2015, Vol. 36
2. 中国科学院大学, 北京 100049;
3. 西北农林科技大学水土保持研究所, 杨凌 712100;
4. 西北农林科技大学资源环境学院, 杨凌 712100
, GUO Sheng-li1,3,4
, WANG Rui4, LIU Qing-fang4, WANG Zhi-qi3, ZHANG Yan-jun3, LI Na-na3, LI Ru-jian3, WU De-feng4, SUN Qi-qi1,2
2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
3. Institute of Soil and Water Conservation, Northwest A&F University, Yangling 712100, China;
4. College of Resources and Environment, Northwest A&F University, Yangling 712100, China
全球每年土壤呼吸碳通量达到75 Pg，是全球碳循环中重要的流通途径，约是化石燃料燃烧释放CO2的11倍[1]. 农田面积约占地表陆地面积的12%[2]，而且陆地土壤有机碳库中，农业土壤碳库受到强烈人为的干扰，其CO2的年释放量高达78 Tg[3]，农田土壤呼吸微小的变化都会显著影响大气中CO2的浓度，且在较短的时间尺度上能够影响土壤碳库[4]. 因此，测定农田土壤呼吸对于精准评估陆地生态系统碳循环具有重要意义.
土壤呼吸主要由土壤微生物呼吸和根系呼吸两部分组成，其中根系呼吸约占土壤呼吸的10%～90%[5]. 土壤呼吸不仅与土壤温度和水分等非生物因素有关[6,7]，而且也受制于生物因素，如土壤有机碳、 微生物量碳和根系生物量等[8,9]. 农业管理措施(如施肥)直接改变了土壤环境，如土壤温度、 水分、 pH、 通气性和土壤有机碳等[4]，而且还能改变微生物的活性和种类以及作物根系[10,11]. 这些生物因素和非生物因素显著影响了微生物呼吸和根系呼吸过程，最终影响了土壤呼吸及其温度敏感性.
施肥是农业生态系统中重要的管理措施，其中氮肥是农业生产中需求量最大的化肥品种. 已有研究结果显示，氮肥对土壤呼吸的影响尚未取得共识. 观点1，施氮显著提高了土壤呼吸. 王重阳等[12]发现施用氮肥与不施氮相比，玉米土壤呼吸提高了12%，其他研究也得到了相似的结果[10,13]. 其原因可能是氮肥的加入增加了微生物的生物量，促进了作物根系生长，降低了有机碳C ∶N[14]，然而也有研究认为呼吸的增加是由于氮肥的加入增加了根系生物量，提高了根系呼吸，而不是因为有机碳分解的增加[15]. 观点2，施氮抑制了土壤呼吸. Ding等[16]报道氮肥的加入使土壤呼吸降低了7%，Mo等[17]和Foereid等[18]也发现了相似的结论. 呼吸降低的原因可能是氮肥的加入降低了根系生物量和微生物生物量. 观点3，施氮对土壤呼吸无显著影响. 原因可能是氮肥的加入虽然增加了根系生物量，却降低了微生物生物量，最终对土壤呼吸无明显的影响作用[19]. 此外，Ding等[16]发现施氮增加了玉米呼吸的温度敏感性，但是刘晓雨等[20]在研究太湖地区油菜时却发现了相反的结论. 因此，氮肥的投入对土壤呼吸及其温度敏感性的影响机制尚不清楚.
我国黄土高原地面积60万km2，属于半干旱湿润性季风气候，其中农田面积14.58万km2[21]，70%的农田属于雨养农业，土壤比较贫瘠，总氮仅为0.042%～0.077%[22]，因此氮肥投入成为保证本地区粮食产量的主导因素. 虽然本地区已有少量施氮对土壤呼吸影响的研究，但是都集中在冬小麦的研究上[10,23]. 而春玉米光合效率高，生长期与降水季节分布相吻合，其单位面积产量4812 kg ·hm-2，是黄土高原地区禾谷类单产最大的作物[24]，作为本地区目前主要的饲料作物，春玉米土壤呼吸变化机制一直以来缺少相关的研究和报道.
