城市化过程造成的城市河流生态系统退化引起人们高度关注^{[1, 2]}.近年来采用河道内水生植物群落重建或小型湿地重建的方法, 在有限的城市河流空间内最大限度地维持和改善河流生态功能, 成为水生态工程研究的重要内容受到关注^{[3, 4]}, 但城市河道沉水植物修复的生态效应研究较为缺乏^{[5, 6]}.沉水植物通常应用于湖库生态系统修复^[7], 水生植物的茎、叶可以改变局部的水动力特征, 有效地降低水体中悬浮物颗粒的浓度, 可以有效吸附悬浮物颗粒上的重金属、磷和持久性有机物等, 提高水体的透明度改善水质^{[8, 9]}, 最新研究表明对于普通污水处理技术难以去除的新兴污染物, 水生植物能够达到很好的生物吸附和富集, 如多环芳烃和抗生素类等^[10].沉水植物的茎叶, 增加了垂直方向上水生生物的栖息地面积, 植物根部可以稳定底质, 为攀爬类和营穴类底栖动物提供栖息地, 同时也为这类型底栖动物和小型鱼类躲避捕食者提供重要的避难所^[11], 因此水生植物对于维持河流、湖泊生态系统的功能和水生生物多样性具有重要作用^[12].水生植物、底栖动物和微生物还可以协同降解沉积物中的营养盐和有机质, 提高城市河流的生态自净能力^[13].本研究选取北京市清河上游-中游沉水植物修复河段开展大型沉水植物与大型底栖动物的年度生态监测, 分析沉水植物修复对大型底栖动物群落多样性恢复的生态效应, 探讨不同种类沉水植物对大型底栖动物群落演替的影响, 以期为城市河流河道内生态修复的机理研究奠定基础.

本研究选择清河沉水植物修复河段作为研究区.清河位于北京市北部, 是连接京密引水渠和温榆河的一条城市河流, 同时连接圆明园、万泉河和奥林匹克公园的水系, 河流长度23.6 km.清河曾经是典型的城市黑臭河流, 河流渠道化造成原有的河道内微生境完全丧失, 长期缺乏自然水源补充且采用闸坝逐段调控, 河流水生态系统严重退化, 河流自净能力极低.为恢复清河的河流生态系统, 针对河流自然生态系统的特征, 主要生态修复主要从3个方面开展：①大规模开展排污口整治和清理, 截断污水直接排入清河, 提升污水处理工艺, 用再生水厂处理后的再生水补给清河, 保障清河水源; ②利用沿河的9座闸坝控制, 维持河道内的生态水文, 控制水流速度, 保障河道内沉水水生植被的生态需求; ③通过河道内水生植物的修复, 增加河道内的生境异质性, 为其他水生生物的修复提供栖息地.监测区域主要分布有种植2年以上的水生植物6种, 分别为蓖齿眼子菜(Potamogeton pectinatus)、菹草(Potamogeton crispus)、轮叶黑藻(Hydrilla verticillata)和金鱼藻(Ceratophyllum demersum)、穗花狐尾藻(Myriophyllum spicatum)和菖蒲(Acorus calamus).其中蓖齿眼子菜和菹草广泛分布于全部河段, 轮叶黑藻、金鱼藻、穗花狐尾藻和菖蒲仅分布于清河上游河段.清河在治理前属于典型的黑臭河流, 排污口治理较为系统全面, 为后续水生态系统的修复提供了良好的基础, 闸坝的调度和控制适度, 绝大多数河段形成了较为稳定的流速条件, 增加了河流的自净能力, 种植的沉水植物目前已经形成了稳定的种群, 且密度适宜, 属于北京市城市河流治理中较为成功的案例, 具有较好的代表性, 开展清河沉水植物与底栖动物修复的研究, 可以为我国的城市河流治理提供重要的理论和数据支撑.

在2012~2013年度, 分别选择秋季(2012年10月)、冬季(2012年12月)、春季(2013年4月)和夏季(2013年7月)4个季节, 选择清河的中、上游设置4个监测断面(Q1~Q4号点见图 1)开展大型水生植物和大型底栖动物的监测.监测河段截污工程较为完善, 水质较好且具有发育良好的水生植物群落.每个监测样点选择具有相似水深和流速的区域, 以具有较适宜种群面积的水生植物种群为监测区, 以无水生植物生长的硬质化河道作为对照区, 比较水生植物种群对底栖动物群落结构的影响, 对比不同水生植物种群对底栖动物群落是否具有差异性影响.

