2022, Vol. 43
2. 国家林业和草原局黄土高原林木培育重点实验室, 杨凌 712100
2. Key Laboratory of Forest Cultivation on the Loess Plateau, State Forestry and Grassland Administration, Yangling 712100, China
随着经济社会的快速发展, 一些立地环境差的山区和林区, 出现了大面积的撂荒地.耕地在撂荒后恢复过程中, 原有的植被类型格局发生了变化, 立地环境也随之得到改善[1, 2], 这种动态变化进程影响着陆地生态系统的养分平衡.植被恢复会引起地上植物的物种组成、生物量和地下土壤养分、微生物群落等的变化[3, 4].土壤养分状况是影响植物群落建成和演替的主要因素之一, 地上植物的生长, 针阔叶树种比例的变化影响了植物凋落物及根系分泌物的输入从而改变了土壤养分状况[5~7].土壤微生物通过矿化和分解土壤有机质提供更多的可利用性养分, 在植物生长和土壤养分循环中发挥了至关重要的作用[8, 9].目前, 植被恢复的研究主要集中在植物多样性、土壤养分和微生物群落等方面[10~14], 而撂荒地植被恢复过程中, 微生物代谢特征及其影响因素等研究较少.因此, 明确土壤微生物代谢对植被恢复的响应特征及其驱动因素对了解植被恢复过程中土壤养分现状和维持区域生态系统土壤养分平衡具有重要意义.
土壤微生物主要通过胞外酶分解土壤有机质获取碳和养分, 这一过程也会为植物提供更多的有效养分[15, 16], 对土壤物质循环和能量流动起着一定的调控作用[17, 18].其中, 主要有与碳(C)循环相关的β-1, 4-葡萄糖苷酶(β-1, 4-glucosidase, BG)、纤维二糖水解酶(cellobiohydrolase, CBH), 与氮(N)循环相关的β-1, 4-N-乙酰基氨基葡萄糖苷酶(β-1, 4-N-acetylglucosa-minidase, NAG)、亮氨酸氨基肽酶(leucine aminopeptidase, LAP)和与磷(P)循环相关的酸性磷酸酶(acid phosphatase, AP), 这些酶主要参与高分子有机聚合物降解末端的催化反应, 能有效反映土壤微生物的能量(C)和养分(N、P)代谢水平[17, 19].
微生物代谢限制相比于土壤养分和微生物群落对环境变化更为灵敏[20].酶化学计量能反映微生物代谢与养分需求间的生态化学平衡, 常用于评价土壤微生物能量和养分的限制特征[17, 18, 21].当土壤微生物受到养分限制时, 为满足自身生长和代谢需求会分泌相关的胞外酶从而引起酶计量比的变化[22].Sinsabaugh等[18]的研究首先发现在全球尺度上土壤C、N和P获取酶的生态计量比对数转换后收敛于1 ∶1 ∶1, 微生物受到了C的限制, 此后大量的学者对不同生态系统的酶计量比进行了研究.Waring等[23]的研究发现热带森林较温带森林土壤酶C ∶P、N ∶P偏低, 受到了P限制.曾泉鑫等[24]的研究发现N添加刺激微生物分泌P获取酶, 加剧了毛竹林微生物C、P限制.此外, Moorhead等[25]的研究提出了酶计量矢量分析模型, 用向量长度和向量角度分别量化微生物受到的C限制和养分(N、P)限制.基于此, 王强等[26]的研究发现过量的生物炭会导致土壤微生物P限制的加剧, 进而使得C限制增强.Deng等[27]的研究发现黄土高原退耕后植被恢复过程中土壤微生物主要受到C和P限制.因此胞外酶计量比和酶计量矢量分析模型有助于进一步理解植被恢复过程中微生物的养分限制特征及其影响因素.受环境因素的影响, 不同生态系统的胞外酶化学计量特征存在较大的差异[23, 28].Xu等[29]的研究发现我国东部南北样带不同森林生态系统土壤酶计量比与气温和降水显著相关外, 还与土壤pH、土壤养分计量比和叶片化学计量比有关.Zhang等[30]对黄土高原撂荒地和人工刺槐林研究发现, 土壤速效养分是影响酶化学计量的主要因素.虽然, 影响特定生态系统酶计量比的土壤因素受到关注, 但各因子调控的相对大小和途径仍不明确.
