环境科学  2015, Vol. 36 Issue (4): 1309-1316   PDF    
引用本文
杨文, 朱津永, 张克鑫, 万莉, 陆开宏. 一小型藻华池塘浮游植物群落动态及其影响因子研究[J]. 环境科学, 2015, 36(4): 1309-1316.
YANG Wen, ZHU Jin-yong, ZHANG Ke-xin, WAN Li, LU Kai-hong. Community Dynamics of Phytoplankton and Related Affecting Factors in a Eutrophicated Small Pond[J]. Environmental Science, 2015, 36(4): 1309-1316.
一小型藻华池塘浮游植物群落动态及其影响因子研究
杨文, 朱津永, 张克鑫, 万莉, 陆开宏     
宁波大学海洋学院, 教育部应用海洋生物技术重点实验室, 宁波 315211
收稿日期: 2014-09-15; 修订日期: 2014-11-17.
基金项目： 国家自然科学基金项目(31302192); 教育部高等学校博士学科点专项科研基金项目(20123305110001); 浙江省教育厅科研项目(Y201327177); 宁波市自然科学基金项目(2013A610171); 宁波大学校科研基金项目(XYL14024)
作者简介：杨文(1990~),女,硕士研究生,主要研究方向为水域生态学,E-mail:waithiei@126.com
通讯联系人,陆开宏,E-mail:lukaihong@nbu.edu.cn
摘要：对小型藻华水体进行密集采样调查有利于揭示藻华过程中浮游植物演替规律及其影响因子. 于3~10月对一小型藻华池塘进行为期30周的逐周跟踪调查,监测其水体理化指标和浮游生物种类和数量的变化,并应用PRIMER软件多元统计分析方法探求采样池塘浮游植物群落结构的动态变化及其与水体理化因子、浮游动物之间的关系. 调查期间共发现浮游植物54种(属),细胞丰度在0.28×108~6.11×108 cells ·L-1之间; 浮游动物55种(属),个体数量在26~2.5×105 ind ·L-1之间. 浮游植物优势类群主要为蓝藻和绿藻,且随季节的变化浮游植物群落结构呈现出明显的演替过程,该过程可分为绿藻和隐藻共存期、绿藻和蓝藻共存期、蓝藻优势期这3个阶段. 生物-环境相关性分析发现pH、水温、光照、总磷及轮虫、桡足类的数量是影响该池塘浮游植物群落结构动态变化的主要因素,且相比于浮游动物,水体理化因子的影响力或更强.
关键词： 藻华水体     浮游植物     群落演替     PRIMER     多元统计分析    
Community Dynamics of Phytoplankton and Related Affecting Factors in a Eutrophicated Small Pond
YANG Wen, ZHU Jin-yong, ZHANG Ke-xin, WAN Li, LU Kai-hong     
Key Laboratory of Applied Marine Biotechnology, Ministry of Education, School of Marine Science, Ningbo University, Ningbo 315211, China
Abstract: The high-density sampling of eutrophic water can help to reveal the general rules of phytoplankton community succession and the relationship with environmental factors. The species and abundance of plankton and the physical-chemical factors were tracked for 30 weeks from March to October in a eutrophicated small pond. The relationships between the phytoplankton community dynamic change and the physical-chemical factors as well as the zooplankton in the water body community were studied by the multivariate statistical analysis with PRIMER. A total of 54 phytoplankton and 55 zooplankton species were identified, and the abundances of plankton varied from 0.28×108-6.11×108 cells ·L-1 for phytoplankton and 26-2.5×105 ind ·L-1 for zooplankton. The dominant species of phytoplankton were Cyanophyta and Chlorophyta, and an obvious succession process was showed with the seasonal change, which could be roughly divided into three stages: Chlorophyta-Cryptophyta type, Chlorophyta-Cyanophyta type and Cyanophyta type. BIO-ENV showed that pH, water temperature, transparency, total phosphorus and the abundances of Rotifera and Copepoda were the most critical influencing factors on the community dynamics of phytoplankton, and compared to zooplankton, the physical-chemical factors might have a greater influence.
Key words: eutrophic water     phytoplankton     community succession     PRIMER     multivariate statistical analysis    