图 1

Fig. 1

图 1 清河水系状况和监测样点示意 Fig. 1 Map of the Qinghe Stream and sampling sites

采用沉水植物进行河道内水生植物群落重建, 主要选择对污染物具有一定耐受性的沉水植物种群：蓖齿眼子菜(P. pectinatus)、菹草(P. crispus)、轮叶黑藻(H. verticillata)和金鱼藻(C. demersum)种群, 同时监测区域内出现了具有一定种群面积的穗花狐尾藻(M. spicatum)和菖蒲(A. calamus). 4个监测断面中, 全部以菹草和蓖齿眼子菜为优势类群, 在开展大型底栖动物监测时, 为比较沉水植物对大型底栖动物群落恢复的影响, 每个河段监测时均选择较为成熟的种群, 种群的面积超过索伯网底框的面积(30×30 cm²), 最终筛选的植物种群包括菹草、蓖齿眼子菜、轮叶黑藻、金鱼藻、穗花狐尾藻和菖蒲(挺水植物)进行底栖动物的采集和比较. Q1~Q3号样点分布有6种类型的水生植物(个别月份除外), Q4号点主要以菹草和蓖齿眼子菜为优势, 其他类群的沉水植物种群相对较小, 因此仅针对优势物种开展监测.

考虑到水生植物茎叶随水流方向的生长, 且许多营攀爬生活的底栖动物主要栖息于水生植物的茎叶区域, 因此在进行大型底栖动物采集时利用改进型索伯网, 将后端的收集网增长到3 m左右.采集时首先选定底栖动物采集区域, 从水生植物的后方随水流摆动的方向将水生植物枝叶小心收集于索伯网网兜内, 然后将索伯网固定于生长较好的沉水植物根部, 利用剪刀收集沉水植物的上部, 利用铲子扰动和收集沉水植物的根部及其附属的沉积物, 将所有收集的沉水植物和沉积物分别进行清洗, 所有采集到的底栖动物装入1 L样品瓶内.为减小随机采样的误差, 每个类型的沉水植物采集3个重复样品.同时选择该河段未进行水生植物修复的空白区, 利用索伯网直接采集大型底栖动物3次, 将收集的沉积物进行清洗后, 装入1 L样品瓶内.

所有大型底栖动物样品在实验室内进行分类.所有1 L样品瓶内中的底栖动物采用体式显微镜(Olympus SZ51)进行进一步挑拣和分类, 本次调查中主要的底栖动物类群, 包括摇蚊等水生昆虫和寡毛类物种鉴定到属或种, 部分偶见物种鉴定到科.

群落的相似性分析主要基于Bray-Curtis的组间距离计算方法, 利用聚类分析方法研究不同季节、是否采用沉水植物修复、沉水植物的类型比较不同样点之间、大型底栖动物群落的相似性, 分组结果的差异显著性应用多响应置换过程(MRPP)进行判别, 多响应置换过程是一种非参数的统计方法, 利用蒙特卡罗随机化过程(Monte Carlo Randomization Procedure)判别预定义的组分间的差异显著性^[14].在聚类分析的基础上, 进一步采用无度量多维标定法(NMS)对采样点进行排序分析, 采样点间的排序距离利用Sørensen相关系数进行计算^[15].所有分析数据均利用lg(x+1)进行对数转化后, 使用PC-ORD软件进行分析^[16].采用人工简单目测估计法估算了各监测点所属河段的水生植物覆盖度, 同时将所属河段的大型底栖动物生物信息进行整合后, 计算物种数和香农-维纳生物多样性指数.大型底栖动物和大型水生植物的关系采用线性回归法分析, 不同类型水生植物对底栖动物群落组成的影响研究采用Kruskal-Wallis方差(KW)检验(STATISTICA7.0)进行对比分析.

