2018, Vol. 39
金属矿物开采、冶炼等生产活动造成大量土壤被重金属污染, 并恶化生态环境质量, 并通过生物富集和放大效应对人类产生潜在的健康风险[1~3], 开展重金属污染土壤修复迫在眉睫.与传统的物理和化学修复相比, 植物修复技术具有成本低、环境友好、原位修复且应用广泛等优点, 成为目前发展前景较好的一种修复技术[4, 5].目前, 大量的超富集植物被广泛研究, 如蜈蚣草[6]、东南景天[7]等, 然而超富集植物具有生物量小、提取重金属总量有限且仅对特殊重金属具有超富集能力[8], 从而限制其大规模应用.因此, 一些大生物量植物, 如海桐[9]、珊瑚树[10]、香樟[11]、旱柳[12]等重金属富集植物逐渐受到广泛的关注.然而, 目前研究主要集中于单一植物修复重金属污染土壤, 而利用植物间种增强修复系统物种多样性并提高对多种重金属的修复潜力暂时研究报道不多.
植物间种能充分利用光能、空间结构和土壤肥力.有研究表明, 龙葵-茄子间种可提高茄子的生物量和其叶片光合色素和超氧化物酶活性的含量, 同时显著降低茄子地上部分Cd含量[13], 龙葵-大葱间种不会影响大葱的生长和Cd的积累[14], 东南景天-玉米间种可通过东南景天的竞争性吸收Zn和Cd来降低玉米茎叶中的重金属含量[15, 16].因此, 多种植物间种修复重金属污染土壤有可能是一条行之有效的新途径.但是上述关于间种研究仅用于解决农田重金属污染问题, 通过超富集植物与农作物间种来实现农产品的安全生产, 但鲜有间种生物量大的耐性植物来修复多金属工矿区污染土壤.
芦竹是多年生草本植物, 抗逆能力强, 生物量大, 适应性强, 是一种优质造纸原材料和生物质能源材料, 对污染土壤中As、Cd、Pb和Zn的累积分别达0.03、0.04、0.21和0.17 g·m-2[17].桑树和构树是属于桑科的木本植物, 对多种重金属具有较强的累积能力, 其中矿冶区构树的重金属综合富集系数可达2.93[18], 桑树具有较强的植物提取Cd的潜力[19].因此, 本文选取草本植物芦竹、木本植物桑树和构树为研究材料, 通过温室盆栽实验, 研究草-木间种模式下植物之间竞争协调机制, 间种组合植物对重金属的综合富集能力、污染土壤中重金属赋存形态转化和土壤酶活性的影响, 以期为工矿区重金属污染土壤生态修复提供科学依据.
1 材料与方法 1.1 供试土壤和植物温室盆栽土壤采自湖南省某典型冶炼区0~20 cm的表层土壤, 收集的土壤自然风干后过5 mm筛后混合均匀用于盆栽实验.实验土壤的基本理化性质：土壤pH值6.17, 有机质21.4 g·kg-1, 碱解氮49.9 mg·kg-1, 有效磷5.85 mg·kg-1, 速效钾151 mg·kg-1, 全As、Cd、Pb、Zn、Cu含量分别为79.6、41.2、519、2 041和194 mg·kg-1.
芦竹取自湖南省本课题组育苗基地, 桑树苗购买于湖南省某苗木基地, 构树苗采自湖南省某野外构树丛林, 其初始重金属含量见表 1.