本研究选取黄土旱塬区雨养条件下春玉米作为对象，探讨施氮对土壤呼吸速率及其呼吸温度敏感性的影响，并分析土壤呼吸与非生物因素(土壤温度和水分)和生物因素(地上部生物量和根系生物量)的关系. 1 材料与方法 1.1 试验地概况
试验位于陕西省长武县的中国科学院长武黄土高原农业生态试验站(东经107°40′，北纬35°12′，海拔1220 m). 试验站处于黄土高原南部的渭北旱塬，为我国典型雨养农业区. 试验所在地为半干旱湿润性季风气候，1985～2013年均降水量为560 mm，其中最高年份为954 mm，最低年份为296 mm. 7～9月的降水量占年总量的57%左右，年平均蒸发量为1565 mm. 年平均气温9.2℃，大于10℃积温为3029℃，年日照时数为2230 h，日照率为51%，年辐射总量为484 kJ ·cm-2，无霜期171 d. 土壤为黏壤质黑垆土，0～20 cm土层SOC含量为6.50 g ·kg-1，全N含量0.80 g ·kg-1，速效P含量5 mg ·kg-1，pH 8.4，CaCO3含量10.5%，黏粒含量(<0.002 mm)24%. 1.2 试验设计与管理
试验于2013年4月至2014年9月在试验站春玉米地进行，共计2个连续的生长季，供试品种为先玉335. 采用半覆膜种植方式，供试地膜为0.008 mm×750 mm微地膜，株行距30 cm×60 cm，密度57000株 ·hm-2. 本研究设对照CK(不施氮肥)、 N(施氮肥)两个处理，重复3次，随机区组排列，小区长17.5 m，宽5.5 m，小区间距0.5 m，区组间距1 m，四周路宽1 m. N处理施氮量为160 kg ·hm-2，以含氮量46%的尿素为氮源. 各处理施磷肥26 kg ·hm-2，以含P2O5 12%的过磷酸钙为磷源. 所有肥料在播种前一次性作为基肥均匀撒施，然后翻入0～20 cm土壤. 春玉米在2013年4月24日播种，9月9号收获； 2014年4月30日播种，9月15日收获. 玉米生育期间气温和降雨量情况见图 1.
 | 图 1 生长季日平均气温和日降雨量
Fig. 1 Mean daily temperature and daily precipitation during the growing seasons
|
土壤呼吸速率测定采用闭路式土壤碳通量测量系统(LI-COR,Lincoln,NE,USA). 测定前在每个小区玉米行间安置基座(基座为PVC管： 高12 cm，直径20 cm，埋入地下10 cm左右)，同时去除基座内的一切活物，为减少安置基座对土壤系统的干扰从而引起短期呼吸速率波动，需要在基座安置24 h之后再进行测定. 土壤温度利用LI-8100自带的土壤温度计测定，土壤水分则采用FDR(ML 2X,Delta-T Devices Ltd,UK)测定.
在玉米生长期间，选择晴好天气在09：00～11：00进行土壤呼吸速率、 温度和水分的测定，平均每10 d测定1次. 每个试验小区重复2次，每处理共计6次重复，6次的平均值作为当日的土壤呼吸速率. 1.4 产量、 地上部分生物量和根系生物量的测定
玉米收获时期，每个小区选取16 m2(共90株玉米)，掰下玉米后称重，然后从中选取15个(能代表本小区实际情况)带回脱粒后自然风干，称重，以此计算产量，每个处理3个重复. 同时每个小区选取3株玉米，齐地面切断，带回80℃烘干至恒重，计算地上部干重，每个处理3个重复. 玉米收获后在一个小区内，利用根钻(直径9 cm)分别在行间、 株间和株上取钻0～20 cm土壤，利用游标卡尺将细根(直径<2 mm)拣出，冲洗并80℃烘干至恒重，3钻之和作为本小区的根系生物量，每个处理3个重复. 1.5 数据处理与统计分析
试验数据用Microsoft Excel 2013和 SAS 9.1软件进行统计，利用SAS软件包中的PROC GLM(SAS 9.1，SAS Institute)程序进行土壤呼吸、 温度和水分方差分析，用以比较不同施氮处理对土壤呼吸、 温度和水分之间的差异. 用Sigmaplot 10.0绘制土壤呼吸速率、 温度、 水分的动态变化图； 同时采用内插法计算各处理生长季的累积呼吸量.
