环境科学  2018, Vol. 39 Issue (6): 2688-2697   PDF    
四明湖水库浮游植物功能类群的季节演替及其影响因子
郑诚, 陆开宏, 徐镇, 郑忠明, 朱津永     
宁波大学海洋学院, 教育部应用海洋生物技术重点实验室, 宁波 315211
摘要: 浮游植物群落变化既受到环境因子单独作用的影响,也受到各因子之间交互作用的影响.为探究浮游植物群落结构的季节演替规律,对四明湖水库浮游植物群落及水体11项非生物因子和4项生物因子进行周年采样调查,分析了水库内浮游植物功能类群组成、季节演替规律及其与生物因子和非生物因子的关系.结果显示,调查期间四明湖水库的浮游植物种类可归入22个功能类群,其优势功能类群主要隶属于绿藻门和硅藻门.非度量多维尺度分析(NMDS)显示,浮游植物群落结构呈现出明显的季节性演替;通过SIMPER分析,筛选出10个与季节变化显著相关的功能类群,其主要变化过程表现为:夏季D+Lo→秋冬季D+P+Lo→春季X2+P+MP.方差分解分析(VPA)显示,浮游植物功能类群的季节变化是由水温-浮游动物交互作用与水温单独作用共同影响的结果;典范对应分析(CCA)发现,水温(WT)、透明度(SD)和硝态氮(NO3--N)以及浮游动物生物量是影响该水库浮游植物群落结构动态变化的主要因子.
关键词: 亚热带水库      浮游植物      功能类群      季节演替      生物因子      非生物因子     
Seasonal Succession of Phytoplankton Functional Groups and Their Driving Factors in the Siminghu Reservoir
ZHENG Cheng , LU Kai-hong , XU Zhen , ZHENG Zhong-ming , ZHU Jin-yong     
Key Laboratory of Applied Marine Biotechnology, Ministry of Education, School of Marine Science, Ningbo University, Ningbo 315211, China
Abstract: The succession of phytoplankton communities is affected by pure environmental factors as well as the interaction of various factors. Phytoplankton communities with eleven aquatic abiotic factors and four biotic factors were investigated in the Siminghu Reservoir, and the seasonal succession of phytoplankton FGs related to the biotic and abiotic factors was analyzed. The results suggested that a total of 22 phytoplankton functional groups were identified across the samples, and they were all affiliated with Chlorophyta and Bacillariophyta. An obvious seasonal succession was discovered by NMDS, which were present as D+Lo in summer, D+P+Lo in autumn and winter, and X2+P+MP in spring. In particular, we screened 10 functional groups with biomass significantly associated with the seasonal change in the phytoplankton community. A variance partitioning analysis (VPA) revealed that water temperature-zooplankton covariation and water temperature explained the variation in the phytoplankton functional groups throughout the year. A canonical correspondence analysis (CCA) showed that water temperature, transparency, nitrate nitrogen, and the biomass of zooplankton were the most critical factors determining the community dynamics of phytoplankton.
Key words: subtropical reservoir      phytoplankton      functional groups      seasonal succession      biotic factors      abiotic factors     

浮游植物作为水生生态系统中初级生产力的主要贡献者, 其群落结构常常随水体理化因子的变化而发生变化[1, 2]; 浮游植物群落中物种的种类和数量又在很大程度上决定着水生生态系统的结构和功能[3], 是反映水体富营养化程度和水质状况的重要指标.大量研究表明, 浮游植物群落, 特别是温带及亚热带水体中的浮游植物群落存在明显的季节演替现象[2, 4, 5].但浮游植物群落的季节演替是一个多因素参与的复杂生态过程.一方面, 它会受到水温[2]、光照[6]、营养盐[7]等可利用资源(available resource)所产生的上行效应的影响; 另一方面, 浮游动物[8]和滤食性鱼类[2]又能通过下行效应改变浮游植物群落结构.值得注意的是, 这些影响因子并不是单独影响浮游植物群落动态, 因子与因子间还存在着明显的交互作用(co-interaction), 这些交互作用同样可能成为控制浮游植物生长、群落结构组成与演替的关键因子[9]. Göthe等的研究表明[10], 瑞士Dalalven河流域的硅藻群落结构主要与单独的环境因子和环境-生物交互作用密切相关; Cabecinha等[11]对亚热带水库浮游植物群落进行探究, 发现时间因子和时间-地方-区域-地理尺度的共同作用对群落结构影响显著; 叶然等[12]研究发现, 环境-空间因子交互作用是影响浙北海域浮游植物群落分布格局的主要因素.这些研究都为解释浮游植物群落演替规律提供了一个新的角度和思路.