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表 1 供试苗木的初始重金属含量 Table 1 Initial heavy metals contents in tested seedlings |
1.2 实验设计
10 kg过5 mm筛的土壤装入塑料盆(长、宽和高分别为33、22和19 cm)中, 每盆土壤施入2.7 g CO(NH2)2、0.5 g NH4H2PO4、1.6 g KNO3作基肥, 浇灌去离子水保持70%的田间持水量加入土壤中, 平衡30 d后, 统一移栽大小一致的幼苗.实验种植模式为：芦竹单种(L, 8株)、桑树单种(S, 8株)、构树单种(G, 8株)、芦竹-构树间种(LG, 4株芦竹和4株构树)、芦竹-桑树间种(LS, 4株芦竹和4株桑树).每个种植模式3次重复.本实验期间, 浇灌去离子水以保持供试土壤田间持水量为60%.光照周期为10 h·d-1, 温室内昼夜温度为30℃/20℃.在培养90、150、210和270 d后取相同部位的叶片用于光合色素含量测定, 培养270 d后收获所有植物和土壤.植物按照根、茎、叶分开, 分别用自来水冲洗后, 再用去离子水冲洗干净, 于105℃杀青30 min, 然后60℃烘干至恒重, 称量干重、粉碎后备用.土壤采取五点取样法收集后, 自然风干, 充分混匀, 过20目和100目筛备用.
1.3 测试与分析土壤基本理化性质(pH值、有机质、碱解氮、有效磷和速效钾)根据鲁如坤[20]的方法进行分析和测定, 土壤和植物样品消解分别采用HNO3-HClO4-HF和HNO3-HClO4消解.土壤中As的赋存形态根据Wenzel等[21]的方法：第一步为非专性吸附态As, 称取过100目1.000 g土壤置于100 mL离心管中, 加入25 mL 0.05 mol·L-1 (NH4)2SO4, 在20℃下振荡4 h后, 4 800 r·min-1下离心10 min, 过滤, 滤液经过冷藏保存待测; 第二步为专性吸附态As, 往第1步的土壤中加入25 mL 0.05 mol·L-1 NH4H2PO4, 20℃振荡16 h后, 4 800 r·min-1下离心10 min, 过滤, 滤液经过冷藏保存待测; 第三步为弱结晶水合铁铝氧化物结合态As, 往第2步的土壤中加入25 mL pH为3.25的0.2 mol·L-1 (NH4)2C2O4缓冲溶液, 20℃黑暗振荡4 h后, 4 800 r·min-1下离心10 min, 过滤, 滤液经过冷藏保存待测, 加入12.5 mL 0.2 mol·L-1 (NH4)2C2O4清洗, 避光振荡10 min, 弃液; 第四步为结晶水合铁铝氧化物结合态As, 往第3步的土壤中加入25 mL pH为3.25 0.2 mol·L-1 (NH4)2C2O4缓冲溶液和0.1 mol·L-1抗坏血酸混合液, 90℃水浴30 min后4 800 r·min-1下离心10 min, 过滤, 滤液经过冷藏保存待测, 然后加入12.5 mL 0.2 mol·L-1 (NH4)2C2O4清洗, 避光振荡10 min, 弃液; 第五步为残渣态As, 将第四步提取完之后的土样风干, 研磨过100目筛, 采用(1+1)王水消解.土壤中Cd、Pb和Zn的赋存形态采用改进BCR连续提取法[22].消解液和浸提液中Cd、Pb和Zn含量采用电感耦合等离子体发射光谱仪(ICP-OES, iCAP 7400, Thermo)测定, As含量采用双道原子荧光光度计(AFS-2202E, 北京海光仪器公司)测定.植物叶片光合色素含量[23]采用分光光度计(UV 1801, 北京北分瑞利分析仪器公司)测定.土壤脱氢酶、脲酶、蔗糖酶和磷酸酶(酸性磷酸酶和总磷酸酶活性)分别采用红四氮唑(TTC)比色法、靛酚蓝比色法、3, 5-二硝基水杨酸比色法和磷酸苯二钠比色法测定[8, 24].
1.4 数据处理与分析所有实验数据采用Microsoft Excel 2016进行分析处理.单因素(One-way)和双因素(Two-way)方差分析(ANOVA), 以及双侧t检验采用SPSS 16.0统计软件进行显著差异分析, P < 0.05为显著性水平.