土壤呼吸与土壤温度的关系采用指数关系：
R=β0eβ1T (1)
式中，R为土壤呼吸速率[μmol ·(m2 ·s)-1]，T为土壤0～5 cm土层温度(℃)，β0是反映土壤基础呼吸高低的参数，与土壤生物性状有关，β1是土壤呼吸温度敏感性的参数.土壤呼吸与土壤水分的关系采用二次函数关系：
R=β2θ2+β3θ+β4 (2)
式中，R为土壤呼吸速率[μmol ·(m2 ·s)-1]，θ为土壤水分(体积比)，β2、 β3、 β4为常数.温度敏感系数：
Q10=e10β1 (3)
式中，Q10为温度敏感系数，表示温度每升高10℃，土壤呼吸所增加的倍数. 2 结果与分析 2.1 施氮对玉米生长季土壤呼吸速率和累积呼吸量的影响施氮显著提高了玉米生长期间的土壤呼吸速率(P<0.05)，见图 2和图 3. 玉米生长期间土壤呼吸速率都呈现单峰变化趋势，与土壤温度的变化趋势和物候期基本一致，但是与土壤水分的变化趋势相差较大. 玉米播种和收获前期土壤呼吸速率较低，在玉米的生长旺盛期(拔节和抽雄期)较高. 2013年CK土壤呼吸速率变化范围为0.7～4.16 μmol ·(m2 ·s)-1，均值2.46 μmol ·(m2 ·s)-1； 施氮处理为1.66～5.45 μmol ·(m2 ·s)-1，均值为3.33 μmol ·(m2 ·s)-1. 与CK相比，施氮处理平均速率提高了35%. 各处理土壤呼吸峰值均出现在6月25日，分别为4.16 μmol ·(m2 ·s)-1和5.45 μmol ·(m2 ·s)-1. 2014年土壤呼吸速率整体小于2013年，不施氮与施氮处理的变化范围分别0.91～2.96 μmol ·(m2 ·s)-1和1.25～3.55 μmol ·(m2 ·s)-1，与CK[1.84 μmol ·(m2 ·s)-1]相比，施氮处理[2.35 μmol ·(m2 ·s)-1]的平均速率提高了28%. 2014土壤峰值出现时间大致与2013年相近，为7月5日的2.96 μmol ·(m2 ·s)-1和3.55 μmol ·(m2 ·s)-1. 到玉米收获前期，随着温度的下降和生长的结束，土壤呼吸开始下降，但是CK下降速度较快.
 | 图 2 2013年生长季土壤呼吸、 温度和水分变化特征
Fig. 2 Dynamics of soil respiration,temperature and moisture during the growing season in 2013
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 | 图 3 2014年生长季土壤呼吸、 温度和水分变化特征
Fig. 3 Dynamics of soil respiration,temperature and moisture during the growing season in 2014
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施氮显著提高了玉米生长季土壤呼吸累积量(P<0.05). 2013年CK和施氮处理累积呼吸量分别为350 g ·m-2和473 g ·m-2，与CK相比，施氮处理提高了35%. 2014年各处理分别为224 g ·m-2和345 g ·m-2，与CK相比，施氮处理提高了54%(图 4).
 | 图 4 生长季土壤累积呼吸量比较
Fig. 4 Cumulative soil respiration during growing seasons
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试验期间观测的土壤呼吸与温度数据之间有很好的指数相关关系(P<0.05，表 1和图 5)，土壤温度可以解释土壤呼吸季节变化的51%～69%. 尽管施氮显著提高了土壤呼吸累积量(图 4)，但是却显著降低了土壤呼吸温度敏感性(P<0.05). 2013年CK和施氮处理的Q10分别为3.37和2.46，与CK相比，施氮处理的Q10降低了27%； 2014年CK和施氮处理的Q10分别为2.55和2.10，施氮处理较对照降低了17%.