近年来, Reynolds等[13]和Padisák等[14]提出的功能类群分类方法为浮游植物群落生态学研究提供了一种新方法.浮游植物功能类群以个体生态学为依据进行分类, 能够最大限度地揭示浮游植物群落与水体环境间的动态关系, 成为了当今研究浮游植物群落动态变化的重要工具[15].采用功能群分类法使人们能够通过研究群落结构和组成的变化来预测群落生态功能的变化, 因为物种之间存在的功能冗余现象使群落组成的改变并不能直接反映群落生态功能的变化[16, 17].功能类群分类法将具有同一功能型的物种归为一类, 而同一功能型物种具有相同的生态功能, 这使人们能够透过物种分类的干扰看到群落动态的生态功能实质.浙江四明湖水库属一典型亚热带水体, 迄今为止, 关于该水库内浮游植物的调查并不多见, 且已有的调查结果年代间隔较久[18, 19].本研究运用功能类群分类方法, 对四明湖水库中的浮游植物群落结构信息进行表征, 分析调查期间浮游植物功能类群随季节的变化特征, 并分析影响浮游植物功能类群季节性变化的主要环境因子, 以此来揭示驱动浮游植物群落结构季节演替的关键因子, 探讨浮游植物功能类群季节演替的发生机制, 以期为深入理解亚热带水库生态系统结构及功能提供理论依据.

1 材料与方法 1.1 采样地

四明湖水库地处四明山北麓, 位于余姚市梁弄镇境内, 属浙江省八大水库之一.水库库容1.235 4亿m3, 集雨面积103.1 km2, 养殖面积14 595亩, 平均水深7.3 m, 是一座集防洪、供水、灌溉、发电、养殖等综合利用的大型水库, 根据四明湖水库库区特征, 选取了4个采样点, 其中1号点位于梁弄大溪入库口、2号点位于横岙大溪入库口、3号点位于库中心, 4号点位于大坝前.

自2012年8月至2013年7月, 每月采集水样(2013年1月除外), 共采样11次.采样时间均在当月中下旬天气晴朗的上午09:00~12:00之间.

图 1 四明湖水库采样点分布情况 Fig. 1 Distribution of sampling sites in the Siminghu Reservoir

1.2 浮游生物的采集、鉴定和生物量测定

浮游植物和浮游动物定性样品分别用25号和13号浮游生物网采集, 用福尔马林现场固定.浮游植物定量样品用5 L采水器在表层(0.5 m)、1/2真光层(Euphotic zone, Zeu, 即透明度的2.7倍)和1Zeu这3个水层采集, 充分混合后取水样1 L, 用鲁哥试液固定, 带回实验室浓缩沉淀至50 mL.浮游动物是取表层、中层、底层的水, 共计15 L, 用动物网过滤后使用福尔马林固定, 并带回实验室浓缩沉淀至30 mL.浮游动、植物的鉴定参见文献[20, 21], 数据计算依据文献[20].浮游植物功能类群的划分依据Reynolds等[13]和Padisák等[14]的研究.

1.3 非生物因子的测定

使用YSI多功能水质检测仪现场测定水温(water temperature, WT)、pH值、溶解氧(dissolved oxygen, DO), Secchi盘现场测定透明度(secchi-depth, SD).用5 L采水器分别采集表、中、底层水样, 混合后用聚乙烯塑料瓶带回实验室, 检测总氮(total nitrogen, TN), 总磷(total phosphorus, TP), 氨氮(ammonium N, NH4+-N), 亚硝态氮(nitrite N, NO2--N), 硝态氮(nitrate N, NO3--N), 无机磷(orthophosphate, PO43--P)和化学需氧量(高锰酸盐指数).测定方法参照文献[22].

