2018, Vol. 39
2. 上海海洋大学水产种质资源发掘与利用教育部重点实验室, 上海 201306;
3. 上海海洋大学水产科学国家级实验教学示范中心, 上海 201306;
4. 无锡市环境监测中心站, 无锡 214023
, ZHANG Wei1,2,3
, ZHANG Jun-yi4 , SHANG Guang-xia1,2,3 , DU Cai-li1,2,3 , WANG Li-qing1,2,3
2. Key Laboratory of Exploration and Utilization of Aquatic Genetic Resources, Ministry of Education, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China;
3. National Demonstration Center for Experimental Fisheries Science Education, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China;
4. Wuxi Environmental Monitoring Centre Station, Wuxi 214023, China
水体富营养化导致湖泊蓝藻水华频繁暴发, 并促使藻类有毒有害物种的全球性扩散[1, 2].有毒蓝藻的暴发不仅降低了水资源的利用效能, 而且会改变原有浮游植物的群落结构, 并通过级联效应对浮游动物和鱼类造成影响[3], 最终引起严重的生态危机, 给人类社会造成巨大的经济损失.
有研究认为[4], 当水体中的氮(Nitrogen, N)浓度小于30 μg·L-1时, 蓝藻暴发的风险仅为10%, 而当水体中磷(Phosphorus, P)浓度接近或超过100 μg·L-1时, 水体蓝藻暴发的风险将超过80%. Xu等的研究发现[5], 当太湖水体N、P浓度分别大于80 μg·L-1和200 μg·L-1时, 就可以满足微囊藻水华暴发的营养条件.除了对富营养水体的偏好外, 蓝藻还具有其他一些特性, 利于其维持在水体中的优势地位.例如不少蓝藻生物可以通过形成胶被聚集成大群体或丝状体[6]以及分泌毒素和异味物质[7]从而降低自己被捕食的风险; 另外, 一些蓝藻会对其它浮游植物胞外碱性磷酸酶的释放造成影响, 尤其对一些绿藻的生长产生抑制[8], 以保持其在浮游生物生态位竞争中的优势地位.朱伟等[9]的研究也表明在重富营养条件下, 高温可能会抑制蓝藻生长, 使得绿藻成为浮游植物优势种.尽管目前有关蓝藻水华暴发机理的研究较多, 但总体而言, 有关水体超富营养条件下蓝藻生长和藻类群落结构生态响应的研究还相对较少[10], 尤其是在亚热带地区湖泊中.
卵孢金孢藻(Chrysosporum ovalisporum)之前被报道为卵孢束丝藻(Aphanizomenon ovalisporum)[11], 是一种能进行固氮作用, 并可产生拟柱胞藻毒素(cylindrospermopsin, CYN)的水华性蓝藻[12].早期报道该物种主要分布于东欧的土耳其、以色列等国家以及澳大利亚昆士兰地区的水库和中小型湖泊中, 并经常暴发水华[13, 14]; 近年来, 研究人员在亚洲的新加坡、俄罗斯远东地区以及北美的少数地区也发现了该物种的踪迹, 并认为该物种与水华蓝藻拉氏拟柱胞藻(Cylindrospermopsis raciborskii)相似, 有较强的入侵能力[15, 16]. Zhang等[17]在2013年对上海地区湖泊浮游植物调查时, 在滴水湖检测出了卵孢金孢藻, 并首次在国内对卵孢金孢藻水华进行了报道.目前, 有关该物种产毒特性和地理分布的研究相对较多[13, 18, 19], 也有部分研究涉及了温度和光照对该物种的光合作用、生长及扩散的影响[20, 21], 但迄今为止, 有关该物种和群落中其它藻类对不同N、P营养浓度(尤其是超富营养条件下)生长响应的研究还鲜见报道.
本文以卵孢金孢藻为研究主体, 通过野外原位大桶模拟营养盐添加实验, 研究富营养或超富营养状态下卵孢金孢藻在野外水体中的生长趋势以及群落中其他藻类物种的生长响应, 以期为我国水华蓝藻生物学的基础研究积累资料, 并为入侵水华蓝藻的水资源生态管理提供依据.
1 材料与方法 1.1 实验藻种实验所用卵孢金孢藻为本实验室前期在滴水湖分离鉴定(形态学和16S rRNA鉴定)获得的纯化藻株, 编号为CFWA01007[17].实验开始前, 卵孢金孢藻藻液经3次离心(4 000 r·min-1, 10 min)后保存于生理盐水中待用, 以减少藻类培养液中N、P对大桶内营养盐水平的影响.