2 结果与讨论 2.1 间种对修复植物生长的影响 2.1.1 生物量植物的生物量在一定程度上可反映植物在重金属污染土壤中的生长状况.在LG和LS间种修复重金属污染土壤270 d后, 芦竹、构树和桑树均能正常生长(图 1), 且对芦竹的生物量无明显影响, 而对木本植物桑树和构树的生长具有一定的促进作用.在间种处理下, 构树整株生物量较单作处理相比增加75.7%, 但未达到显著差异, 而桑树整株生物量显著(P < 0.05)提高26.1%, 其中根、茎和叶片生物量分别提高13.3%、20.5%和236.7%.当两种植物种植在有限空间时, 由于生态位重叠, 存在竞争与促进关系, 当竞争作用小于促进作用, 则为正效应; 当竞争作用大于促进作用, 则为负效应[25]. Wang等[26]发现植物间种过程中植物之间对土壤中营养元素竞争, 从而导致东南景天与蓖麻间种过程中东南景天地上部分生物量的下降.而本研究中在芦竹分别与构树或桑树间种可促进构树和桑树的生长, 与Jang等[27]的研究表明天蓝遏蓝菜与黑麦草间种下天蓝遏蓝菜的生物量与单种相比显著增加2倍的结果类似.本研究表明, 芦竹分别与构树或桑树间种不会影响芦竹的正常生长, 且有利于构树和桑树的生长, 为重金属污染生态修复奠定良好的前提条件.
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不同字母表示间种与单种处理下植物各部位生物量具有显著差异; L、S和G分别表示芦竹、桑树和构树单种, LG和LS分别表示芦竹-构树和芦竹-桑树间种, 下同 图 1 间种下芦竹、构树和桑树的生物量 Fig. 1 Dried biomass of A. donax, B. papyrifera, and M. alba under intercropping treatments |
间种处理对芦竹和构树叶片的叶绿素a、叶绿素b和类胡萝卜素含量均无明显影响(图 2和表 2), 而对桑树叶片光合色素有显著影响(P < 0.01).在90~210 d的修复期间, LS组合处理下桑树叶片的叶绿素a、叶绿素b以及类胡萝卜素含量与单一桑树修复相比无显著差异, 而修复270 d后, 桑树叶片叶绿素a、叶绿素b以及类胡萝卜素含量较其单种分别显著(P < 0.05)提高99.1%、177.1%和119.9%, 且间种下桑树的生物量明显增加(图 1), 与Tang等[13]的研究表明龙葵与茄子间种下可显著提高茄子的光合色素含量的结果类似.可能是植物间种过程可有效改善土壤酶活性并降低污染土壤重金属对微生物的不利影响[28, 29], 在一定程度上提高了间种下桑树对污染土壤中重金属的耐受性能.通过双因素方差分析表明(表 2), 芦竹、构树和桑树叶片的叶绿素a、叶绿素b和类胡萝卜素含量随着修复时间的延长有显著(P < 0.05)变化, 其中芦竹叶片光合色素含量随修复时间的延长呈下降趋势, 修复270 d后单一构树叶片的叶绿素a和叶绿素b含量与修复初期(90 d)相比分别显著(P < 0.05)下降35.9%和65.1%, 单一桑树叶片叶绿素a、叶绿素b和类胡萝卜素含量分别显著(P < 0.05)下降66.9%、81.1%和61.6%.有研究表明, 污染土壤中重金属可显著抑制植物叶片的光合作用[10, 11], 从而造成单一构树和桑树修复下其叶片光合色素含量下降.但在LG和LS间种修复270 d后, 构树叶片叶绿素a和类胡萝卜素含量, 桑树叶片叶绿素b和类胡萝卜素含量均与修复初期(90 d)相比无显著差异.研究表明, 芦竹分别与构树或桑树间种, 可有效降低污染土壤中重金属对构树或桑树叶片光合作用的不利影响.