1.4 数据处理

筛选出相对生物量至少在一个样本>5%的浮游植物功能类群, 采用R-3.4.0软件中的Vegen包对浮游植物群落结构进行分析.首先对筛选后的功能类群生物量、非生物因子和生物因子进行lg(x+1)数据标准化转换.在此基础上, 采用非度量多维尺度分析(nonmetric multidimensional scaling, NMDS)分析四明湖水库浮游植物群落结构随时间的变化趋势并分组, 采用单因素方差分析(ANOSIM)检验不同组群间的差异显著性, 应用相似性百分比分析(SIMPER)找出不同组群或聚类间差异的原因种, 即主要特征功能类群.

为研究驱动浮游植物群落季节演替的主要作用力, 将环境因子分为水温、营养盐因子(TN、TP、NH4+-N、NO2--N、NO3--N和PO43--P)、水体其他理化因子(透明度、pH值、高锰酸盐指数和溶解氧)和生物因子(原生动物、轮虫、桡足类和枝角类生物量)四类变量组合.首先, 利用向前选择分析(forward selection)去除因子之间的共线性, 筛选出影响浮游植物群落结构变化主要因子并将其归类到各变量组合中; 之后, 运用方差分解分析(variance partitioning analysis, VPA)研究各变量组合的单独作用力及交互作用力, 并评估各作用力的相对重要性; 最后, 运用典范对应分析(canonical correspondence analysis, CCA)来具体分析各影响因子与优势功能群和浮游植物群落变化的关系.

2 结果与分析 2.1 非生物因子动态

四明湖水库非生物因子的月际变化如表 1所示, 其中WT、SD、TN和NO3--N随季节变化差异明显(P < 0.05).库区属亚热带季风气候, 调查期间, 水库水温随气温变化明显, 最高WT出现在8月, 为31.79℃, 最低出现在2月, 为9.68℃. SD变化于0.92~3.46 m间, 最高SD出现在4月.水库的N盐浓度随时间波动明显, 特别是TN(1.00~1.46 mg·L-1)和NO3--N(0.43~0.89 mg·L-1), 最低浓度均出现在10月, 最高浓度在3月和4月.而P营养盐浓度随时间波动不显著(P>0.05), TP变化范围为0.03~0.06 mg·L-1, PO43--P为0.004~0.020 mg·L-1.其余非生物因子在调查期间的季节性差异也不显著(P>0.05).

表 1 四明湖水库环境因子的月际变化 Table 1 Monthly variations of environmental factors in the Siminghu Reservoir

2.2 浮游植物群落组成及其生物量

调查期间共发现浮游植物208种(属), 隶属于7门85属.其中绿藻门种类最多, 共42属108种, 占总数的51.92%;蓝藻门次之, 共16属36种, 占总数的17.31%;硅藻门共15属32种, 占总数的15.38%;甲藻门共4属13种, 占总数的6.25%;裸藻门、隐藻门和金藻门种类较少, 分别占总数的3.85%、3.37%和1.92%.

对四明湖水库浮游植物进行功能类群划分, 共得到22个功能类群.其中相对生物量至少在一个样本>5%的浮游植物功能类群有14个, 分别为C、D、P、MP、S1、X2、E、G、J、H1、Lo、M、W1和W2, 各功能类群的生境特征及其代表种见表 2.

表 2 四明湖水库主要功能类群及其生境特征、代表种 Table 2 Main functional groups with their habitat characteristics, and representative species with their taxonomic groups in the Siminghu Reservoir

四明湖水库浮游植物生物量变化范围为0.47~8.67 mg·L-1, 年均生物量为4.53 mg·L-1.从浮游植物生物量月际变化来看(图 2), 8月的生物量最大, 为8.76 mg·L-1, 之后逐渐减少, 并在次年3月降至最低, 仅有0.47 mg·L-1, 4月开始逐渐回升, 方差分析显示各功能类群生物量随时间变化差异显著(P < 0.01).

