影响.植物生长发育期间, 在膜转运蛋白的帮助下促进对土壤中营养和非营养性金属的吸收[14].理论上, 蔬菜生物量在生长过程中逐渐增大时可能进一步导致植物中重金属总吸收量增加, 但也会通过稀释效应降低重金属含量.例如, Zhao等[15]的研究发现向日葵中重金属的最大吸收量的时间取决于向日葵生物量达到最大值的时间.目前, 关于不同种植方式下胡萝卜生长时间(从播种到收获)内对重金属积累的影响尚不清楚, 各生长期的管理过程通常不容易把控, 因此难以满足以最大限度地减少蔬菜中污染物为基础的种植和管理需要.
如今, 温室生产系统已广泛地应用于商品作物和蔬菜的生产[16].有关种植方式对蔬菜吸收重金属的影响研究发现, 长期温室种植导致土壤理化性质的改变而影响作物对重金属的吸收, 但仍缺乏研究评估短时间内从大田转向温室的环境变化下蔬菜不同生长阶段吸收重金属的动态情况和系统的健康风险评价.本文以农田土壤-胡萝卜体系为研究对象, 探讨温室和大田种植方式下胡萝卜生长期内重金属的变化趋势: ①探究两种种植方式下胡萝卜根际土壤理化性质、生物量和重金属含量的差异; ②讨论不同种植方式下胡萝卜对重金属提取和富集的影响因素, 了解可食部重金属吸收量的动态变化情况; ③研究不同种植方式下对摄入胡萝卜的健康风险的影响, 以期在高污染农田的蔬菜种植与管理方面提供科学依据.
1 材料与方法 1.1 研究区概况甘肃省白银市位于黄河上游, 气候类型为中温带半干旱区向干旱区过渡, 年均温9.2℃, 年均降水244 mm[17].自20世纪50年代以来, 白银市一直是重要的有色金属开采和冶炼基地, 区域内东、西大沟分别汇聚了沿途工矿企业的工业废水和生活污水.由于水资源有限, 1960年开始, 当地农民使用经处理后的废水灌溉周围农田, 导致农田重金属污染严重, 2012年起被政府禁止, 目前采用引黄灌溉[18].在试验期间(2018年1~12月), 白银市附近观测站(36.55°N, 104.15°E)的月均降雨和气温的范围分别为0.03~3.52 mm和-6.4~21.9℃(8月降雨和气温分别为3.52 mm和20.9℃).本试验样地地理位置见图 1.
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图 1 试验样地地理位置示意 Fig. 1 Geographic location of the experimental site |
供试土壤为东大沟耕作层表土(0~20 cm), 将土壤混匀之后备用.供试土壤的理化性质与重金属含量信息: pH为7.44±0.09, 土壤阳离子交换量(cation exchange capacity, CEC)为(12.03±0.33) cmol·kg-1, ω(As)为(27.83±1.38) mg·kg-1, ω(Cd)为(8.02±0.55) mg·kg-1, ω(Cr)为(59.69±4.44) mg·kg-1, ω(Cu)为(85.39±4.16) mg·kg-1, ω(Pb)为(116.93±9.09) mg·kg-1, ω(Zn)为(387.73±21.39) mg·kg-1(平均值±标准误差; n=5).土壤中Cd和Zn的含量高于农用地土壤污染风险管控标准(GB 15618-2018). 2018年4月27日, 27 kg土壤装入半径25 cm盆中, 每盆点播3~5粒胡萝卜种子, 种子购自中国甘肃省农业科学院.设置2种种植方式、8次收集、3个重复, 24盆放入温室, 24盆置于附近不遮挡阳光的大田上, 共计48盆.两种种植方式下施肥种类和施肥量保持一致, 浇灌统一使用瓶装饮用纯净水(19 L·瓶-1, 诚德来品牌), 记录每次浇灌日期与浇灌量, 总浇灌量均为28.32 L(n=14).
1.3 样品收集2018年6月16日至9月27日每隔15 d收集一次样品, 包括胡萝卜根际土壤、地下和地上部.根据胡萝卜生长情况将其分为幼苗期(2次收集: 0~50 d, 51~65 d), 生长旺盛期(3次: 66~80 d, 81~95 d, 96~110 d)和成熟期(3次: 111~125 d, 126~140 d, 141~155 d).
