土壤呼吸是陆地生态系统土壤碳库向大气释放CO₂的主要途径,约占全球碳交换量的25%，是全球碳循环过程的重要环节^[1,2]. 温度是土壤呼吸作用的主导影响因子之一^[3,4],土壤呼吸对温度变化的响应程度用温度敏感性系数Q₁₀表示，即温度每升高10℃ 土壤呼吸增加的倍数. 在利用生态模型模拟大尺度碳循环时，Q₁₀常被看作为一个常数，如Century模型、 TEM模型等^[5,6]. 事实上，Q₁₀值并不是个固定值，不仅在时间和空间上存在着差异，而且在不同地理位置和不同生态系统类型之间也存在很大变率^[7,8]，对Q₁₀不同的赋值会直接影响到模型输出结果的可靠性^[3]. 因此，精确量化Q₁₀值对利用生态模型进行碳循环和碳平衡研究具有重要意义.

放牧作为草地利用的主要方式之一，是影响草地生态系统碳循环过程的重要人类活动因素. 放牧家畜主要通过采食、 践踏等方式，对草地微环境、 生物量、 凋落物和土壤养分等造成显著影响^{[9, 10, 11]}，进而对草地土壤呼吸过程产生重要影响. 不少研究表明^{[12, 13, 14]}，放牧显著降低土壤呼吸强度和温度敏感性，但仍缺乏放牧对土壤呼吸的温度敏感性影响的定量化研究，放牧仍然是草原碳收支评估的不确定因素之一^[15]. 本研究拟以呼伦贝尔草甸草原不同放牧梯度观测试验为基础，分析不同放牧强度下土壤呼吸温度敏感性及其影响因子，以期为定量研究放牧对Q₁₀的影响提供重要参考.

1 材料与方法

1.1 研究区与样地概况

本研究依托呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观测研究站进行，试验站位于内蒙古自治区呼伦贝尔市海拉尔区谢尔塔拉镇，地理位置 N 49°19′，E 120°03′，海拔约628 m. 该区域地处大兴安岭西麓平缓丘陵地带，属于温带半干旱大陆性气候，年均气温-5~0℃，昼夜温差和年温较差大，最冷月(1月)平均气温在-18~-30℃ 之间，最热月(7月)平均气温在16~21℃ 之间，大于10℃ 积温1780~1820℃，无霜期85~155 d； 年降水量250~350 mm左右，且多集中在6~9月，占全年降水的75%. 代表性植被类型为温带草甸草原，主要物种有羊草(Leymus chinensis)、 贝加尔针茅(Stipa baicalensis)、 日荫菅(Carex pediformis)、 蓬子菜(Galium verum)、 狭叶柴胡(Bupleurum scorzonerifolium)、 线叶菊(Filifolium sibiricum)等，土壤类型主要为黑钙土或暗栗钙土.

本研究设置在放牧试验样地，距站区约5 km，占地面积90 hm²，于2009年围封开展放牧试验，围封前为自由放牧状态，主要放牧家畜品种为三河牛. 放牧试验设置6个水平的放牧梯度处理，包括对照G0(无放牧)、 载畜率G1(0.23 Au ·hm^-2)、 G2(0.34 Au ·hm^-2)、 G3(0.46 Au ·hm^-2)、 G4(0.69 Au ·hm^-2)和G5(0.92 Au ·hm^-2)，其中以500 kg肉牛为一个标准家畜牛单位(Au). 按照当地实际载畜量0.46 Au ·hm^-2划分，G1为轻度放牧，G2、 G3为中度放牧，G4、 G5为重度放牧. 每个梯度设置3个重复，共18个小区，每个小区面积5 hm². 每年6月初开始放牧，10月初终止放牧，为期约120 d.

1.2 研究方法

2011年5~9月，利用动态密闭气室CO₂红外线分析法(IRGA)测量土壤呼吸，间隔10 d测量1 次. 观测仪器为Li 6400及Li 6400-09气室(Lincoln,NE,USA)，测量一般在上午09:00~11:00之间进行. 提前24 h在每个试验小区内随机放置4个PVC土壤环(直径10 cm)，间隔约50 m，PVC环下沿插入土壤2~3 cm，去除环内地上绿色植物体，尽量减少土壤扰动.