1.2 实验设计将39个体积为100 L的塑料桶, 布置在上海临港滴水湖畔, 于2016年7月25日, 在同一地点将湖水泵入塑料桶(每个桶80 L湖水).以湖水原始N、P浓度为对照组, 设置加N组、加P组和同时添加N和P组(N & P), 每个组设置4个梯度水平, 即为原湖水浓度的2、4、8和16倍, 每个水平设置3个重复(表 1).处理组初始N和P浓度梯度通过添加NaNO3和KH2PO4来实现.添加卵孢金孢藻后, 每个桶中的卵孢金孢藻初始生物量为(1.00±0.17)mg·L-1.
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表 1 湖水和不同处理组的氮磷浓度/mg·L-1 Table 1 Overview of the experimental treatments and the concentration of TN and TP/mg·L-1 |
整个实验进行时间为8 d, 实验首末进行浮游植物样品的采集, 理化指标每日同一时间进行测定, 并通过添加NaNO3和KH2PO4来保证大桶内N、P浓度梯度水平.实验期间, 每天早、中、晚充分搅动大桶内的水体, 使得营养盐分布均匀.
正式实验前对湖水进行浮游植物群落测定, 共检出浮游植物6门42属67种, 其中绿藻为优势门类, 有27属41种, 占61.2%, 绿藻生物量占浮游植物总生物量的36.5%;蓝藻5属5种, 占浮游植物总物种数的7.5%, 蓝藻生物量占浮游植物总生物量的30.7%;硅藻9属15种, 占浮游植物总物种数的22.4%, 硅藻生物量占浮游植物总生物量的27.4%.主要优势类群有卵囊藻(Oocystis spp.)、顶棘藻(Chodatella spp.)、空星藻(Coelastrum spp.)、衣藻(Chlamydomonas spp.)、胶网藻(Dictyosphaerium spp.)、小环藻(Cyclotella spp.)、直链藻(Melosira spp.)、卵形藻(Cocconeis spp.).
1.3 理化条件和浮游植物测定使用YSI Pro-plus水质测定仪每日同一时间测定大桶内水温(water temperature, WT), pH, 溶氧(dissolved oxygen, DO)和电导率(electricity conductivity, EC).使用联合过硫酸盐消化法测定总氮(total nitrogen, TN)、总磷(total phosphorus, TP)[22].
用鲁哥氏碘液(最终浓度为2%)和甲醛溶液(最终浓度4%)固定浮游植物样品，并沉降48 h，浓缩至50 mL.使用Sedgwick-Rafter计数框于400×倍数下显微镜(Olympus BX53)计数.根据经典分类学资料[22, 23]鉴定和计数浮游植物物种.
生物量的计算, 假设1 mm3细胞体积相当于1 mg鲜重, 每种藻的生物量为该物种生物密度与该物种单个藻鲜重的乘积, 总生物量为所有藻类物种生物量的总和, 具体计算方法参考文献[24].
1.4 数据分析采用SPSS 18.0软件进行方差分析(Tukey's post hoc test)对处理组与对照组的结果进行比较分析; 不同处理组藻类生物量的增加趋势(斜率差异)用协方差进行比较.优势种属相对增长率(RGR)通过收集到的样品中的细胞数来确定, 并根据以下公式计算：
RGR=(Nt+7-Nt)/Nt×100％
式中, Nt+7是指在t+7培养时间点藻的细胞数量, Nt是指在t培养时间点的藻的细胞数量.
2 结果与分析 2.1 环境参数的变化实验期间, 前5 d为晴天, 后3 d为阴天, 水温变化区间为25.5~32.0℃, pH、DO和EC在不同处理之间变化幅度有差异, 其中添加N & P处理组的变化范围明显高于加N处理组、加P处理组和对照组(表 2).
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表 2 溶氧、电导率和pH在不同处理组的变化 Table 2 Range of DO, EC, and pH with various treatments |
2.2 添加N、P后藻类总生物量的变化
实验各桶的初始藻类总生物量为(3.20±0.50)mg·L-1(图 1).加N组经过8 d培养后, 各水平的总生物量均高于对照组, 尤其添加8倍和16倍N浓度组显著高于对照组(P < 0.05或P < 0.01);添加16倍N浓度组的生物量显著高于添加2倍N浓度组的生物量(P < 0.05), 其他各水平无显著差异(P>0.05).加P处理组, 每个处理水平的生物量均高于对照组, 添加4倍P浓度及以上浓度的处理组生物量均显著高于对照组(P < 0.05或P < 0.01).加N & P组, 每个添加水平的生物量均显著高于对照组(P < 0.05或P < 0.01), 添加16倍N & P的生物量显著高于添加2倍和4倍的水平(P < 0.05).