1.4 样品处理与测定土壤样品前处理: 室温下阴干, 筛选研磨后, 用于测定土壤pH、CEC和重金属含量; 蔬菜样品前处理: 分地下和地上, 去离子水冲洗, 60℃烘干至恒重, 粉碎过筛(60目), 分装用于测定重金属含量(以干重计).
土壤pH采用玻璃电极法(NY/T1121.2-2006); CEC按照NY/T 295~1995进行测定; 蔬菜样品含水率采用直接干燥法测定, 含水率为85%; 重金属含量用微波消解(MDS-15, 上海)和电感耦合等离子体质谱仪(ICP-MS, Agilent 7900, USA)测定.样品分析使用标准物质为GBW07456, 重金属元素的回收率范围为87.5%~104.0%.
1.5 重金属吸收量通过重金属含量与生物量的乘积得到植物体内的重金属吸收量, 其方程见式(1):
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(1) |
式中, S为重金属吸收量, mg; C地下部为地下部重金属含量, mg·kg-1; B地下部为生物量(以干重计), g.
1.6 生物富集系数生物富集系数(bioconcentration factors, BCF)是衡量重金属在植物-土壤中移动性的重要指标, 也可以解释植物吸收重金属的能力[19].其计算见式(2)和式(3):
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(2) |
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(3) |
式中, BCF地下部和BCF地上部分别为地下部和地上部生物富集系数; C地下部和C地上部分别为地下部和地上部重金属含量, mg·kg-1; C土壤为根际土壤重金属含量, mg·kg-1.
1.7 健康风险评估目标危险系数方法(target hazard quotient, THQ, 美国环保署)用式(4)计算, 以污染物暴露剂量与参考剂量的比值来表征非致癌风险水平[20].目标风险总系数(total THQ, TTHQ)由式(5)计算, 评估多种重金属造成的复合风险.TTHQ小于1表示没有健康风险; 大于1表示存在潜在的健康风险, 需要采取相应防护措施; 大于10表示存在慢性毒性效应.
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(4) |
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(5) |
式中, DIM为重金属的每日摄入量, mg·kg-1; C地下部为蔬菜地下部(可食部)重金属含量, mg·kg-1(以干重计); CF为转换系数, 因元素含量结果基于干重, 故采用0.085的转换系数用于鲜重与干重的换算[21]; DIn为每日食用的蔬菜重量[以鲜重计, 成人0.345 kg·(人·d)-1]; Bave为人均体重(成人62.7 kg); RfD为重金属的日参考口服剂量, 采用美国环境保护局综合风险信息系统(IRIS)获得的口服剂量[22], 其中As、Cd、Cr、Cu、Pb和Zn的RfD分别为0.0003、0.001、1.5、0.04、0.0035和0.3 mg·(kg·d)-1.
1.8 数据统计分析采用IBM SPSS 22.0和Origin 2018软件对样品数据进行处理和统计分析.组间数据差异比较采用单因素方差分析(One-way ANOVA), 差异显著时(P＜0.05)采用Duncan法进行多重比较.相关性分析使用Pearson相关性检验.
2 结果与分析 2.1 胡萝卜地下部生物量和根际土壤理化性质、重金属含量的变化胡萝卜生长过程中土壤重金属含量和生物量(地下部)分别见表 1和图 2.两种种植方式下生物量随生长时间逐渐增加后趋于稳定, 无显著差异(P>0.05), 温室胡萝卜达最大生物量的时间比大田提前约15 d.土壤pH变化范围分别为7.55~7.64和7.54~7.66, 生长期内轻微波动, 呈弱碱性; 土壤CEC范围分别为9.72~10.11 cmol·kg-1和10.34~10.52 cmol·kg-1.不同种植方式下土壤pH和CEC(除幼苗期)均无显著差异(P>0.05).温室土壤重金属含量仅幼苗期时显著低于大田(P＜0.05).根据我国《土壤环境质量农用地土壤污染风险管控标准》(GB 15618-2018), 两种种植方式下土壤中Cd和Zn含量高于标准0.6 mg·kg-1和300 mg·kg-1.