秦岭地区植被群落演替及稳定对调节陆地生态系统平衡和改善生态环境具有重要意义[31].目前, 该区域植被恢复研究主要集中在地上植物多样性变化和地下土壤微生物群落结构组成等方面[32], 较少关注植被恢复过程中土壤微生物代谢限制特征及其影响因素.本研究以秦岭中段不同撂荒年限恢复的典型植被为对象, 从酶计量比和酶计量矢量分析模型角度探究恢复过程中土壤微生物代谢的主要养分限制, 以及植被恢复过程中, 微生物代谢限制的变化特征及关键驱动因素, 旨在为秦岭地区植被恢复和森林经营提供理论依据.
1 材料与方法 1.1 研究区概况研究区位于陕西省宁陕县火地塘林区(33°18′~33°28′N, 108°21′~108°39′E), 该林区地处秦岭中段南坡, 属于北亚热带和暖温带过渡地带, 海拔1 450~2 473 m, 年平均气温8~10℃, 年降水量1 000~1 200 mm, 年蒸发量800~950 mm, 年日照时数1 100~1 300 h, 无霜期170 d.土壤以山地棕壤为主, 土层厚度45~105 cm.上世纪林区人口大量流动, 集中出现了不同年限的撂荒地, 撂荒地植被逐渐恢复, 现植被恢复类型有草丛、灌丛和天然林.乔木优势种有锐齿槲栎(Quercus aliena var. acuteserrata)、油松(Pinus tabuliformis)、华山松(P. armandii)、栓皮栎(Q. variabilis)、铁杉(Tsuga chinensis)和红桦(Betula albosinensis)等, 灌木优势种有白檀(Symplocos paniculata)、榛子(Corylus heterophylla)、南方六道木(Abelia dielsii)、胡枝子(Lespedeza bicolor)、忍冬(Lonicera japonica)和卫矛(Euonymus alatus), 草本优势种有大披针叶苔草(Carex lanceolata)、艾篙(Artemisia lavandulaefolia)、铁杆篙(A. gmelinii)、唐松草(Thalictrum aquilegiifolium var. sibiricum)和茜草(Rubia cordifolia)等.
1.2 样地设置2019年7~9月, 在火地塘林区选择恢复1、15和30 a的典型撂荒植被作为样地(表 1和图 1), 选择种植玉米的耕地作为对照样地, 同时选择未砍伐过的天然林代表恢复至顶级群落的样地, 共计5个恢复阶段.每个阶段设置5个样方, 共25块.林地阶段设置样方面积为20 m×20 m, 灌木阶段样方面积为5 m×5 m, 草地阶段样方面积为2 m×2 m.所有样方背景信息(海拔、坡向和坡度等)相似, 其中, 样方间距大于20 m, 不同恢复阶段样地间距大于300 m, 所有样地均在同一流域.
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表 1 样地植被特征 Table 1 Vegetation characteristics of sampling sites |
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图 1 研究区位置示意 Fig. 1 Location of the study area |
在样方内用土钻(口径4.5 cm)按“S”形取土样, 其中, 林地阶段选取12个采样点, 灌草阶段选取8个采样点.取样前去除枯落物, 取样深度为0~20 cm, 将同一样方内的土样混合, 过筛(孔径2 mm), 剔除石头、根等杂质装入冰盒带回实验室.将土样分为两部分, 一部分在实验室内自然风干, 用于后续土壤理化性质的测定; 一部分放入4℃冰箱, 用于胞外酶活性的测定.在样方对角线设置3个样点, 用体积100 cm3环刀随机取0~10 cm土层的土样, 并装入铝盒带回实验室立即称重, 随后放入烘箱105℃烘干至恒重, 以测定土壤容重.