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不同字母表示间种和单种处理在不同修复时间下植物叶片叶绿素a、叶绿素b和类胡萝卜素含量具有显著差异 图 2 间种下芦竹、构树和桑树叶片光合色素含量随时间的变化 Fig. 2 Change of photosynthetic pigments for A. donax, B. papyrifera, and M. alba leaves along with remediation time under intercropping treatments |
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表 2 双因素方差分析间种处理和修复时间对芦竹、构树和桑树叶片光合色素的影响1) Table 2 Effects of intercropping treatment and remediation time on pigments contents in A. donax, B. papyrifera, and M. alba leaves based on two-way ANOVA |
2.2 修复植物间种对重金属吸收和累积的影响
LG和LS间种下芦竹、构树和桑树的根、茎、叶片和整株As、Cd、Pb和Zn含量见图 3. LG和LS间种处理下, 木本植物构树和桑树体内As、Cd、Pb和Zn含量分别与单一构树和桑树修复相比无明显差异, 而草本植物体内重金属含量具有一定程度的影响. LG间种下芦竹的根、茎、叶片和整株As、Cd和Zn含量均与单一芦竹修复相比无显著差异, 而芦竹整株Pb含量显著(P < 0.05)下降51.26%, 主要表现为根部显著(P < 0.05)下降59.26%. LS间种下芦竹整株As、Cd、Pb和Zn含量均明显低于单一芦竹修复, 也主要表现为根部显著(P < 0.05)下降48.86%、42.62%、70.52%和40.09%.其原因可能是植物在无根系障碍间种过程中, 间种植物之间产生竞争作用[15, 30], 从而导致芦竹体内重金属含量出现一定程度的降低.与蒋成爱等[31]研究表明东南景天与黑麦草的间种没有显著影响东南景天对Zn、Cd、Pb的吸收, 但显著降低黑麦草对Cd和Zn的吸收的研究结果类似.不同植物的“根际对话”可直接影响其对重金属的吸收[32]. Yang等[33]的研究表明, 蜈蚣草和蓖麻间种可有效促进蜈蚣草对污染土壤中As和Pb的吸收, 并显著降低蓖麻根部的As和Pb含量. Wan等[34]的研究也表明, 蜈蚣草和桑树间种可有效促进蜈蚣草对As的吸收并显著降低桑树地下部分As的含量.在重金属污染条件下, 不同植物间种对重金属元素的吸收影响主要集中在根际环境中, 植物可通过信号反馈分泌有机酸与重金属形成可溶性络合物而抑制重金属的跨膜运输, 减少其对植物的伤害[32].总之, 间种下植物体内重金属含量取决于重金属的类型和竞争植物之间的相互作用[26].本研究表明, 芦竹分别与构树或桑树间种对木本植物构树和桑树各部位重金属含量无明显影响, 并一定程度抑制芦竹对重金属的吸收.
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不同字母表示间种和单种处理下植物体内各部位As、Cd、Pb和Zn含量具有显著差异 图 3 间种下芦竹、构树和桑树根、茎和叶片As、Cd、Pb和Zn含量 Fig. 3 Contents of As, Cd, Pb, and Zn in the roots, stems and leaves of A. donax, M. alba, and B. papyrifera under intercropping treatments |
植物修复的效率主要取决植物地上部分的重金属含量和生物量[15, 35].本研究中单一芦竹、构树和桑树地上部分As, 以及单一芦竹地上部分Pb的富集总量均远远小于0.1 mg·pot-1(表 3), 与郭朝晖等[17]的研究表明芦竹对污染土壤中As和Pb主要起到稳定作用的结果一致.单一构树修复下, 构树地上部分Cd、Pb和Zn的富集总量较单一桑树修复下桑树地上部分的富集总量分别显著(P < 0.05)提高139%、52.9%和106.1%.研究表明, 芦竹可用于As和Pb污染土壤植物稳定修复, 桑树和构树可用于As污染土壤植物稳定修复, 构树可用于Cd、Pb和Zn污染土壤的植物提取.