水生生态系统中浮游植物种类和数量与水体环境之间存在着紧密关系[1]. 一方面，浮游植物群落结构易受水体环境因子如光照、温度、营养盐及动物牧食等的影响而发生改变[2, 3]； 另一方面，作为水生生态系统初级生产力的主要贡献者，浮游植物的种类组成和生物量又决定着水生生态系统的结构和功能，是评价水体营养程度和水质状况的重要指标之一[4]. 近年来，水体富营养化程度的加剧对水域生态系统的平衡构成了极大威胁. 营养盐的剧增和光照限制促使少数投机性藻类(opportunistic algae)如微囊藻(Microcystis)、颤藻(Oscillatoria)等过度增殖，进而导致水华暴发，这不仅对生态环境造成恶劣影响，还对人类健康构成严重危害[5].

目前关于藻华水体浮游植物群落动态的报道虽有很多[6, 7]，但所研究的水体多为湖泊、水库等大型水体，对小型水体的研究并不多见. 小型水体如池塘、浅水湖泊等不仅能为水华暴发提供稳定的水体环境，而且相比于大型水体，还能够加快并放大浮游植物群落结构与环境因子间的响应过程，对藻华水体的生态学研究具有重要的意义[8]. 另一方面，在目前的研究报道中，浮游植物样品的采集频次多处于月度水平. 而浮游植物作为微型生物，其世代时间短，环境条件的变化对其种群水平的影响在数天的尺度内就能够得到体现[9]，过长的采样间隔易造成调查期间关键生态学过程的遗漏. 此外，水华暴发通常集中在夏秋季，此时水体理化参数及浮游动物等生物因子随温度上升会表现出较大幅度的变化，因此，适当的缩小采样间隔对于更为精确地反映富营养化水体浮游植物群落动态特征及与环境因子之间的内在联系很有必要.

本文以一小型藻华池塘为研究对象，通过周度跟踪监测水华暴发期间池塘水体的理化指标和浮游生物动态，利用多元统计分析法研究不同时期藻华池塘浮游植物的群落结构及其与环境因子之间的关系，借助浮游植物功能类群(functional group)概念进一步分析揭示浮游植物对环境因子动态变化的响应，解析藻华池塘浮游植物群落的演替规律，通过深入探讨水华发生机制，以期为水华防治提供理论基础和科学依据. 1 材料与方法 1.1 水体概况

研究水体为一小型封闭式池塘，位于宁波大学校园内(29°54′ N,121°38′ E)，平均水深为1.7 m. 池塘周围人类活动密集，存在排污等面源污染，造成水体富营养化程度严重，根据地表水国家标准，该水体属劣Ⅴ类水体，连续多年发生蓝藻水华，优势种主要为蓝藻门的微囊藻属(Microcystis sp.)、色球藻属(Chroococcus sp.)和颤藻属(Oscillatoria sp.)等的一些常见种[10]. 水华常于春夏之交开始出现，持续至深秋甚至初冬. 1.2 样品采集与处理

自2011年3月21日至10月12日历时30周，每周采集水样. Hydrolab Datasonde 4α水质分析仪现场测定水温(WT)、pH、溶解氧(DO)，Secchi盘现场测定透明度(SD)，采集表层0.5 m处的水样，分别用碱性过硫酸钾消解紫外分光光度法和钼锑抗分光光度法测定总氮(TN)、总磷(TP)[11]. 浮游生物定量水样现场用鲁哥氏液和福尔马林固定后，静置沉淀48 h，利用虹吸法除去上清液，余下水样经二次沉淀后定容至50 mL标本瓶中，并进行鉴定和计数. 浮游动、植物的鉴定参见文献[12, 13]. 数据计算依据文献[11]. 1.3 数据处理方法