1.4 样品分析 1.4.1 土壤理化性质测定采用重铬酸钾容量法测定土壤有机碳(SOC), 采用凯氏定氮法测定土壤全氮(TN), 土壤全磷(TP)采用H2SO4-HClO4消解, 钼锑抗比色法测定.土壤可溶性有机碳(DOC)用K2SO4浸提, 总有机碳分析仪(TOC-VCPH, 日本)测定, 土壤硝铵态氮(NO3--N和hNH4+-N)用KCl浸提, 连续流动分析仪(Auto Analyzer 3-AA3, 德国)测定, 速效磷(Olsen-P)用NaHCO3浸提, 钼锑抗比色法测定.使用pH计(奥豪斯ST2100, 上海)测定土壤pH值, 水土比为2.5 ∶1.土壤含水量(SWC)采用烘干法测定.土壤容重(SBD)采用环刀法测定.
1.4.2 胞外酶活性测定采用96微孔板荧光法测定相关酶: β-1, 4-葡萄糖苷酶(BG)、纤维二糖水解酶(CBH)、β-1, 4-N-乙酰基氨基葡萄糖苷酶(NAG)、亮氨酸氨基肽酶(LAP)和酸性磷酸酶(AP).酶底物为4-甲基-7-羟基香豆素(MUB), 称取1 g鲜土加入125 mL蒸馏水在25℃恒温摇床上振荡2 h(240 r ·min-1), 使之混合均匀, 用移液器吸取1 mL悬浊液到离心管内, 分别加入0.25 mL蒸馏水作为空白管、0.25 mL标准物质溶液为淬火管以及0.25 mL对应荧光底物为测定样品管, 摇匀后25℃黑暗条件下培养4 h, 随后每个离心管加入50 μL 0.5 mol ·L-1的NaOH终止反应, 最后分别吸取250 μL样品、空白、淬火、标准和阴性溶液到96孔酶标板中, 用多功能酶标仪(M200PRO, 瑞士)在365 nm激发波长和450 nm检测波长下进行测定.
1.5 数据处理通过计算酶化学计量的向量长度(vector length, VL)和向量角度(vector angle, VA)分析土壤微生物受到养分限制的情况, 即[25]:
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式中, VL越大表明微生物受C限制越大; VA < 45°时表明微生物受N限制; VA>45°时表明微生物受P限制, VA越大微生物P限制越大.
采用R 3.6.2软件对实验数据进行统计分析.运用单因素方差分析法(one-way ANOVA)分析不同撂荒年限土壤理化性质、胞外酶活性及其化学计量比、酶化学计量向量长度及角度的差异, 并采用Tukey's HSD进行事后多重比较.对酶活性、酶化学计量比及其向量特征与土壤性质进行Pearson相关性分析.采用广义线性模型(GLM)确定微生物代谢限制与环境变量的关系.选择重要的环境变量利用R中的“plspm”程序包构建偏最小二乘路径模型(PLS-PM), 进一步探究控制植被恢复过程中微生物代谢限制的可能路径.
2 结果与分析 2.1 不同撂荒年限耕地土壤理化性质特征不同撂荒年限耕地的土壤理化性质变化特征见表 2, 土壤SOC、TN、C ∶N、C ∶P、N ∶P和NO3-+NH4+-N随撂荒年限的增加呈显著上升的趋势(p < 0.05), 在撂荒30 a时达到最大, 撂荒30 a时土壤C ∶N显著小于天然林, 而TN显著大于天然林.土壤TP、DOC和Olsen-P呈先增大后减小的趋势(p < 0.05), 在撂荒15 a时最大, 天然林土壤Olsen-P和TP显著小于撂荒15 a.天然林土壤pH、SBD和SWC显著小于耕地和1、15和30 a撂荒地(p < 0.05).
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表 2 不同撂荒年限耕地土壤理化性质1) Table 2 Soil physicochemical properties in abandoned farmlands in different years |
2.2 不同撂荒年限耕地胞外酶活性及酶计量比特征
由图 2可见, 不同撂荒年限耕地对土壤BG、CBH、NAG、LAP和AP活性有显著的影响(p < 0.05).随着撂荒年限的增加, 土壤BG、CBH、NAG、LAP和AP呈上升趋势, 并且均在撂荒30 a时达到最大, 与耕地土壤相比分别增加了63.6%、193.4%、274.7%、196.2%和97.9%.天然林土壤CBH活性和LAP活性显著大于撂荒30 a土壤, 而土壤NAG活性则相反.