图 2 四明湖水库浮游植物群落组成及其生物量变化 Fig. 2 Variation of biomass and composition of phytoplankton in the Siminghu Reservoir

2.3 浮游植物群落结构的季节演替

基于Bray-Curtis相似性系数对浮游植物群落数据进行NMDS分析, 结果如图 3所示.采样期间浮游植物群落变化可大致分为3个阶段:Ⅰ组, 包括6~9月(夏季); Ⅱ组, 包括10~12月和2月(秋冬季); Ⅲ组, 包括3~5月(春季). NMDS分析图的压力系数stress=0.16, 说明该图可以用于描述样本间的相似关系.单因素方差分析(ANOSIM)表明, 不同阶段间存在极显著差异(P < 0.01).

字母表示对应月份, 阿拉伯数字表示采样点位 图 3 四明湖水库浮游植物NMDS序列 Fig. 3 NMDS ordination of the phytoplankton community in the Siminghu Reservoir

通过应用相似性百分比分析(SIMPER)找出造成不同组群间差异的功能类群, 即主要特征功能类群, 结果如图 4所示, 共筛选到10个浮游植物功能类群, 主要功能类群分别为D、X2、P、Lo等.功能类群D、Lo、J随着夏季向秋冬季到春季的转变, 相对生物量逐渐减少; 功能类群P、MP、G在秋冬季时的相对生物量最大; X2的相对生物量在春季占有最大比重.在这10个功能类群中, 尽管有些功能类群的生物量数值差别不大, 但在季节演替过程中, 其相对生物量显著变化.

图 4 与季节演替显著相关的10个浮游植物功能类群 Fig. 4 Identification of the 10 functional groups serving as bio-indicators for the seasonal variation

2.4 环境因子对浮游植物群落季节演替的影响

利用向前选择分析筛选出影响浮游植物群落变化的关键因子(包括水温、SD、pH、TN、NO2--N、NO3--N、原生动物、桡足类和轮虫), 这些因子随季节变化差异明显(P < 0.05).根据因子特性, 将其归为水温、营养盐因子(TN、NO2--N和NO3--N)、水体其他理化因子(SD和pH)和生物因子(原生动物、桡足类和轮虫)四大类变量组合.为了解不同类型因子在驱动浮游植物季节演替上的相对重要性, 对选出的变量组合进行方差分解分析, 结果如图 5所示.全年浮游植物群落有9.3%的群落变化是由于水温-浮游动物的交互作用引起的, 其次为水温的单独影响作用, 能解释5.7%的群落变化, 未能由环境因子解释的部分为53.8%;夏季主要引起浮游植物群落变化的因子有浮游动物(15.2%)、其他理化因子(11.6%)和水温(9.7%); 秋冬季, 营养盐因子和水温对浮游植物群落结构变化的解释量分别为16.1%和12.8%;春季, 理化-营养盐-浮游动物交互作用(15.8%)、浮游动物(15.1%)和其他理化因子(14.9%)对浮游植物结构的变化影响较大.

图 5 四明湖水库浮游植物方差分解分析结果 Fig. 5 Result of abundant phytoplankton variance partitioning in the Siminghu Reservoir

将方差分解分析结果中影响显著的环境因子与优势功能类群进行CCA分析(图 6), 第一轴和第二轴的特征值分别为0.522 2和0.205 4.从CCA分析图中可以看出, 与轴一相关性较强的非生物因子主要有WT、pH和TN, 相关系数分别为-0.978 72、-0.530 86和-0.479 82, 这3个因子都呈负相关性.与轴2呈负相关的因子为NO3--N(-0.785 92)、SD(-0.670 97)和DO(-0.485 53).

字母表示对应月份, 阿拉伯数字表示采样点位 图 6 四明湖水库浮游植物功能类群与生物-非生物因素关系的CCA分析 Fig. 6 CCA biplot of functional groups and biotic-abiotic factors in the Siminghu Reservoir

来自不同季节的样方分别聚集于图 6中的不同区域, 夏季的样方大多位于第二象限, 与WT、pH和TN箭头方向相同, 水温较高且营养盐丰富, M、D和Lo等功能类群主要分布于这一区域; 秋冬季样方与夏季相反, 水温较低, 功能类群E、W1和P主要分布于该区域; 春季位于轴2下方, 与NO3--N、SD呈正相关, 说明该生境光照充足、N资源丰富, 功能类群G、W2和X2主要分布于该区域.这与它们的适宜生境相吻合(表 2).