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表 1 不同种植方式下胡萝卜生长过程中根际土壤重金属含量的变化1)/mg·kg-1 Table 1 Changes in heavy metal(loid) contents in rhizosphere soil during carrot growth under different cultivation modes/mg·kg-1 |
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不同小写字母表示具有显著差异的组别(P＜0.05) 图 2 不同种植方式下胡萝卜地下部生物量随生长时间的变化 Fig. 2 Changes in belowground biomass of carrot with growing time under different planting methods |
如图 3~5, 两种种植方式下重金属含量(除Cr)和吸收量(可食部)在生长过程中均呈先升高后趋于下降或稳定的趋势.成熟期时可食部Cd含量(根据85%的含水率换算成基于鲜重的重金属含量)超过食品安全国家标准(GB 2762-2017)安全限值(0.1 mg·kg-1), 超标率分别为0.5%和11.3%.与大田相比较, 幼苗期和生长旺盛期时温室种植地上部As、Cd和Pb的含量均显著降低(P＜0.05), 其中As在各生长期分别下降402.8%、412.8%和304.4%, Cd分别下降52.2%、55.7%和39.9%, Pb分别下降95.1%、89.8%和13.3%; 成熟期时, 重金属含量(除As)无显著差异(P>0.05).温室种植地下部As和Cd含量仅幼苗期时显著低于大田(P＜0.05), 在0~95 d之间地下部As和Cd的吸收量也显著低于大田.
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不同小写字母表示不同种植方式下差异显著(P＜0.05), *表示同时期不同部分之间达到显著差异水平(P＜0.05), 下同 图 3 不同种植方式下胡萝卜地上部生长过程中重金属含量的变化 Fig. 3 Changes in heavy metal(loid) contents in aboveground parts of carrots under different planting methods |
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图 4 不同种植方式下胡萝卜地下部生长过程中重金属含量的变化 Fig. 4 Changes in heavy metal(loid) contents in the belowground part of carrots under different planting methods |
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图 5 不同种植方式下胡萝卜地下部(可食部)重金属吸收量随生长时间的变化 Fig. 5 Changes in heavy metal(loid) absorption in the belowground (edible part) of carrots with growth time under different planting methods |
不同种植方式和生长期的胡萝卜的重金属BCF(图 6)均小于1, 其中Cd最大, Pb最小.生长过程中重金属的BCF(除Cr)均呈先增加后下降或稳定的变化趋势.两种种植方式下, 幼苗期时As、Cd、Cr和Pb的BCF为地下>地上; 生长旺盛期和成熟期时As、Cd、Cr和Pb的BCF为地下 < 地上, 尤其是大田种植方式下.与大田相比, 温室种植地下部As和Cd的BCF仅幼苗期时显著降低(P＜0.05); 地上部As、Cd和Pb的BCF为温室 < 大田, 其中As在各时期分别降低319.6%、374.0%和319.1%, Cd分别降低13.2%、53.4%和54.8%, Pb分别降低10.4%、123.4%和17.4%, 其余重金属的BCF无显著差异(P>0.05).
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*表示各重金属同时期不同种植方式之间达到显著差异水平(P＜0.05) 图 6 不同种植方式下胡萝卜生长过程中重金属的生物富集系数(BCF) Fig. 6 Bioaccumulation factors of heavy metal(loid)s during carrot growth under different planting methods |
根据重金属的THQ和TTHQ值, 两种种植方式下胡萝卜生长过程中的健康风险呈下降趋势, 幼苗期最大, 成熟期最小, 其中主要健康风险是由As和Cd贡献的[图 7(c)和7(d)].成熟期时, 温室和大田的平均TTHQ值均大于1, 分别为1.70和1.67, 无显著差异(P>0.05).
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不同小写字母表示同种重金属同时期不同种植方式之间达到显著差异水平(P＜0.05) 图 7 不同种植方式下胡萝卜生长过程中重金属的目标危险系数(THQ) Fig. 7 Target hazard quotient (THQ) of heavy metals during carrot growth under different planting methods |
以往的研究中, 温室种植可以提高蔬菜产量, 包括番茄、生菜和其他蔬菜[23], 本研究中, 温室种植并未增加胡萝卜生物量(图 2), 但其生物量达到峰值的时间快于大田15 d, 这主要是因为植物的生长发育及产量不仅受种植方式的影响还与各种生态因素综合作用相关[24].温室透明塑料膜的覆盖, 使得土壤温度升高, 根系呼吸速率增大, 有利于促进植物的生长和光合作用, 使得植物鲜重和干重增加[25].试验110 d时样地温度和降水量较高(8月), 高温作用下生物量迅速达最大.大田胡萝卜在此期间生长速率也较快, 但受降水量的影响, 土壤温度降低, 在125 d左右才达到最大生物量.