清河4个监测样点的大型水生植物物种数和覆盖度监测数据表明, 上游河道1号样点的物种数最高, 4号样点最低, 从上游向下游河道有明显的减少趋势.不同季节4个监测点的9项水环境数据监测结果表明, 4个监测样点的水环境状况与天然水体比较, pH和溶解氧已经较为接近天然水体, 但电导率和总溶解态颗粒物较高, 基本符合城市河流的特点, 电导率基本超过或接近1 000 μS·cm^-1, 总溶解态颗粒物的浓度介于320~534 mg·L^-1之间.清河截污工程和污水处理厂的提标工程实施, 高锰酸盐指数和BOD₅的浓度也明显降低, 有机污染物的指标低于地表Ⅳ类水的限值.但河流的营养盐浓度依然极高, 总氮的浓度基本在20 mg·L^-1左右, 总磷的浓度也基本超过Ⅴ类水的限值, 尤其是河流上游的TN:TP比达到198倍(表 1).从清河4个样点的主要水环境指标来看, 从清河上游向清河下游, 水质状况有逐渐恶化的趋势, 在不考虑氮磷的情况下, 有机污染物和氨氮在上游2个点基本维持地表水Ⅲ类水的状况, 下游Q3点基本维持地表水Ⅳ类的状况, 而Q4点的有机污染物浓度为Ⅳ类状况, 但氨氮浓度则为劣Ⅴ类的状况.在考虑氮磷污染物浓度的情况下, 则所有样点的总氮和总磷浓度均超过劣Ⅴ类的标准, 表明清河尚存在较为普遍的富营养化状况, 从上游向下游氮磷比明显下降, 但总氮的浓度基本维持在20 mg·L^-1的水平, 总磷的浓度下游有增加的趋势. Q4样点的氨氮浓度显著升高, 表明该区域内应该还有一定的污染物直排入河, 造成河流水体的溶解氧显著降低.同时不同样点之间的水生植物种类也有一定的差异, 1号样点的水生植物种类最多, 植被的覆盖度最高, 而相对来看Q4样点的植物种类数最少, 覆盖度也最低.水质状况和水生植物的状况, 可能会直接影响清河上下游河道内大型底栖动物的生物多样性和群落结构(表 1).

表 1 (Table 1)

表 1 各样点水环境和水生植物状况 Table 1 Basic conditions of water quality and macrophyte recovery at each sampling station 监测类型 监测项目 缩写 站点 1 2 3 4 水环境 pH pH 7.1 7.5 7.5 7.2 溶解氧/mg·L-1 DO 8.84 10.20 8.36 4.03 电导率/μS·cm-1 Cond 1 012 1 014 985 1 031 总溶解态颗粒物/mg·L-1 TDS 461 509 484 503 总氮/mg·L-1 TN 23.2 21.5 20.1 20.0 总磷/mg·L-1 TP 0.55 0.69 0.53 0.91 总氮:总磷 N:P 198 66 67 32 高锰酸盐指数/mg·L-1 4.7 5.9 6.1 8.3 5日生化需氧量/mg·L-1 BOD5 1.9 2.5 2.6 4.2 氨氮/mg·L-1 NH4+-N 0.64 0.64 1.10 7.42 水生植物 水生植物物种数 SR 5.8 3.3 3.5 2.0 水生植物盖度/% C 77.5 63.8 65.0 27.3

表 1 各样点水环境和水生植物状况 Table 1 Basic conditions of water quality and macrophyte recovery at each sampling station

不同监测样点和监测时间、同一个监测点位的不同植物类群、同一型植物类群的不同重复样之间, 均采用聚类分析和NMS排序分析对大型底栖动物群落相似性进行了研究.聚类结果表明, 大型底栖动物的群落按结构组成的相似性分为3个类群：未进行水生植物修复的样点较为统一的聚为第一组(组Ⅰ), 采取了水生植物修复的监测区按照季节又分为两类, 其中4月和8月的样品聚为第二组(组Ⅱ), 2月和11月的样品聚为第三组(组Ⅲ). Q4点则未表现出明显的季节变化, 不同季节的大型底栖动物全部聚入第三组(组Ⅲ), 这与该样点水污染状况较重, 底栖动物以耐污类群为主有密切关系(图 2).

图 2

Fig. 2

以“Pc2Nov”为例, Pc是代表沉水植物物种, 中间的数字2代表监测样点(图 1中的1~4号点), Nov代表月份(11月), 以此类推; Ow: open water敞水区, Pc: Potamogeton crispus 菹草, Pp: Potamogeton pectinatus 篦齿眼子菜, Ms: Myriophyllum spicatum穗花狐尾藻, Cd: Ceratophyllum demersum金鱼藻, Ac: Acorus calamus 菖蒲, Hv: Hydrilla verticillate 轮叶黑藻, 下同 图 2 不同样点、监测时间和植被类型的大型底栖动物群落相似性排序 Fig. 2 Similarity ordination map of macroinvertebrates at different sampling stations, different sampling times, and different types of macrophyte

NMS排序分析可进一步研究底栖动物类群相似性的拓扑结构, 从大型底栖动物的群落的拓扑变化关系来看, 横轴上主要指示了季节变化的趋势, 排序轴横轴左边分布的样点, 主要为秋季和冬季的监测样点, 排序轴纵轴右侧的样点则主要代表了春季和夏季的样点, 分析表明秋季和冬季的底栖动物类群组成相似度更高, 春季和夏季的底栖动物类群组成相似度更高.纵轴方向则主要指示了城市河道中大型水生植物的有无对底栖动物群落的影响, 纵轴上部绝大多数为无水生植物修复的区域, 大型底栖动物群落结构在水生植物修复区的组成较为一致, 但同时受到季节的影响(图 2).