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不同小写字母表示不同撂荒年限耕地之间差异显著, 下同 图 2 不同撂荒年限耕地胞外酶活性变化 Fig. 2 Changes in extracellular enzymatic activities in abandoned farmlands in different years |
由图 3可见, 随着撂荒年限的增加, (BG+CBH)/(NAG+LAP)和(BG+CBH)/AP呈显著下降趋势(p < 0.05), 在撂荒30 a时达到最低, 与耕地土壤相比分别降低了55.2%, 24.0%.而(NAG+LAP)/AP呈相反趋势(p < 0.05), 在撂荒30 a时达到最高, 比耕地土壤增加了81.8%.天然林(NAG+LAP)/AP显著大于撂荒30 a, 相比增加了52.5%, 而(BG+CBH)/(NAG+LAP)和(BG+CBH)/AP则相反分别降低了45.2%和18.4%.天然林土壤胞外酶C ∶N ∶P[用ln(BG+CBH) ∶ln(NAG+LAP) ∶ln AP表示]接近于1 ∶1 ∶1.13.此外, 由表 3可见, 土壤胞外酶活性及酶计量比与土壤全量养分、速效养分、养分计量比及物理性质有显著的相关性(表 3), 如(BG+CBH)/(NAG+LAP)与SOC、C ∶N、C ∶P、DOC和NO3-+NH4+-N呈显著负相关, 与TP、Olsen-P、SBD和pH呈显著正相关(p < 0.05).
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图 3 不同撂荒年限耕地胞外酶计量比变化 Fig. 3 Changes in extracellular enzymatic stoichiometry in abandoned farmlands in different years |
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表 3 土壤理化性质与微生物代谢特征的Pearson相关性1) Table 3 Pearsoncorrelations between the soil physicochemical properties and microbial metabolic characteristics |
2.3 不同撂荒年限耕地胞外酶计量向量特征
不同撂荒年限耕地向量特征差异显著(p < 0.05), 向量长度及角度变化范围分别为0.66~0.95和52.92°~59.71°, 变化趋势如图 4.随撂荒年限的增加向量长度显著降低, 撂荒30 a时最小(0.81), 表明随着撂荒年限的增加土壤微生物受到的C限制逐渐减缓, 天然林向量长度(0.66)显著小于撂荒30 a.向量角度变化趋势与长度相同, 撂荒30 a最小(56.36°), 天然次生林向量角度为52.92°显著小于撂荒30 a, 这表明虽然土壤微生物受到P限制逐渐减缓, 但仍然受到较强P限制.此外, 由表 3可见, 土壤理化性质(如SOC、C ∶N、C ∶P、DOC、NO3-+NH4+-N、SBD和pH)与向量长度和角度均显著相关(p < 0.05).
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图 4 不同撂荒年限耕地胞外酶计量比向量长度和角度变化 Fig. 4 Changes in vector length and angle of extracellular enzymatic stoichiometry in abandoned farmlands in different years |
线性回归分析表明(图 5和图 6), 土壤微生物C限制与土壤SOC、C ∶N、C ∶P、DOC和NO3-+NH4+-N呈显著负相关, 与TP、Olsen-P、pH、SMC和SBD呈显著正相关(p < 0.05).P限制与土壤SOC、C ∶N、C ∶P、N ∶P、DOC和NO3-+NH4+-N呈显著负相关, 与TP、pH和SBD呈显著正相关(p < 0.05).偏最小二乘路径模型分析显示(图 7), 土壤物理性质、总养分、速效养分、养分计量比和pH对微生物C、P限制均存在直接和间接的影响, 如土壤总养分直接影响微生物对C和P的获取, 也可以通过影响养分计量比间接对微生物C和P限制产生影响.养分计量比(-0.96)、土壤总养分(-0.51)和速效养分(-0.48) 对微生物C限制表现为负效应, 而土壤物理性质(0.29)和pH(0.13)则表现为正效应, 其中土壤养分计量比影响最大.对于微生物P限制, 土壤养分计量比(-0.71)、土壤总养分(-0.59)、pH(-0.14)和速效养分(-0.09)表现为负效应, 土壤物理性质(0.36)为正效应, 其中受到土壤养分计量比的影响最大.