本试验多元统计分析均采用英国普利茅斯海洋实验室开发的PRIMER 5.0分析软件进行[14, 15, 16]. 选取出现频率大于10%的物种进行多元分析. 首先对筛选后的物种丰度进行平方根标准化转换，将其整理成包含浮游植物种类和物种丰度的原始数据矩阵，矩阵的样本为采样次数，共30个样本，矩阵变量为每个样本中的浮游植物种类，以两两样本间生物组成的Bray-Curtis相似性系数为依据，得到采样池塘浮游植物群落的物种相似性矩阵. 在此基础上，采用等级聚类(CLUSTER)和非度量多维尺度分析(Non-metric MDS)分析采样池塘浮游植物群落结构随时间的变化趋势并分组； 应用相似性分析(ANOSIM)检验不同组群间的差异显著性； 应用相似性百分比分析(SIMPER)找出造成不同组群或聚类间差异的原因种，即主要特征种； 采用生物-环境相关性检验(RELATE)和生物-环境匹配性分析(BIO-ENV)比较水体理化因子和浮游动物群落结构对浮游植物群落结构影响的相关性，将池塘的浮游动物分为浮游动物总丰度、原生动物丰度、轮虫类丰度、桡足类丰度和枝角类丰度5个因子，分别对这5个浮游动物因子和6个水体理化因子与池塘浮游植物群落结构进行生物-环境相关分析. 相关性分析和图表绘制分别采用SPSS 13.0和Origin 8.0完成. 2 结果与分析 2.1 主要理化因子动态

调查期间各个理化因子随时间的变化如图 1所示. 调查历经春、夏、秋三季，采样池塘水温随气温变化明显，最高WT出现在8月23日，为29.66℃； 最低WT出现在3月29日，为12℃. pH变化在6.24-9.79之间，且春季>夏季>秋季，呈下降趋势； 池塘DO变化于1.32-5.64 mg ·L-1间. SD变化于0.18-0.65 m间，夏季透明度略低于春秋两季. 池塘营养盐波动明显，TN水平变化于3.03-13.20 mg ·L-1间，TP变化于0.35-2.06 mg ·L-1之间. 其中，TN、TP均在8月上旬(8月2日)急剧上升，至8月中旬(8月16日)达到最大值，随后开始缓慢下降.

图 1 池塘各理化因子随采样时间的动态 Fig. 1 Changes of physical-chemical factors with sampling time in the sampling pond
2.2 池塘浮游生物种类组成及细胞丰度

调查期间共鉴定出浮游植物54种(属)，隶属于5门，主要为绿藻(55.6%)和蓝藻(29.6%)，同时还有少量硅藻(3.7%)、隐藻(3.7%)和裸藻(7.4%). 浮游植物细胞丰度变化范围为0.28×108-6.11×108 cells ·L-1，平均细胞丰度为2.12×108 cells ·L-1，种类丰度随时间变化差异明显(***P<0.001)，具有一定的季节特征(图 2). 细胞丰度高峰出现在8月左右，此时蓝藻为优势种； 细胞丰度低值出现在4月底5月初，此时浮游植物群落多由绿藻组成.

图 2 采样池塘浮游植物细胞丰度随采样时间的变化 Fig. 2 Changes of phytoplankton abundance with sampling time in the sampling pond

调查期间共鉴定出浮游动物55种(属)，其中原生动物24种，轮虫26种，枝角类2种，桡足类3种，分别占浮游动物种类数的43.6%、47.3%、3.6%和5.5%. 浮游动物个体数量变幅为26-2.5×105 ind ·L-1，随时间变化差异较大(***P<0.001)，最初采样时数量最少，7月12日时出现数量高峰，主要由轮虫组成(图 3).

图 3 采样池塘浮游动物细胞丰度随采样时间的变化 Fig. 3 Changes of zooplankton abundance with sampling time in the sampling pond
2.3 池塘浮游植物群落结构的多元统计分析

基于Bray-Curtis相似性系数进行CLUSTER聚类分析和MDS排序分析,结果如图 4与图 5所示. 以40%相似度为分组界限可以将这30周浮游植物群落分为3个组群： Ⅰ组(1-8周，即3月21日至5月10日)、Ⅱ组(9-13周，即5月17日至6月14日)和Ⅲ组(14-30周，即6月21日至10月21日)(图 4). MDS排序图的压力系数stress=0.08(图 5)，说明该图可以正确解释样本间的相似关系，且MDS排序分析的结果与CLUSTER所得到的结果基本一致. 同时，表 1中的单因素ANOSIM分析的结果也显示不同群落组间差异极其显著(**P<0.01)，进一步印证了聚类分析的结果. 由此可见，浮游植物群落结构随着时间的变化发生了显著性变化.