两种种植方式下根际土壤中Cd和Zn含量不符合土壤环境质量标准(GB 15618-2018)对蔬菜生长的要求.由于供试土壤具有近50 a的工业废水灌溉史, 土壤重金属复合污染严重, 例如Cao等[22]和He等[26]的研究中东大沟农田土壤样品中ω(Zn)为(332±138)mg·kg-1, ω(Cd)范围在0.68~5.24 mg·kg-1超过了筛选值(0.6 mg·kg-1).另外, 本研究还发现幼苗期时根际土壤CEC和重金属含量主要受种植方式的影响.因为温室较高的气温, 使土壤有机胶体分解加快[11], CEC含量降低.虽然土壤有机胶体与有效态重金属发生络合反应或生成沉淀[27], 但对重金属全量影响较小.由于本试验采用盆栽种植, 大田土壤重金属的动态变化受大气沉降的影响, 同时盆栽试验抑制污染物的水平和垂直运移, 且植株幼苗期对非生物胁迫最敏感[28], 更容易将重金属吸附在植物根系周围.张润花等[29]的研究还发现温室蔬菜根系通常比大田栽培的浅且须根多.因此与大田相比较, 幼苗期时温室胡萝卜在无外源重金属输入的情况下, 根系须根化提高单位面积根际土壤含量, 使得土壤重金属含量相对降低.
3.2 温室种植方式下胡萝卜重金属的含量和富集能力均降低不同种植方式下胡萝卜中重金属含量和生物富集系数(BCF)均呈先增加后下降或不变的趋势(图 3、4和图 6), 主要因为胡萝卜生长过程中生物量的快速积累从而稀释了植物中的重金属含量[30], 降低BCF.Chrysafopoulou等[31]在玉米吸收Pb的研究中也出现类似的结果.值得注意的是, 只有地上部Cr在生长过程中呈先增加后趋于稳定的趋势, 这表明胡萝卜对重金属的积累可能涉及复杂的机制和过程, 种植方式的不同可能不是胡萝卜在不同生长阶段吸收这6种元素的决定因素.重金属吸收量(地下部)在生长过程中的变化趋势与生物量一致(图 2和图 5).根据Zhao等[15]和Li等[32]的研究发现植物组织对重金属的吸收量随生长时间的增加而增加, 这与本文的研究结果相同.有研究还发现[33], 大多数植物更易将重金属储存在根部, 只有少数重金属被转移到地上.相反, 在胡萝卜中大部分重金属的BCF为地下 < 地上, 这表明胡萝卜更易在地上部积累重金属, 加之其生物量普遍低于地下部, 因此, 食用地下部比地上部更能有效地避免重金属在人体内富集.
对比两种种植方式, 成熟期时胡萝卜可食部Cd含量均超过食品安全国家标准(GB 2762-2017), Cd的BCF也最大.这一结果主要是因为土壤中Cd的含量相对较高, 且易被植物吸收[34], 因此土壤Cd修复是一个高度优先的问题.而温室和大田种植方式下植株内重金属含量、吸收量(可食部)和BCF的差异主要体现在幼苗期和生长旺盛期的As、Cd和Pb等.与大田相比较, 幼苗期时温室种植地下部As和Cd的BCF显著降低.植物地下部对重金属的吸收不仅与土壤理化性质和重金属含量有关还与植物生长发育有关[35], 根据相关性分析结果, 幼苗期时土壤pH、CEC和重金属含量与地下部As和Cd的吸收关系不大(相关系数均 < 0.28, P>0.05), 表明有其他因素参与了重金属含量的变化, 如幼苗期时土壤重金属的生物有效性和生长条件.幼苗期是多种重金属吸收和植物生长的关键期[28], 植物在代谢过程中通过根系分泌物获取所需养分[36], 根系分泌物与重金属形成配合物[37], 从而将重金属从土壤矿物中提取出来.根系分泌物中最常见和最重要的组分为低分子有机酸, 有机酸的来源主要有两种.植物可以从土壤中吸收碳源, 在根中合成有机酸, 并将其分泌到土壤中; 植物可以在光合作用后利用空气中的CO2在根中合成这些有机化合物, 水稻中光合作用产生的有机酸大约占比0.16%[38].东南景天植株中约有2.3%的有机酸为光合作用的产物[39].本研究中, 由于温室阻止了空气中的CO2直接扩散到土壤中, 且温室较高的温度和土壤微生物活性可能加速根系分泌物的分解, 降低土壤重金属的有效性, 导致胡萝卜对As和Cd的吸收降低.同时, 在95 d之前温室胡萝卜可食部As和Cd的吸收量也低于大田, 这主要是因为吸收量与重金属含量和生物量密切相关, 在此期间胡萝卜累积生物量无显著差异(图 2), 表明在0~95 d之间地下部重金属的吸收量主要受其含量控制.