 | 表 1 生长季土壤呼吸与温度的统计分析 Table 1 Statistical analysis of relationship between soil respiration and temperature during growing seasons |
 | 图 5 生长季土壤呼吸与土壤温度的关系
Fig. 5 Relationship between soil respiration and temperature during growing seasons
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施氮对土壤温度无显著性影响(P>0.05)(图 2和图 3). 各处理5 cm土壤温度与气温变化基本一致，呈现先升高后降低的趋势. 4月土壤温度逐渐增加，到7月达到最大值，到玉米生长后期有所下降. 施氮处理土壤温度比CK低了0.3～1.5℃. 各处理水分受降雨频率和降雨量的影响而波动较强烈(图 2和图 3). 各处理土壤呼吸在2013年有一个突然的下降，而这时仍处于高温期，可能是因为此时土壤水分过低(10%左右)，基本上达到了土壤的萎蔫点，在2014年8月5日也出现了明显的类似现象. 但是施氮对土壤水分也无显著性影响(P>0.05). 2.4 施氮对玉米地上部生物量和根系生物量的影响
施氮显著提高了春玉米的产量、 地上部分生物量和根系生物量(P<0.05)(表 2). 与不施氮相比，施氮处理产量2013年提高了0.26倍，2014年提高了2.41倍； 地上部生物量2013年提高了0.46倍，2014年提高了1.61倍； 根系生物量2013年提高了0.32倍，2014年提高了1.23倍.
| 表 2 春玉米产量、 地上部分生物量和根系生物量比较 1) Table 2 Yield,aboveground biomass and root biomass of spring maize in 2013 and 2014 |
本研究结果表明施氮使春玉米生长季土壤呼吸累积量提高了35%～54%(图 4)，这与Zhang等[13]和Ding等[25]的研究结果一致. 由于施氮对土壤温度和水分无显著影响，温度只能解释土壤呼吸的季节性变化，所以温度和水分对施氮条件下土壤呼吸的差异贡献不大[13].
土壤呼吸主要分为根际呼吸和土壤微生物呼吸[5]，施氮对土壤呼吸的影响是对这两种呼吸综合影响的表现. 施氮增加土壤呼吸速率和累积呼吸量可能的原因主要有： 一方面，施氮能够显著提高土壤有效态氮含量，促进根系的生长，进而增加根系呼吸. 本研究中不施氮和施氮处理2013年春玉米生长季土壤表层硝态氮平均含量分别为3.1 mg ·kg-1和12.1 mg ·kg-1，2014年分别为1.0 mg ·kg-1和5.7 mg ·kg-1，与不施氮相比，施氮处理2013年增加了3倍，2014年增加了4.7倍. 施氮促使了根系的生长，施氮处理的根系生物量增幅高达0.32～1.23倍(表 2). 玉米的根系呼吸占土壤呼吸的16.8%～43.6%[26]，土壤呼吸随着根系生物量的增加而增加. 此外，Morell等[27]发现根系生物量的增加促使了根际分泌物的增多，提高了根际基质的可利用性及其根际微生物的活性. 另一方面，施氮提高了产量和地上部生物量，增加了返还土壤作物残余量，能够提高土壤有机碳含量[28]，促进了土壤微生物呼吸. 与不施氮相比，玉米产量2013年增幅为0.26倍，2014年高达2.41倍，地上部生物量2013年提高0.46倍，2014年1.61倍(表 2). 大量的作物残余量和根茬提高了土壤有机碳含量. 有机碳是土壤微生物底物供应的主要来源，其含量高低直接影响微生物呼吸的大小. 而且在有作物的土壤中有效氮的增加还能够提高微生物的活性和数量[12]，宇万太等[29]发现尿素施入土壤以后，土壤微生物生物量增加了24%.