图 4 采样池塘浮游植物聚类分析 Fig. 4 CLUSTER dendrogram of phytoplankton community in the sampling pond

图 5 采样池塘浮游植物 MDS排序 Fig. 5 MDS ordination of phytoplankton community in the sampling pond

表 1 采样池塘浮游植物群落3大组群间的ANOSIM分析 Table 1 ANOSIM test of three different groups of phytoplankton community in the sampling pond

为找出造成不同组群间差异的原因种，对池塘浮游植物群落的3大组群进行SIMPER分析，选择各组群中对组内相似性贡献率大于5%的浮游植物作为主要特征种，其分析结果见表 2. Ⅰ组的主要特征种为绿藻和隐藻，多为鞭毛运动型藻类(衣藻、隐藻)，其累积贡献率达到79.28%. Ⅱ组的主要特征种为绿藻、蓝藻和隐藻三大类，其中，绿藻的贡献率最大，为46.64%，特别是四尾栅藻(34.39%)； 蓝藻的贡献率为40.98%，且都为丝状蓝藻； 隐藻贡献率为5.16%. Ⅲ组的主要特征种均为蓝藻，贡献率高达84.59%，其中，群体蓝藻作用最大，贡献率为66.16%； 丝状蓝藻次之，贡献率为18.43%.

表 2 采样池塘浮游植物群落3大组群间的SIMPER分析 Table 2 SIMPER test of three different groups of phytoplankton community in the sampling pond
2.4 池塘浮游植物群落结构与环境因子的关系

为研究环境因子和池塘浮游植物群落结构的相关性，使用RELATE进行检验，结果表明： 浮游植物群落和水体理化因子间的相关系数R=0.489，显著性水平P=0.001； 浮游植物群落与浮游动物之间的相关系数R=0.29，显著性水平P=0.003. 可见，浮游植物群落结构与水体理化因子和浮游动物均存在显著相关性，且与水体理化因子的相关程度大于与浮游动物的. 池塘浮游植物群落结构与水体理化因子的BIO-ENV分析结果表明，单因子中pH与浮游植物群落变化的相关性最强，相关系数为0.711； 双因子中相关性最强的为pH和SD，相关系数为0.704，其次是pH、TP和pH、WT(见表 3). pH作为诸环境因子子集的共有元素，与浮游植物群落结构有着紧密相关关系，同时SD、WT和TP也具有不可忽视的作用. 池塘浮游植物群落结构与浮游动物的BIO- ENV分析结果显示，浮游植物群落与轮虫类丰度和桡足类丰度这2个因素组合之间的相关性最强(见表 4). 且在3因素组合中，轮虫类丰度和桡足类丰度这2个因素也为共有元素. 可见轮虫和桡足类是与池塘浮游植物群落结构的变化有着紧密关系.

表 3 池塘浮游植物群落与水体理化因子BIO-ENV 匹配性分析结果 Table 3 Results of BIO-ENV correlation analysis between the phytoplankton community and environmental factors in the sampling pond

表 4 池塘浮游植物群落与浮游动物5个因素BIO-ENV匹配性分析结果1) Table 4 Results of BIO-ENV correlation analysis between the phytoplankton community and five factors of zooplankton in the sampling pond
3 讨论 3.1 藻华池塘浮游植物群落的演替规律