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实线表示向量长度与土壤理化性质之间的模型拟合, 灰色区域表示模型95%置信区间, 下同 图 5 向量长度与土壤理化性质线性回归 Fig. 5 Linear regression between the vector length and soil physicochemical properties |
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图 6 向量角度与土壤理化性质线性回归 Fig. 6 Linear regression between the vector angle and soil physicochemical properties |
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1表示土壤物理性质, 2表示土壤总养分, 3表示土壤养分计量比, 4表示土壤速效养分, 5表示土壤pH; 实线表示正向因果关系, 虚线表示负向因果关系; 箭头上的数字表示标准化路径系数; R2表示模型解释的因变量的方差 图 7 偏最小二乘路径建模分析 Fig. 7 Partial least-squares path modeling (PLS-PM) |
胞外酶活性在有机质分解和养分循环中起着重要的作用, 可以在一定程度上反映微生物的代谢活动[17, 18].本研究发现, 随着撂荒年限增加土壤C、N和P代谢酶活性增强(图 2).钟泽坤等[22]对黄土高原农田撂荒过程中酶活性变化特征的研究同样发现, 土壤NAG、LAP和AP随着撂荒年限增加而增加.Cui等[33]的研究发现黄土高原农田转变为灌木的植被恢复过程中C、N和P代谢酶活性逐渐增强, 与本研究的结果一致.有研究发现胞外酶活性与土壤有机物的分解有关[15, 16].耕地撂荒后的恢复过程中, 土壤有机质逐渐增多, 使得土壤微生物有了更多的养分来源, 从而刺激微生物分泌大量的胞外酶[34, 35].不同生态系统胞外酶活性的影响因素不同, 本研究表明胞外酶活性与土壤SOC、TP、C ∶P和pH等显著相关(表 3).孙彩丽等[35]的研究发现土壤TN、C ∶N、N ∶P和pH是引起酶活性变化的主要驱动因素.罗攀等[36]的研究发现喀斯特山区土壤酶活性主要受土壤pH、总氮和无机氮的影响.因此, 随着撂荒年限的增加, 土壤物理结构和化学性质逐渐得到改善, 微生物活性增强, 且土壤养分水平总体较低, 使得微生物分泌更多的胞外酶分解有机物.
3.2 耕地撂荒对土壤微生物代谢限制的影响胞外酶计量比可以为生物的代谢需求和环境养分可利用性提供信息, 进而反映土壤的生物化学过程和养分限制情况[21].结合资源分配学说, 土壤微生物会通过调节自身酶的合成, 提高限制元素的有效性, 从而缓解土壤养分的限制.酶计量矢量化可以更加直观分析微生物所受的能量(C)和养分(N、P)限制[37].本研究中, 胞外酶计量向量分析发现, 微生物受到C和P的共同限制[撂荒后向量角度均大于45°且(NAG+LAP)/AP均低于全球尺度水平0.44[18], 图 4]. Xiao等[38]对农田植被恢复过程中酶计量矢量化研究发现, 微生物受到C和P的共同限制, 与本研究的结果一致.Cui等[39]的研究同样发现黄土高原的不同植被恢复过程中微生物受到C和P的共同限制.本研究还发现, 随着撂荒时间的延长(BG+CBH)/(NAG+LAP)和(BG+CBH)/AP呈下降趋势(图 3), 表明微生物对N、P的需求大于对C的需求.同样, 胞外酶化学计量的向量长度逐渐减小, 核实了土壤微生物受到的C限制减弱, 逐渐转化为养分限制.钟泽坤等[22]的研究发现农田撂荒后向量长度及土壤BG ∶(NAG+LAP)和BG ∶ALP逐渐减小, 微生物C限制逐渐减弱, 与本研究的结果一致.撂荒地经过植被恢复过程, 凋落物及根系分泌物等增加, 使得土壤有机质含量显著增加, 从而缓解了微生物C限制.本研究中, 撂荒后土壤N ∶P随撂荒时间呈增大趋势(表 2), 表明植被恢复中P是生态系统主要的限制因素[38, 40].这可能是由于土壤中的P元素主要来自岩石的风化, 长时间的植被生长已经将本来不富足的P消耗殆尽, 且研究区的土壤呈酸性, P元素易被络合[41], 另外撂荒后豆科植物(如圆锥山蚂蝗)的出现和有机物的输入增加了N素的含量, 因此土壤微生物N限制得到逐步缓解, 表现为受P限制.本研究中, (NAG+LAP)/AP随撂荒时间的增加而增加(图 3).这可能是由于耕地撂荒后主要受到P元素的限制, 但植物多样性和丰富度下降, 植物根系与微生物的养分竞争缓解, 导致微生物P限制逐渐降低, 且N元素也不富裕.综上, 胞外酶计量比及其矢量分析模型揭示了撂荒地植被恢复过程中土壤微生物主要受到C和P限制, 且均随撂荒年限的增加而逐渐减缓.