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*表示P < 0.05, **表示P < 0.01; N-2、N-4、N-8、N-16分别表示磷P浓度相同, 添加N的浓度分别为对照组的2、4、8、16倍; P-2、P-4、P-8、P-16分别表示N浓度不变, 添加P的浓度分别为对照组的2、4、8、16倍; NP-2、NP-4、NP-8、NP-16分别表示添加N且添加P的浓度为对照组N、P浓度的2、4、8、16倍, 下同 图 1 不同处理组浮游植物生物量的变化 Fig. 1 Variations of phytoplankton biomass with different treatments |
经过8 d培养, 绿藻门占绝对优势, 其相对丰度上升明显, 对照组绿藻门占(66.0±7.5)%, 加N组在(78.0±4.1)%~(87.1±8.8)%之间, 加P组在(80.2±3.8)%~(85.1±5.5)%之间; 加N & P组在(80.2±3.8)%~(90.5±5.5)%之间.添加16倍N和16倍P的绿藻丰度都显著高于对照组(P < 0.05), 加N & P的处理组中, 所有水平的绿藻相对丰度都显著高于对照组(P < 0.05或P < 0.01).绿藻门的相对丰度在3个处理组中, 都呈现随N、P添加量增加而增高的趋势, 并且添加N & P的增加趋势显著高于其他两个组(P < 0.001)(图 2).蓝藻门的丰度在3个处理组中, 都随着营养盐添加量的增加而增加(加N: R2=0.78;加P: R2=0.51;加N & P: R2=0.72);加P组的增加趋势高于加N组, 但不显著(P>0.05), 加N & P组的增加趋势显著高于加N组和加P组(P < 0.001).
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图 2 蓝藻和绿藻在不同处理组变化趋势 Fig. 2 Dynamics of cyanobacterial and chlorophyte biomass at different levels with different treatments |
总体而言, 营养盐的添加对卵孢金孢藻的生长起促进作用, 加P组的促进趋势强于加N组, 而加N & P组的增加趋势显著高于其他两个处理组(P < 0.05)(图 3).卵孢金孢藻的相对丰度在对照组最高(13.0±1.1)%, 在添加16倍N & P时最低, 仅为(6.1±0.8)%(图 3).在加N组和加N & P组, 卵孢金孢藻相对丰度随营养盐添加量的增加呈显著的下降趋势(P < 0.05), 而在添加P组略有上升, 但不显著(P>0.05).
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图 3 卵孢金孢藻在不同处理组的生物量变化和相对丰度变化 Fig. 3 Variations of C. ovalisporum biomass and relative abundance with different treatments |
经过8 d的野外培养后, 大桶中的主要优势类群为蓝藻门的色球藻属(Chroococcus spp.)、卵孢金孢藻(C. ovalisporum); 绿藻门的空星藻属(Coelastrum spp.)、小球藻属(Chlorella spp.)、四角藻属(Tetraedron spp.)、栅藻属(Scenedesmus spp.).除了金孢藻外, 其他的优势类群主要为单胞藻或小型群体.这些优势种属的形态特征见表 3.
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表 3 实验中蓝藻门和绿藻门主要属的特征1) Table 3 Main genera of cyanobacteria and chlorophyte in the experiment |
添加营养盐对卵孢金孢藻的相对增长率有促进作用, 相对增长率在(13.0±3.5)%~(124.0±3.5)%之间, 其中添加N & P组的相对增长率增加趋势(斜率)显著高于其他两个处理组(P < 0.05).高浓度加N、加P处理和加N & P处理后, 色球藻的相对增长率显著高于对照组(P < 0.05或P < 0.01).
添加营养盐对小球藻的相对增长率也有促进作用, 但其增加趋势小于其他优势绿藻.添加N & P对栅藻属的增长促进作用显著(P < 0.01), 最高达(56.0±8.6)%.高浓度加N、加P和加N & P处理均对四角藻属有显著的促进作用(P < 0.05或P < 0.01), 最高可达(82.0±20.0)%.空星藻属是所有类群中最占优势的类群, 相对增长率在(118.0±52.0)%~(1073.0±84.0)%之间, 在各个添加水平都显著高于对照组(P < 0.05或P < 0.01);该类群对于N的添加, 增加趋势明显, 但对于P的添加, 增加趋势不明显, 对于N & P的添加, 其增加趋势显著高于其他两个处理组(P < 0.01), 见图 4.