浮游植物群落的演替与水体环境因子的特征是相互对应的[17, 18]. 在一定生境下，环境因子类似于一种“过滤器”，能依据浮游植物的功能性特征(如形态、适应策略等)筛选出最适合在该生境下生存的物种[19]. 从浮游植物功能性特征的角度出发，借助功能类群这一概念，能够深入地解析藻华水体浮游植物群落的演替规律. 由表 2可知，本研究池塘浮游植物优势种的贡献率较高，多达30%以上. 相比于大型水体，该小型水体优势种的优势度更高，浮游植物群落结构趋向于单一化. 进一步说，这就使得小型水体浮游植物群落对环境因子的变动更为敏感，演替规律更为明显，更有利于研究藻华水体浮游植物的功能性特征. 本研究中衣藻和隐藻之所以能在春季池塘水体中占有绝对优势(表 2中Ⅰ组)即是由其功能性特征决定： 一方面，衣藻和隐藻同属于X2 这一功能类群[20, 21]，此类群浮游植物繁殖率高，对水体搅动和光照衰弱较敏感[22]； 另一方面，由于衣藻和隐藻同为鞭毛运动型藻类，它们能够在春季复杂多变的水体环境中寻找最适合生长的环境[23]. 同样，Sommer等[2]总结的PEG模型中也表明，春季水体中的优势种多为小型且繁殖迅速的藻类，如隐藻，它们不但能为水体提供大量的初级生产力，还能作为食物支撑大型浮游动物的发展(图 3). 然而，浮游动物数量的暴发又成为浮游植物群落结构变化的制约条件. 一般来说，浮游动物多以捕食单细胞微型藻类为生，这就使因体积较大的而难被摄食的四尾栅藻和丝状蓝藻得到了迅速发展[6]，从而在随后的演替中成为主要特征种(表 2中Ⅱ组). 值得注意的是，四尾栅藻和丝状蓝藻的同时出现并不是偶然现象. Romo等[24]发现，S1(丝状蓝藻)和J(四尾栅藻)[20, 21]这两类功能类群常会共生于浑浊的富营养化水体中，这可能与四尾栅藻和丝状蓝藻的自身功能性特征能适应低光照水体环境有关. 研究表明，栅藻既可以在光照条件下自养生长，也可以在低光照条件下兼性利用有机物[25]，而丝状蓝藻同时具有藻蓝素[26]和浮力调节机制[27]，所以相比于其他藻类，这些藻类在低光照的富营养型水体环境中占有竞争优势. 随着夏季温度的升高，群体型的色球藻和平裂藻因水温等环境条件的适宜而演化为主要特征种(表 2中Ⅲ组). 由Reynolds的功能类群分类方法可知，色球藻和平裂藻同属于Lo[20, 21]，适合生存于夏季低搅动的水体环境. 但这样的水体易发生分层现象，而丝状蓝藻恰能通过其浮力调节机制来耐受分层引起的营养盐分离，成为该时期的第二特征种. 许多研究发现，色球藻和丝状蓝藻常会共存或交替出现于同一水体环境中[24, 28]，这一现象可能是与水体中TP浓度有关： 低浓度时色球藻占优势，高浓度时丝状蓝藻占优势[24]. 本研究水体在夏季时TP浓度波动明显(图 1)，这就为色球藻、平裂藻和丝状蓝藻三者共存创造了条件.

综上可知，本研究池塘浮游植物的优势种类多为绿藻和蓝藻，且随季节的变化呈现出绿藻和蓝藻的有规律更替，其过程可分为绿藻和隐藻共存期、绿藻和蓝藻共存期、蓝藻优势期这3个阶段. 这与同样为富营养型水体的东平湖研究结果相似[29]. 然而，藻华水体浮游植物的群落演替不仅体现在浮游植物种类的变化，其形态特征和功能性特征也存在一定的演替规律. 从第Ⅰ组到第Ⅲ组，浮游植物的形态特征由运动型转变为群体型和丝状体，浮游植物功能类群也由中-富营养型类群(X2)演化为高度富营养型类群(Lo/S1). 这同时表明，池塘水质情况也由中-富营养类型转变为高度富营养类型. 由此可见，浮游植物与水体环境间存在着紧密联系，环境因子对藻华池塘浮游植物的演替起着决定性的作用[30]. 3.2 环境因子对藻华池塘浮游植物群落结构的影响

水体的富营养化现象多由外界因素如人类活动及污水排放所造成，本研究水体作为一位于宁波大学校内的小型封闭式池塘，周围人类活动密集，其环境因子同样易受到降雨、排污等外界的影响而发生剧烈变幅，营养盐含量较高(图 1). 浮游植物群落对环境因子的这些变化十分敏感，其种类组成及丰度会随之发生相应改变(图 2)，而短时间尺度的精细化采样恰能捕捉到浮游植物群落结构的细微变化，能更为准确地揭示藻华水体浮游植物与环境因子间的关系.