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表 3 间种下组合植物对As、Cd、Pb和Zn累积总量1)/mg·pot-1 Table 3 Total accumulation amounts of As, Cd, Pb, and Zn for combined plants under intercropping treatments/mg·pot-1 |
植物间种修复可以提高植物对污染土壤中重金属的提取效率. LG间种下修复植物地上部分As和Cd, 以及地下部分As、Cd和Pb累积总量与单一芦竹和构树修复相比无显著差异, 而其地上部分Pb和Zn, 以及地下部分Zn累积总量较单一芦竹修复分别显著(P < 0.05)提高171%和124%, 以及80.72%. LS间种下修复植物地上部分和地下部分Cd、地下部分Pb、以及地上部分Zn累积总量均与单一芦竹和桑树修复相比无显著差异, 而地上部分As累积总量较单一桑树修复显著(P < 0.05)提高150%, 地上部分Pb累积总量较单一芦竹修复显著(P < 0.05)提高76.5%.因此, LG和LS间种模式可从污染土壤中提取相同或者更高的重金属累积总量, 从而提高组合植物对重金属污染土壤的修复效率.韩存亮等[36]利用草本植物伴矿景天和木本植物杨桃套种对受污染土壤的修复效果明显, 将成为治理土壤重金属污染的新途径.研究表明, 利用草本和木本植物间种修复重金属污染土壤, 可通过植物之间的互补性来提高其修复效率.
2.3 修复植物间种对污染土壤中重金属赋存形态的影响LG和LS间种修复重金属污染土壤270 d后, 污染土壤中As、Cd、Pb和Zn的赋存形态与单一芦竹、构树和桑树修复和CK处理相比均无明显差异(图 4).与谭建波等[37]研究表明续断菊与蚕豆间作后, 通过根系分泌有机酸与Cd进行螯合作用来提高土壤Cd的活化效率, 而续断菊是Cd的超积累植物, 对Cd具有强吸收作用, 从而导致土壤中Cd可交换态含量下降的研究结果相反.这可能与供试土壤中重金属浓度较高, 且芦竹、桑树和构树均不属于重金属超富集植物有关, 因此上述植物修复无法在短时间改变土壤中重金属的赋存形态.与Wan等[34]的研究表明桑树和蜈蚣草间种无法显著改变污染土壤中As的各种赋存形态的结果类似.供试土壤中As的赋存形态主要以弱结晶水合铁铝氧化物结合态(As3)和结晶水合铁铝氧化物结合态(As4)存在, 分别占土壤总As的38.3%~42.5%和44.7%~46.8%;土壤中以酸可提取态Cd和Zn分别达到总Cd和Zn量的67.8%~69.9%和58.8%~60.4%;土壤中可还原态Pb占总Pb量的69.1%~72.7%.上述研究结果表明, 土壤中As、Cd、Pb和Zn的活性较高, 存在向周边扩散和食物链传递的风险.因此, 必须辅助物理和化学措施来强化植物修复重金属污染土壤.