生物因子中, 桡足类(Copepods)生物量同D和M功能类群正相关; 轮虫类(Rotifer)生物量同MP功能类群正相关; 原生动物(Protozoa)生物量与W1功能类群呈正相关.

3 讨论 3.1 四明湖水库浮游植物群落的季节演替规律

当季节变化引起水环境发生改变, 浮游植物功能群会通过自身的演替来维持生态平衡[13, 14, 23], 而这种演替过程往往具有一定的规律性.四明湖水库中浮游植物群落动态就反映出随时间推移的季节演替存在着明显的规律性和周期性(图 6).

VPA分析显示影响夏季浮游植物群落组成的主要因子分别为浮游动物(15.2%)、其他理化因子(11.6%)和水温(9.7%).夏季较高的水温有利于浮游植物的大量增殖, 藻类生物量的增加会导致SD降低, 这为适合在低光照浑浊型水体中生存的功能类群D提供了良好的条件[13]; 同时, 水体环境中高的pH值符合功能类群D的生长环境需求, 使其成为夏季主要的优势功能类群.本次调查中功能类群D的生物量主要来自小针杆藻(77.7%), 小针杆藻的比表面积大且表面带负电荷, 大量出现易相互聚集形成网状, 悬浮于水层中难以下沉, 从而导致透明度的下降[24].此外, 群体针杆藻因体积大, 无法成为轮虫理想的食物来源, 这可能是导致夏季轮虫生物量逐渐减少的原因[25].功能类群Lo也是夏季优势功能类群之一, 适合在20~27℃的高温稳定水体中生存, 同时, Lo能利用鞭毛自由地运动于光照充足的表层和营养盐充足的底部, 使其处于竞争优势地位.功能类群H1和J同为夏季主要特征功能类群(图 4), 功能类群H1的代表种多为适应高温和低光环境的丝状固氮蓝藻, 在N营养盐较低的环境下占有竞争优势[26]; 功能类群J的代表种多为非运动的不含胶质的绿藻, 其适宜生长的环境与pH值有正相关性[1].除温度和光照之外, 水库中浮游动物组成也在很大程度上影响了浮游植物群落结构的组成.鱼类的最优捕食原理[27]导致大中型枝角类丰度减小, 通过级联效应增加了M的生物量.与此同时, 小型桡足类开始占据优势, 这与易齐涛等[9]在淮南湖泊中观察到的现象相似.

秋冬季营养盐因子和水温对浮游植物群落变化可解释的变化分别为16.1%和12.8%.该季节水温下降, 混合程度增强, 功能类群Lo的优势度逐渐被功能类群P和C取代[28]. P和C多为大型硅藻, 适合在低温水体中生存, 且耐受弱光, 因两组功能类群的代表种具有较高的S/V比和较强的光照捕获能力, 使其在秋冬季环境下能获得更多资源, 形成优势类群[29]; 丰富的营养盐含量使得温度适应性强的功能类群W1数量逐渐增加, 也为原生动物的生长创造条件, 这与Sommer等的研究相符合[1].绝大多数的原生动物是以直接摄取固体有机物的全动物性营养(holozoicnutrition)形式为主[30], 原生动物不但会对浮游植物产生牧食压力, 而且会和浮游植物相互竞争营养盐、光照等营养物质, 这也会改变浮游植物群落的结构.功能类群P、C和W1的生物量同时大量出现是由于这些功能群的代表种营养吸收功能强, 能将无机营养盐更多地转化为有机营养物, 为生态系统所用, 促进生态系统的物质循环, 进而造成了生态功能的变化[31].

四明湖水库春季浮游植物群落结构主要受理化-营养盐-浮游动物交互作用(15.8%)的影响(图 5), 优势功能类群主要为X2、MP和P.此时, 水库水温升高, 光照强度增强, 以C型生长策略藻种为主的功能类群X2得到迅速发展[32, 33]:一方面, 在水体相对稳定的情况下, X2代表种衣藻、隐藻通过鞭毛运动到真光层捕获光照[34]; 另一方面, 以绿藻门为主的功能类群X2属于投机性藻类(opportunistic algae), 一旦营养盐浓度和温度适宜, 便会迅速生长.值得注意的是, 功能类群X2的生物量与轮虫类浮游动物的生物量呈正相关(图 6), 这可能与初春的水体理化因子适宜两者的生长有关, 同为投机性生物(opportunistic organisms)的轮虫能在适宜的环境下快速增殖[35, 36].同时, 耐受磷限制的中心硅藻(功能群P)[29]和具有强营养吸收能力的MP[28]在这一环境中也表现出竞争优势, 与X2共同形成优势.此外, 原生动物(以捕食蓝藻为主)生物量的减少, 也为功能类群MP提供发展机遇, 使其占据一定生态位[37].较高的N营养盐同样为适合在富营养型水体生存的W2和G提供了适宜条件[13], 丰富了春季浮游植物群落结构.