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*表示P < 0.05, **表示P < 0.01 图 4 不同优势类群的相对增长率在不同处理组中的变化 Fig. 4 Variation of relative growth rate of various dominant groups with different treatments |
本研究发现, 向湖水中添加N或P显著促进了绿藻生物量的增加(图 1和图 2).尽管卵孢金孢藻的生物量也随着营养盐浓度的增加而增长, 但增长趋势并不显著(图 3); 在所有处理组中(包括对照组), 绿藻门优势类群的生物量和相对生长率均超过卵孢金孢藻, 尤其在高浓度的N & P添加组更加明显(图 4).不少研究认为, 在水体中添加营养盐一般会促进蓝藻的增加, 并可能暴发水华[4, 25], 本研究的结果似乎与这些报道相悖.尽管水体营养盐的大量富集是蓝藻暴发水华的重要物质基础[26], 但并非水体营养盐浓度越高蓝藻生物量就越高[27].许海等的研究发现[27, 28]：水华蓝藻生长需要的N、P浓度低于绿藻, 在水体中营养盐浓度很高的条件下, 绿藻比蓝藻生长更快.万蕾等[29]对微囊藻和四尾栅藻在贫营养、富营养、超富营养化水体中的生长竞争情况进行研究时, 也发现微囊藻更适宜在中等偏低的营养水平下生长, 而四尾栅藻适宜于中等偏高的营养水平.对太湖浮游植物优势种的长期监测发现[30], 当P浓度超过一定阈值时(TP为200 mg·m-3), 夏季浮游植物优势种会由蓝藻变为绿藻, P浓度降低到一定水平时(TP为113 mg·m-3), 蓝藻再次成为优势种. Jensen等[31]对温带地区的178个湖泊调查发现, 当水体TP小于0.25 mg·L-1时, 固氮蓝藻容易占优势; 当TP大于0.25 mg·L-1且小于0.80 mg·L-1时, 非固氮水华蓝藻容易占优势; 当TP大于0.8 mg·L-1, 尤其是大于1 mg·L-1时, 绿藻将占绝对优势.本实验在一定程度上对“富营养水体中小型绿藻比蓝藻更占优势”的结果在亚热带地区的水体中进行了验证.
另外, 藻类的生长率与其细胞形态和大小密切相关.本研究中的所有处理组(包括对照组), 除了卵孢金孢藻外, 其它优势类群主要为单胞藻或小型群体, 且小型单胞绿藻占据绝对优势, 这也可能是细胞粒径影响生长代谢速率的结果.最新研究表明[32], 藻类细胞体积在0.1~106 μm3之间时, 细胞生长率与细胞大小呈现单峰模型, 即中间大小的藻类(50~250 μm3)具有最高的生长率; 藻类细胞越大, 其对营养盐的存储能力越强, 但代谢和生长速率越慢.换言之, 浮游植物对于N、P营养盐吸收的能力随着细胞体积的增大而降低.这种特性导致大个体的藻类或群体性藻类往往更倾向于在中等营养水平水体中占据优势[32].本研究中占优势的栅藻属、空星藻属、四角藻属等绿藻, 其细胞体积远小于丝状蓝藻的体积, 在营养条件适宜时, 其生长速率将远高于卵孢金孢藻.
最后, 水动力因素也是影响浮游植物生长的重要原因.在自然湖泊中, 水体受风力或其他因素的扰动, 导致水体光照和营养盐的分布也受到干扰, 进而影响浮游植物的生长.中等强度的扰动能促进蓝藻的生长; 高强度的扰动, 则促使硅藻占优势; 而绿藻则喜欢相对静止的水体[33].有报道认为, 小型绿藻, 尤其是非运动性单胞绿藻, 如盘星藻、栅藻属、空星藻属等喜欢在静止、超富营养的高温水体中暴发性增长[34].其他研究也发现[35], 当水体中营养盐浓度增加时, 小型的绿藻(粒径小于35μm的绿藻)如：星状空星藻(Coelastrum astroideum), 尖细栅藻(Scenedesmus acuminatus), 微小四角藻(Tetraedron minimum)等, 更易在同营养级中占据优势.本研究利用塑料桶进行实验, 水体相对较小、也相对静止, 利于小型绿藻生长.
4 结论(1) 在富营养化水体中继续添加N、P, 绿藻相对丰度随营养盐浓度升高呈显著增加, 而丝状蓝藻卵孢金孢藻的生物量虽然随营养盐浓度升高而增加, 但其相对丰度则增加不显著.
(2) 在超富营养、相对静止的高温水体中, 小粒径绿藻更易占据优势, 而丝状蓝藻卵孢金孢藻则不易形成优势; 小粒径绿藻高生长速率与其粒径大小密切相关.
致谢: 感谢课题组杨丽、吴晓敏、周东和王志虹等同学在采样工作中给予的帮助.| [1] | Paerl H W, Huisman J. Climate change:a catalyst for global expansion of harmful cyanobacterial blooms[J]. Environmental Microbiology Reports, 2009, 1(1): 27-37. DOI:10.1111/emi4.2009.1.issue-1 |
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