大型水生植物的覆盖度和大型底栖动物物种数和香农-维纳生物多样性指数的回归分析表明, 大型底栖动物的物种数与水生植物的覆盖度、大型底栖动物的生物多样性与水生植物的覆盖度均呈显著的线性正相关关系(P < 0.05), 线性拟合的结果表明水生植物的覆盖度对大型底栖动物的物种数的恢复具有较好的作用, 线性拟合的解释率达到50.95% [图 3(a)], 对大型底栖动物的生物多样性恢复具有较好的作用, 线性拟合的解释率达到49.62% [图 3(b)].

图 3

Fig. 3

图 3 水生植物覆盖度与大型底栖动物物种数和香农生物多样性的线性拟合 Fig. 3 Linear regression between macrophyte cover and taxa richness and Shannon-Wiener biodiversity index of macroinvertebrates

不同水生植物之间对大型底栖动物的密度和物种数的增加有一定的作用, 从箱线图的分布可以看出, 菹草和篦齿眼子菜中的底栖动物密度和物种数均有增加, KW方差检验表明, 菹草中的密度显著高于未进行水生植物修复的硬质河底[图 4(a)], 而菹草和篦齿眼子菜中的物种数显著高于未进行水生植物修复的硬质河底[P < 0.05, 图 4(b)].尽管菹草和菖蒲中的底栖动物密度、菹草和篦齿眼子菜中的底栖动物物种数高于其他类型的水生植物, 但均未达到显著性水平.而从Berger-Parker优势度指数的分布范围来看, BP指数的分布范围基本介于0.4~0.6之间, 表明单一优势类群在多数样点的优势度还是较高的, 这也表明底栖动物类群的生物多样性相对较低[图 4(c)].

图 4

Fig. 4

图中矩形为监测数据25%~75%的分布范围, 矩形中正方形为中位数, 虚线为数据分布的上下限, 下同 图 4 不同类型水生植物对底栖动物密度、分类单元数和生物多样性的影响 Fig. 4 Ecological effects on density, taxa richness, and berger-parker index of macroinvertebrates using different types of macrophytes as restoration strategies

清河大型底栖动物的功能摄食类群以直接收集者为主, 这与清河的河道底质特征和植被修复后的河道底质类型以沉积型的有机质为主有密切的关系, 水生植物的存在同时促进了营养层级关系的建立, 同时促进了底栖动物不同类群生态位的分化(图 5).不同水生植物间存在一定的差异, 菖蒲中的收集者比例最高, 表明挺水植物能够维持更为稳定的沉积物, 利于底栖动物群落尤其是摇蚊和寡毛类的繁殖[图 5(a)].捕食者的比例在菹草、篦齿眼子菜和狐尾藻中的比例显著增加, 这主要与捕食者的类型有密切关系[图 5(b)], 清河本次调查中主要捕食者为碧伟蜓(Anax parthenope julius)、灰蜓(Qrthetum sp.)和小蟌(Agriocnemis sp.), 这3个物种都属于典型的攀爬型, 因此其必须借助沉水植物完成生活史, 因而其密度相对较高, 而且捕食者在金鱼藻和菖蒲中的比例也有所增加, 但黑藻中的捕食者相对较少, 这可能与黑藻分布范围相对较少, 因此采集的样本较少有关.刮食者的比例在不同类群间差异不显著, 但在硬质底、狐尾藻和金鱼藻中的比例稍高[图 5(c)].

图 5

Fig. 5

图 5 不同类型水生植物对大型底栖动物直接收集者、捕食者和刮食者相对丰度的影响 Fig. 5 Ecological effects on the relative abundance of gather-collecter, predator and scraper of macroinvertebrates using different types of macrophytes as restoration strategies