植物地上部对重金属的累积主要包括体内运输和叶片吸收.Shahid等[40]的研究表明蔬菜从叶片向根组织运输的重金属含量小于1%. McBride等[41]的研究认为As从作物地下部转移到地上受到生理障碍的影响.蔬菜中仅有3%的Pb可从根迁移至地上部[42].因此地上部As和Pb含量的差异主要与叶片吸收有关. De Temmerman等[43]的研究中胡萝卜叶片As含量与大气沉降量具有良好的线性关系(R2=0.95, P＜0.05).He等[26]通过铅同位素方法, 对白银市农田土壤和蔬菜中重金属污染物的来源与迁移进行研究时也发现, 叶片中Pb含量与当地存在的大气沉降密切相关.由于温室的屏蔽效应地上部As和Pb含量降低.Cd是一种比其他金属更具植物可利用性的元素, 蔬菜对Cd从根迁移到地上部的抑制作用小[44], 这与温室种植各生长期地下部与地上部Cd含量呈显著正相关(相关系数分别为0.96、0.98和0.95, P＜0.05)的结果一致, 而大田种植仅生长旺盛期时地下部与地上部Cd含量呈显著正相关(相关系数为0.85, P＜0.05)关系, 表明地上部Cd含量可能受地下部Cd含量的影响, 但也并不排除植物通过叶片吸收Cd, 关于影响地上部Cd累积的决定性因素还需要进一步研究.
3.3 成人胡萝卜摄入重金属的健康风险评价两种种植方式下胡萝卜各生长期的TTHQ值均存在健康风险, 成熟期的TTHQ均最低, 表明幼苗期时的健康风险较高, 成熟期相对较低.与大田相比, 成熟期时温室种植下TTHQ较大, 但无显著差异, 说明短期种植方式的改变对摄取胡萝卜的健康风险影响较小.两种种植方式下只有As和Cd的平均THQ值大于1, 虽然胡萝卜可食部Cd含量相对较小, 但具有较高的THQ值, 说明胡萝卜的健康风险不受种植方式的影响而取决于蔬菜可食部分重金属含量和其他因素如饮食习惯等[45].本研究中胡萝卜在重金属复合污染情况下, As和Cd造成的人体潜在风险大于其他4种重金属.以往的研究也发现[46], 白银区东大沟的As、Cd、Cu和Pb为主要的人体接触暴露的重金属.表明这些重金属应该作为确保健康安全的主要修复目标.
4 结论(1) 在具有近50 a污水灌溉史的东大沟供试土壤中, 短期温室种植方式下胡萝卜提前15 d成熟, 不同种植方式对生物量(可食部)、根际土壤理化性质(除幼苗期)和重金属含量影响较小.
(2) 两种种植方式下, 胡萝卜生长过程中重金属(除Cr)含量和生物富集系数的变化趋势主要受生物量影响.从温室种植到大田种植的短期转变下重金属含量受种植方式的影响, 地下部As和Cd含量(仅幼苗期)差异显著; 地上部As、Cd和Pb含量和BCF均低于大田.可食部重金属含量仍较高, 其中Cd含量分别超标0.5%和11.3%, 表明与其他重金属相比, Cd更易被胡萝卜可食部吸收.但总体而言, 胡萝卜更易在地上部积累重金属.
(3) 温室和大田种植方式下, 成年人摄入胡萝卜具有潜在的健康风险, 成熟期时健康风险相对较低, 分别为1.70和1.67, 且主要风险由As和Cd贡献.为确保食用胡萝卜的健康安全, 研究区的土壤修复策略应以As和Cd为主.
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