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As1、As2、As3、As4和As5分别表示土壤中非专性吸附态As、专性吸附态As、弱结晶水合铁铝氧化物结合态As、结晶水合铁铝氧化物结合态As和残渣态As; Cd1、Cd2、Cd3和Cd4分别表示土壤中酸可提取态Cd、可还原态Cd、可氧化态Cd和残渣态Cd; Pb1、Pb2、Pb3和Pb4分别表示土壤中酸可提取态Pb、可还原态Pb、可氧化态Pb和残渣态Pb; Zn1、Zn2、Zn3和Zn4分别表示土壤中酸可提取态Zn、可还原态Zn、可氧化态Zn和残渣态Zn 图 4 间种修复下土壤中As、Cd、Pb和Zn赋存形态的变化 Fig. 4 Distribution of As, Cd, Pb, and Zn fractions in soil under intercropping treatments |
从表 4可知, 单一芦竹、桑树和构树, 以及LG和LS间种修复下土壤脱氢酶和脲酶活性均与CK相比无显著差异(表 4).有研究表明污染土壤中重金属有效态含量与脲酶和脱氢酶呈负相关关系[8], 且对污染土壤中重金属比较敏感[24], 因此植物修复无法在短时间有效恢复土壤脲酶和脱氢酶活性.然而, 单一芦竹、桑树和构树, 以及LG和LS间种修复下土壤蔗糖酶、酸性磷酸酶和总磷酸酶活性较CK处理分别明显提高1.66~3.15倍、2.29~5.71倍和1.10~1.77倍, 表明植物修复可有效恢复重金属污染土壤蔗糖酶、酸性磷酸酶和总磷酸酶活性, 与Zeng等[8]的研究表明植物根系在重金属胁迫下可释放各种多糖、芳香族化合物和酯类等化合物, 从而在金边黄杨修复下Cd污染土壤蔗糖酶活性显著改善的结果类似.本研究中, 植物间种对土壤酶活性的改善效果明显优于单一植物修复.其中LG间种下, 土壤脲酶活性较单一桑树修复显著(P < 0.05)提高50.3%, 酸性磷酸酶活性较单一桑树和构树修复分别显著(P < 0.05)提高42.9%和69.2%, 总磷酸酶活性较单一芦竹和构树修复分别显著(P < 0.05)提高26.7%和27.4%; LS间种下, 土壤脲酶和酸性磷酸酶活性较单一芦竹、桑树和构树修复分别显著(P < 0.05)提高36.1%、68.6%和36.2%, 29.3%、72.2%和103.8%, 土壤总磷酸酶活性较单一芦竹和构树修复分别显著(P < 0.05)提高32.2%和30.1%.原因可能与植物多样性可有效富集土壤中重金属并可提高植物在土壤中的根际分泌物的种类有关[38], 从而进一步提高污染土壤的酶活性和微生物多样性.与Yang等[28]得出的植物间种可降低Pb对土壤脲酶和微生物的影响结果一致.本研究表明, 芦竹与构树、桑树间种可有效改善污染土壤的酶活性.
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表 4 植物间种修复下土壤酶活性的变化1) Table 4 Changes in soil enzyme activity under intercropping treatments |
3 结论
(1) 在重金属污染土壤上, 芦竹与构树、桑树间种不会影响植物的正常生长, 并可降低重金属对植物叶片光合作用的不利影响.芦竹与构树、桑树间种修复270 d后, 构树叶片叶绿素a和类胡萝卜素含量, 以及桑树叶片叶绿素b和类胡萝卜素含量均与修复初期(90 d)相比无显著差异, 而且桑树叶片叶绿素a、叶绿素b以及类胡萝卜素含量较单种桑树分别显著(P < 0.05)提高99.1%、177.1%和119.9%, 同时桑树整株生物量显著(P < 0.05)提高26.1%.
(2) 芦竹与构树、桑树间种可提高植物对重金属的富集能力.芦竹-构树间种下植物地上部分的Pb和Zn累积总量较单一芦竹分别显著(P < 0.05)提高171%和124%;芦竹-桑树间种下植物地上部分As累积总量较单一桑树显著(P < 0.05)提高150%, Pb累积总量较单一芦竹显著(P < 0.05)提高76.5%.
(3) 芦竹与构树、桑树间种可改善污染土壤酶活性.芦竹-构树和芦竹-桑树间种修复下土壤蔗糖酶、酸性磷酸酶和总磷酸酶活性较对照处理分别明显提高1.66~3.15倍、2.29~5.71倍和1.10~1.77倍, 且脲酶、酸性磷酸酶和总磷酸酶活性显著高于部分单一植物修复.然而, 污染土壤中Cd和Zn主要以酸可提取态、Pb主要以可还原态形式存在, 因此必须辅助物理或化学措施来强化植物间种对重金属污染土壤的生态修复潜力.
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