调查显示，与藻华池塘浮游植物群落相关的理化因子包括pH、透明度、水温和总磷等(表 3). 浮游植物群落结构和水体pH之间联系密切，López-Archilla等[31]通过研究一个西班牙富营养化湖泊发现pH的升高是蓝藻水华暴发的主导因素. 然而本研究中，浮游植物由绿藻向蓝藻演替的同时pH却呈下降趋势(图 1). 事实上，蓝藻只在低碱度条件下表现出高的竞争生长能力，在高碱度条件下，蓝藻的竞争能力不如四尾栅藻等绿藻[32]. 本调查前期池塘水体pH一直处于较高水平(pH>8.5)，使得进入水中的CO2转化为碳酸氢盐提高了碱度，更适合于绿藻的生存和发展. 浮游植物的生长繁殖变化反过来也会导致水体pH值改变. 许多研究表明，水体pH值与藻类初级生产力呈显著正相关，可作为浮游植物丰度及生物量的反馈因子[17]. 本调查Ⅲ组期间池塘水体pH值的剧烈变化与浮游植物数量的变动具有同步关系(图 1和图 2)，与前述研究结论相吻合.

水温是温带水体浮游植物群落季节变化最重要的推动力，不同浮游植物具有不同的最适生长温度. 一般条件下，蓝藻和绿藻都易在较高温度水体中形成优势，但蓝藻的适宜温度更高[33]. 因而由初春持续到秋末的时间跨度中，随着池塘水温呈现的上升趋势(图 1)，出现了绿藻逐渐被蓝藻所替代的现象(图 2).

透明度直接反映出水体的光照强度. 调查期间池塘透明度一直处于较低水平，但调查池塘主要特征浮游植物种多具有鞭毛、气囊等功能性特征，能很好地适应低光照的水体环境，而这些浮游植物的大量繁殖反过来又使水体透明度进一步降低，最终引发水华暴发.

营养盐，特别是N和P，是藻类生长最主要的营养元素，也是影响浮游植物群落结构的主要环境因子. 1966年，Sakamoto[34]曾提出可通过水体中氮磷比值判断浮游植物的营养限制因子，大于17时为P限制，小于10时则为N限制，并一直沿用至今. 而在本研究中，水体氮磷比值一直小于10，浮游植物的限制因子却为P. 无独有偶，Lv等[35]在对武汉富营养型浅水湖泊浮游植物群落影响因子的研究中也发现，虽然藻华期间湖泊氮磷比值比较低(<10)，但浮游植物群落变化与TP表现出更强的相关性. 可见，这种“氮磷比值法则”并不适用于所有水体，特别是小型富营养型水体. 另一方面，藻华后期池塘出现了具有固氮能力的丝状蓝藻，缓解了水体中N的缺失，使浮游植物更大程度上受P的限制[36].

此外，轮虫和桡足类这2类浮游动物也是影响池塘浮游植物群落结构的关键因素(表 4). Romo等[24]在研究一个地中海富营养型湖泊时也证明了此观点. 轮虫和桡足类的取食机制为滤食，可以滤食水体中包括小型浮游植物在内的所有适合大小的食物颗粒，而不能被滤食的较大食物颗粒则得以保留[34, 37]. 本研究池塘前期浮游植物多为单细胞类型的浮游植物，这就促进了轮虫和桡足类浮游动物的生长，但随之产生的牧食压力又使群体型浮游植物得到发展，此时浮游动物又由于食物的限制而数量骤减.