3.2 环境因子对浮游植物群落季节演替的影响

四明湖水库全年浮游植物群落季节演替的影响因子是由单独因子(25.2%)与这些因子之间交互作用(21.0%)组成的, 主要包括水温(WT)、光照(SD)、硝态氮(NO3--N)、轮虫、桡足类和原生动物的生物量(图 5图 6).

方差分解分析发现(图 5), 浮游植物群落结构全年受因子交互作用影响较大, 其中, 水温-浮游动物交互作用是驱动全年浮游植物群落季节演替的主要因子, 可解释9.3%的群落变化.水温会通过改变浮游动物的生物量直接影响浮游植物的群落结构[38].秋冬季水温的降低会迫使甲壳类浮游动物进入休眠卵阶段, 浮游动物生物量逐渐减少.而随着春季水温的升高, 休眠卵开始复苏, 浮游动物生物量得以爆发式增长.浮游藻类作为水体中的初级生产力, 是浮游动物主要的食物直接来源.浮游动物生物量的增加, 加大了对浮游植物的牧食压力, 造成了春季“清水期”阶段. Gaedke等的研究发现[6], 随着温度升高, 植食性浮游动物生物量和当前的牧食压力会对浮游植物群落结构产生复杂的间接影响.浮游植物群落结构一方面受到来自水温产生的“上行效应”的影响, 另一方面又受到来自浮游动物产生的“下行效应”的控制, 这与Abrantes等[7]研究贝拉湖的结果相似.

除此之外, 理化因子、营养盐与浮游动物产生交互作用也能影响浮游植物群落组成.透明度主要是反映水下光照条件.光照既能为浮游植物光合作用提供能量, 又在浮游植物细胞分裂生长过程中起到关键作用[39].同时, 浮游植物的大量增殖也会对水体透明度产生影响.营养盐, 尤其是N和P, 是藻类生长最主要的营养元素, 水体环境中各个营养物质的浓度, 间接影响浮游植物的生长活动[40].适宜的光照、pH和营养盐因子共同影响水环境, 水体环境又作用于浮游动物, 进而, 影响浮游植物的群落结构.

值得注意的是, 在全年中, 驱动浮游植物群落结构变化的交互作用到达21.0%, 与单独因子所解释群落变化部分(25.2%)相差不大; 而在各个季节中, 交互作用所解释的部分远远低于单独的环境因子(图 6).这说明环境因子的交互作用对浮游植物整个过程的季节演替有较大的影响, 但在各个阶段中, 由于单独环境因子数量少且作用性强, 故交互作用影响较小.秋冬季, 低温环境和较高的氮磷比, 会抑制藻类的生长繁殖[41]; 而浮游动物多数处于休眠期, 对浮游植物影响不大[1].春季, 浮游植物群落没有被温度限制, 是因为该季节温度范围在15~25℃, 是大多数藻类适宜生长的温度; 适宜的温度、光照和营养盐使得浮游动物繁殖, 交互影响浮游植物群落.

4 结论

(1) 调查期间共检出浮游植物7门208种(属), 分属于22个功能类群, 其中优势功能类群有14个.

(2) 四明湖水库浮游植物功能类群演替具有明显的季节性特征:夏季D+Lo→秋冬季D+P+Lo→春季X2+P+MP.

(3) 四明湖水库浮游植物群落结构的季节演替受水体中环境因子的单独作用和因子之间交互作用的共同影响, 主要的影响因子包括水温、光照、硝态氮和浮游动物的生物量.其中, 水温为最主要的单独作用因子, 水温-浮游动物交互作用为最重要的交互作用因子.

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