Shao等[10]在陕西杨凌田间试验发现小麦生长季土壤呼吸累积量随着施氮量的增加而增加，与本试验相近的氮肥施用量(180 kg ·hm-2)的土壤呼吸累积量比不施氮提高了34%，稍低于本试验2013施氮处理增幅(35%)，但是显著低于2014年增幅(54%). 其原因可能是玉米的产量、 地上和地下生物量都显著高于小麦. 此外王重阳等[12]在对下辽河平原玉米地土壤呼吸的研究中也发现了一致的现象. 但是Ding等[16]在河南封丘试验站发现玉米生长季土壤呼吸累积量随着施氮量的增加而有所降低，在与本研究相近施氮量(150 kg ·hm-2)的条件下，其土壤呼吸累积量却下降了7.4%. 施氮对土壤呼吸的促进或是抑制作用很可能与土壤有机碳中易分解碳的含量有关[16]. 3.2 施氮对土壤呼吸温度敏感性的影响
各处理Q10变化范围为2.02～3.37，符合Zheng等[30]研究农田的Q10变化范围(1.28～4.75). 本研究中，施氮显著降低了Q10，降幅为20%左右. 刘晓雨等[20]在研究太湖地区施肥对油菜土壤呼吸影响时也发现施氮处理(427.5 kg ·hm-2)的呼吸显著高于不施氮处理，但其呼吸温度敏感性(1.25)却显著小于不施氮处理(3.92). 此外，Mo等[17]也发现施氮处理(100 kg ·hm-2)的呼吸温度敏感性(1.63)显著小于不施氮处理(1.70). 土壤呼吸包括根系呼吸和微生物呼吸，而根系呼吸和微生物呼吸本身具有不同的温度敏感性[32]，因此施氮处理Q10降低的可能性有多种： 施氮可能同时降低了两者的呼吸温度敏感性； 或是降低一者呼吸温度敏感性，而对另一者影响不大； 或是一者降低的幅度大于另一者增加的幅度. 本研究中推断极有可能的原因是施氮影响土壤底物质量[31]，降低了土壤微生物呼吸的温度敏感性，从而改变土壤呼吸敏感性.
土壤呼吸过程中产生的CO2主要来自于呼吸底物的分解，底物质量会显著影响土壤呼吸的温度敏感性[32]. 复杂的底物一般具有较低的分解速率和较高的活化能[33]，随着底物质量复杂性的增加，促使发生分解反应所需的能量也随之增加，具有的活化能越高，表现为温度敏感性升高，反之降低[6]. 本研究中施氮降低呼吸温度敏感性的原因可能是： 施氮一方面可能降低玉米茎叶的C ∶N，从而进入到土壤中作物残余量的C ∶N也随着降低； 另一方面也可能会降低土壤的C ∶N. 从而导致供应给微生物的底物易被分解，具有的活化能变低，表现为温度敏感性降低. 吕丽华等[34]研究表明施氮使成熟期的玉米茎叶的C ∶N下降45%左右. 此外，李欢欢[35]也发现施氮降低了土壤的C ∶N，与不施氮相比最大降幅为18.6%.
但是，活化能理论仅适于土壤有机碳分解的呼吸温度敏感性，没有涉及到根系呼吸的温度敏感性[6]，根系呼吸对温度的响应更加敏感[36,37]，施氮也可能会影响根系的温度敏感性. 虽然与施氮相比，施氮处理根系生物量提高了0.32～1.23倍，并显著提高了土壤呼吸速率，这与已有研究相一致[10, 14, 15]，但是根系生物量与根系呼吸温度敏感性之间的关系尚不清楚. 施氮条件下进一步区分土壤微生物和根系呼吸及其各自的温度敏感性，是未来需要关注的重点.
4 结论
施氮尽管显著提高了春玉米生长季的土壤呼吸累积量，但是却显著降低了土壤呼吸温度敏感性. 施氮对非生物因素(土壤温度和水分)无显著影响，但却显著增加了春玉米的产量、 地上部生物量和根系生物量. 因此非生物因素(土壤温度和水分)对施氮条件下呼吸的差异贡献不大，根系生物量是施氮条件下呼吸差异的主要生物因素.
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