3.3 土壤微生物C、P限制与土壤理化性质的关系虽然随撂荒年限延长, 土壤质量得到改善, 有机物含量增加, 进一步影响土壤微生物C和养分获取, 但限制微生物C和P的直接因素仍不清楚.本研究发现土壤C ∶N和C ∶P均与向量长度有显著相关性(图 5), 土壤C ∶N、C ∶P和N ∶P与向量角度显著相关(图 6), 表明养分计量比显著影响微生物C和P获取.偏最小二乘路径模型分析同样显示养分计量比对微生物C和P限制影响最大.植被恢复过程中土壤养分计量比调控着微生物C和P限制[20, 42].在不同的植被类型下, 土壤养分水平不同, 而养分化学计量比是否平衡是影响微生物活性的主要原因.Deng等[27]在黄土高原植被恢复过程中土壤微生物代谢限制的驱动因素研究中同样发现, C ∶P对微生物C和P限制影响最大.Cui等[20]的研究也发现土壤C ∶P和N ∶P与微生物C和P限制显著相关.这可能是因为土壤养分化学计量比对微生物群落的结构和活性有很大影响, 进而影响微生物的养分限制.本研究中, 土壤SOC、DOC和NO3--N+NH4+-N与向量长度及角度呈负相关, 而TP、SBD和pH与向量长度和向量角度呈正相关(图 5和图 6), 表明土壤全量养分、速效养分、物理性质和pH也显著影响微生物C和P限制.Xiao等[38]的研究发现黄土高原次生演替过程中微生物C和P限制与土壤全量养分显著相关.Barantal等[43]对亚马孙热带森林有机质分解的能量与养分限制研究中发现, 分解者的能量限制受土壤速效养分的影响.偏最小二乘路径模型进一步说明土壤全量养分直接或通过影响养分计量比间接影响微生物C和P限制, 养分计量比直接或通过影响速效养分、pH, 从而影响C和P限制(图 7).本研究中, 土壤SOC、DOC、C ∶N和C ∶P随撂荒年限延长显著增大(表 2)且与微生物C限制呈显著负相关(图 5), 表明植被恢复为土壤微生物提供了更多的碳源, 从而缓解了微生物的C限制.综上, 通过回归分析和偏最小二乘路径模型分析, 本研究发现植被恢复过程中土壤养分计量比是影响微生物C和P限制主要因素.
4 结论(1) 秦岭中段撂荒地植被恢复提高了土壤SOC、TN和NO3--N+NH4+-N的含量, 改变了土壤物理性质, 改善了土壤质量.
(2) 秦岭中段耕地撂荒后BG、CBH、NAG、LAP和AP的活性显著增加.
(3) 撂荒地植被恢复过程中土壤微生物主要受到了C和P限制, 且随撂荒年限的增加微生物C、P限制逐渐减缓.
(4) 土壤养分计量比取决于全量养分, 土壤养分计量比直接介导了微生物C和P限制.
(5) 本研究通过明确胞外酶化学计量比与土壤养分计量比的耦合关系, 揭示了撂荒地植被恢复过程中微生物养分限制特征, 为进一步明确秦岭中段撂荒地植被恢复过程中微生物代谢特征和土壤养分循环提供了理论依据.
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