对比RELATE检验结果发现，水体理化因子比浮游动物对浮游植物群落结构的影响更明显. 同样的现象也出现在一个位于葡萄牙的蓝藻优势富营养型湖泊中[38]. 可见，以蓝藻为优势的藻华水体中，上行效应所产生的影响或更多地表现出比下行效应更强的影响力. 究其原因可能是因为蓝藻的大量存在会抑制浮游动物群落的发展. 蓝藻不仅不适于浮游动物捕食，而且其产生的藻毒素会抑制浮游动物的生长繁殖[38]，削弱浮游动物对浮游植物群落所产生的下行效应. 4 结论

(1) 调查期间共检出浮游植物5门54种(属),浮游动物55种(属). 浮游植物优势类群主要为蓝藻和绿藻，且随季节的变化浮游植物群落结构呈现出明显的演替过程. 浮游植物的种类由绿藻和隐藻共存期转变为绿藻和蓝藻共存期和蓝藻优势期； 形态特征由运动型转变为群体型和丝状体； 浮游植物功能类群由中-富营养型类群演化为高度富营养型类群. 池塘水质情况也由中-富营养类型转变为高度富营养类型. (2)小型富营养化藻华池塘中，浮游植物群落结构受水体理化因子和浮游动物群落的共同影响，其主要影响因子包括pH、水温、光照、TP和轮虫、桡足类的数量，而且水体理化因子比浮游动物对浮游植物群落结构的影响更为显著.