聚类分析结果和排序分析的结果表明, 城市河流中受闸坝调控的水体中, 大型底栖动物的群落结构的季节演替较为复杂.大型底栖动物的群落结构在采用水生植物进行修复的区域与非修复区域具有明显差异, 这与水生植物促进大型底栖动物群落多样性的研究完全一致^[17].大型水生植物作为城市河流中一种重要的修复手段, 不但可以改变局部河道内物理微生境生境的状况(如水温、避难所), 而且可以显著改变沉积物中各形态氮^[18]、磷^[19]元素的结构, 甚至水生植物的根部还能有效改善根际细菌的构成^[20], 都对大型底栖动物的生物多样性和群落结构复杂性的恢复具有关系密切.研究还发现, 清河大型底栖动物群落结构的变化还受到季节影响和污染强度的影响, 水生植被修复区底栖动物的群落表现出较为明显的季节差异和空间差异, 而未进行植被修复区的底栖动物群落变异程度明显较小(图 3), 李蜿等^[21]的研究发现, 北京市城市河流修复河段中的水生植物覆盖度与TP呈负相关, 与DO呈正相关, 这些重要的环境因子均直接影响大型底栖动物群落的演替^[22].尽管城市河流的水污染造成大型底栖动物敏感物种极度减少, 耐污物种的大量滋生造成群落演替过程的差异性降低, 但北京市温榆河的底栖动物年际变化研究表明, 尽管耐污物种占据绝对优势, 但春季和冬季的底栖动物群落结构相似度更高, 而夏季和秋季的底栖动物相似度更高^[23], 这与本次研究中底栖动物群落结构的空间相似性具有极高的一致性.但相比于温榆河的研究成果, 清河上游Q1号和Q2号点水生植物修复区的底栖动物优势类群还出现了中度耐污的物种, 这与上游水环境质量的改善密切相关.清河依然维持了较高的富营养化水平, 各种污染物普遍存在^[24], 通过采取河道内种植水生植物, 利用水生植物有效降低河流中的颗粒态的悬浮物^[25]和改善河道内微生境物理稳定性的特征^[26], 促进大型底栖动物群落的恢复, 提高城市河流水生生物的多样性.但同时研究也发现, 清河Q4号点在所有监测断面中富营养化程度最高, 对大型底栖动物群落的恢复具有较强的限制作用.

静水生境中, 优势水生植物类群通常决定了底栖动物群落的结构和组成^[27], 清河中的大型水生植物类群是采用人工种植的方式进行的修复, 因此具有典型的集群分布特征, 尽管不同类型的水生植物如菹草、篦齿眼子菜、狐尾藻和金鱼藻等具有不同特性的异质性结构, 但底栖动物的密度和物种数并未产生显著差异, 这与不同植物形态对大型底栖动物群落多样性影响的研究结果并不完全吻合^{[28, 29]}, 分析其原因可能与城市河道内水生植物的存在特性及水环境状况密切相关.首先, 城市河道内水质相对较差, 从基本水质状况来看总氮基本在20 mg·L^-1, 总磷基本高于0.5 mg·L^-1, 属于典型的富营养化水体, 较为敏感的底栖动物类群难以存活.其次, 清河各监测点均属于各级闸坝的调控影响区域内, 水生植物受到闸坝调控的水流速度影响极大, 能够提供极高异质性生境的植物叶片受到水力冲刷后在河道中的稳定性降低, 对栖息于水生植物叶片部分的底栖动物类群影响较大.最后, 未进行修复的水体中底栖动物物种数的中位数最低, 这与Walker等的研究较为一致^[11].但除了与篦齿眼子菜和菹草有显著性差异外, 与其他类群的水生植物差异不大.篦齿眼子菜和菹草是清河水体修复主要选用的水生植物类群, 经过长期的发育后, 目前已经形成了较为稳定的种群规模, 而狐尾藻、金鱼藻和黑藻的种群规模相对较小, 因此在野外监测时从样方框内水生植物的密度来讲, 这3种植物的密度显著小于菹草和篦齿眼子菜, 水生植物的密度越高, 其内部固定的有机质通常越丰富, 底质的稳定性越高, 因而形成了更适于大型底栖动物群落的生境.总体来看, 水生植物的增加为捕食者提供了更为有利的捕食环境, 不仅增加了水生生物的多样性, 而且改善了城市河流中底栖动物的营养层级关系^{[12, 27]}, 这对于城市河流中底栖动物群落的重建具有重要的促进作用.

(1) 清河采用大型沉水植物修复的河段, 大型底栖动物的物种数和香农生物多样性指数随植物覆盖度的增加而显著增加, 二者表现出显著的线性关系.

(2) 采用不同沉水植物修复对大型底栖动物群落结构的影响相对较小, 植物修复区的底栖动物更多表现为季节差异; 不同沉水植物对底栖动物的密度、总分类单元数、Berger-Parker优势度指数的影响不大, 但对大型底栖动物功能摄食类群的分化有一定影响.