参考文献
[1] Götzenberger L, de Bello F, Bråthen K A, et al. Ecological assembly rules in plant communities—approaches, patterns and prospects [J]. Biological Reviews, 2012, 87 (1): 111-127.
[2] Sommer U, Gliwicz Z M, Lampert W, et al. The PEG-model of seasonal succession of planktonic events in fresh waters [J]. Archiv für Hydrobiologie, 1986, 106 (4): 433-471.
[3] Sommer U, Adrian R, de Senerpont Domis L, et al. Beyond the Plankton Ecology Group (PEG) model: mechanisms driving plankton succession [J]. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2012, 43 : 429-448.
[4] Padisák J, Borics G, Grigorszky I, et al. Use of phytoplankton assemblages for monitoring ecological status of lakes within the Water Framework Directive: the assemblage index [J]. Hydrobiologia, 2006, 553 (1): 1-14.
[5] Smith V H, Joye S B, Howarth R W. Eutrophication of freshwater and marine ecosystems [J]. Limnology and Oceanography, 2006, 51 (1, part2): 351-355.
[6] 陆开宏, 朱津永, 王扬才, 等. 湖南镇水库浮游生物及其影响因子的典范对应分析[J]. 中国水产科学, 2008, 15 (6): 950-960.
[7] 王超, 高越超, 王沛芳, 等. 广东长潭水库富营养化与浮游植物分布特征[J]. 湖泊科学, 2013, 25 (5): 749-755.
[8] Robin J, Wezel A, Bornette G, et al. Biodiversity in eutrophicated shallow lakes: determination of tipping points and tools for monitoring [J]. Hydrobiologia, 2014, 723 (1): 63-75.
[9] Jaanus A, Toming K, Hllfors S, et al. Potential phytoplankton indicator species for monitoring Baltic coastal waters in the summer period [J]. Hydrobiologia, 2009, 629 (1): 157-168.
[10] 张克鑫, 陆开宏, 朱津永, 等. 基于BP神经网络的藻类水华预测模型研究[J]. 中国环境监测, 2012, 28 (3): 53-57.
[11] 金相灿, 屠清瑛. 湖泊富营养化调查规范[M]. (第二版). 北京: 中国环境科学出版社, 1990.
[12] 胡鸿钧, 魏印心. 中国淡水藻类——系统、分类及生态[M]. 北京: 科学出版社, 2006.
[13] 韩茂森, 束蕴芳. 中国淡水生物图谱[M]. 北京: 海洋出版社, 1995.
[14] Clarke R. Non-parametric multivariate analyses of changes in community structure [J]. Australian Journal of Ecology, 1993, 18 (1): 117-143.
[15] Clarke K R, Ainsworth M. A method of linking multivariate community structure to environmental variables [J]. Marine Ecology Progress Series, 1993, 92 : 205-219.
[16] Clark K R, Warwick R M. Change in marine communities: an approach to statistical analysis and interpretation [M]. (2nd ed.). Plymouth, UK: PRIMER-E Ltd., 2001.
[17] 郑丙辉, 张佳磊, 王丽婧, 等. 大宁河水华敏感期浮游植物与环境因子关系[J]. 环境科学, 2011, 32 (3): 641-648.
[18] 邱小琮, 赵红雪, 孙晓雪. 宁夏沙湖浮游植物与水环境因子关系的研究[J]. 环境科学, 2012, 33 (7): 2265-2271.
[19] Martiny J B H, Bohannan B J M, Brown J H, et al. Microbial biogeography: putting microorganisms on the map [J]. Nature Reviews Microbiology, 2006, 4 (2): 102-112.
[20] Reynolds C S, Huszar V, Kruk C, et al. Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton [J]. Journal of Plankton Research, 2002, 24 (5): 417-428.
[21] Padisák J, Crossetti L O, Naselli-Flores L. Use and misuse in the application of the phytoplankton functional classification: a critical review with updates [J]. Hydrobiologia, 2009, 621 (1): 1-19.
[22] Devercelli M. Phytoplankton of the Middle Paraná River during an anomalous hydrological period: a morphological and functional approach [J]. Hydrobiologia, 2006, 563 (1): 465-478.
[23] Reynolds C S. Phytoplankton designer–or how to predict compositional responses to trophic-state change [J]. Hydrobiologia, 2000, 424 (1-3): 123-132.
[24] Romo S, Villena M J. Phytoplankton strategies and diversity under different nutrient levels and planktivorous fish densities in a shallow Mediterranean lake [J]. Journal of Plankton Research, 2005, 27 (12): 1273-1286.
[25] Soeder C J, Hegewald E. Scenedesmus [A]. In: Borowitzka M A, Borowitzka L J (Eds.). Microalgal Biotechnology[M]. Cambridge: Cambridge University Press, 1988. 59-84.
[26] 刘光钊. 水体富营养及其藻害[M]. 北京: 中国环境科学出版社, 2005.
[27] Humphries S E, Lyne V D. Cyanophyte blooms: The role of cell buoyancy [J]. Limnology and Oceanography, 1988, 33 (1): 79-91.
[28] de Melo S, Huszar V L M. Phytoplankton in an Amazonian flood-plain lake (Lago Batata, Brasil): diel variation and species strategies [J]. Journal of Plankton Research, 2000, 22 (1): 63-76.
[29] 庞清江, 李白英. 东平湖水体富营养化评价[J]. 水资源保护, 2003, (5): 42-44.
[30] Havens K E. Cyanobacterial harmful algal blooms: state of the science and research needs [M]. Berlin, Heidelberg: Springer, 2008.
[31] López-Archilla A I, Moreira D, López-García P, et al. Phytoplankton diversity and cyanobacterial dominance in a hypereutrophic shallow lake with biologically produced alkaline pH [J]. Extremophiles, 2004, 8 (2): 109-115.
[32] 杨威, 孙凌, 袁有才, 等. 碱度水平对铜绿微囊藻和四尾栅藻生长和竞争的影响[J]. 农业环境科学学报, 2007, 26 (4): 1264-1268.
[33] 张华, 胡鸿钧, 晁爱敏, 等. 浙江紧水滩水库浮游植物群落结构季节变化特征[J]. 生态学报, 2013, 33 (3): 944-956.
[34] Sakamoto M. Primary production by phytoplankton community in some Japanese lakes and its dependence on lake depth [J]. Archiv Fur Hydrobiologie, 1966, 62 : 1-28.
[35] Lv J, Wu H J, Chen M Q. Effects of nitrogen and phosphorus on phytoplankton composition and biomass in 15 subtropical, urban shallow lakes in Wuhan, China [J]. Limnologica-Ecology and Management of Inland Waters, 2011, 41 (1): 48-56.
[36] Schindler D W, Hecky R E, Findlay D L, et al. Eutrophication of lakes cannot be controlled by reducing nitrogen input: results of a 37-year whole-ecosystem experiment [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2008, 105 (32): 11254-11258.
[37] 张才学, 陈慧妍, 孙省利, 等. 流沙湾海草床海域浮游植物的时空分布及其影响因素[J]. 生态学报, 2012, 32 (5): 1527-1537.
[38] Abrantes N, Antunes S C, Pereira M J, et al. Seasonal succession of cladocerans and phytoplankton and their interactions in a shallow eutrophic lake (Lake Vela, Portugal) [J]. Acta Oecologica, 2006, 29 (1): 54-64.