土壤温度用仪器自带热电偶温度探头进行测量，测量深度为5 cm； 土壤含水量利用烘干法，在105℃温度下烘至恒重，取样深度为0~10 cm. 生长旺季的8月初，在小区内随机选取5个1 m×1 m大小样方，分别采集地上绿色植物部分和植物根系，65℃下烘干称重，即为地上生物量和地下生物量，其中地下根系取样深度为0~60 cm(占根系总量80%~90%)^[16]. 同时，取深度0~10 cm土壤样品进行实验室理化分析，土壤有机质采用重铬酸钾容量法-外加热法； 土壤全氮采用半微量凯氏定氮法.

1.3 数据分析

利用Lloyd等^[17]的模型描述土壤呼吸与温度的关系[式(1)]，以及Q₁₀计算方法[式(2)]：

2 结果与分析

2.1 不同放牧梯度下土壤呼吸速率

图 1可以看出，不同放牧梯度下土壤呼吸存在明显的季节变化特征，从生长季初期5月开始，土壤呼吸速率随着温度的升高而增加，7月土壤呼吸速率达最大，之后逐步降低，9月土壤呼吸速率为生长季最小. 总体上，生长季5~9月土壤呼吸与温度变化趋势一致，尤其与表层5 cm土壤温度显著相关(表 1)，这说明不同放牧梯度下土壤呼吸的季节变化主要受温度因子主导.

表 1(Table 1)

表 1 不同放牧梯度下土壤呼吸与气温(Ta)、 5 cm土壤温度(Ts)的相关系数(R)Table 1 Correlation efficients (R) between soil respiration and air temperature (Ta),soil temperature at 5 cm depth (Ts) under different grazing intensities 项目 G0 G1 G2 G3 G4 G5 R-Ta 0.341 0.442 0.371 0.315 0.279 0.266 R-Ts 0.547* 0.644* 0.618* 0.587* 0.534* 0.497* n 14 14 14 14 14 14 1)R-Ta、R-Ts分别表示土壤呼吸与气温、 土壤温度的相关系数，*代表显著水平为P<0.05

表 1 不同放牧梯度下土壤呼吸与气温(Ta)、 5 cm土壤温度(Ts)的相关系数(R)Table 1 Correlation efficients (R) between soil respiration and air temperature (Ta),soil temperature at 5 cm depth (Ts) under different grazing intensities

图 1

Fig. 1

图 1 不同放牧梯度土壤呼吸速率季节变化Fig. 1 Seasonal variation of soil respiration under different grazing intensities

另外，生长季不同放牧梯度之间土壤呼吸强度存在差异，其中轻度放牧G1处理平均土壤呼吸速率最大[3.62 μmol ·(m² ·s)^-1]，其次为对照G0处理[3.23 μmol ·(m² ·s)^-1]，然后依次为处理G2[2.97 μmol ·(m² ·s)^-1]、 G3[2.74 μmol ·(m² ·s)^-1]、 G4[2.48 μmol ·(m² ·s)^-1]，重度放牧G5处理值最小为1.97 μmol ·(m² ·s)^-1. 方差分析结果表明，仅G1和G5处理土壤呼吸速率存在显著差异(P<0.05)，其他处理之间差异不显著.

2.2 不同放牧梯度下土壤呼吸的温度敏感性(Q₁₀)

利用Lloyd等^[17]的指数关系模型：R_s=ae^bT，T为5 cm土壤温度，计算不同放牧梯度下的Q₁₀值(如表 2)，可以看出，除轻度放牧处理(G1)下Q₁₀值(2.41)略高于对照G0(不放牧)处理(Q₁₀=2.36)外，其他放牧梯度下的Q₁₀值均有不同程度降低，其中，重度放牧(G5)条件下Q₁₀降至2.14，减少约10%. 相关分析结果表明：不同放牧强度与土壤呼吸的温度敏感性呈显著负相关关系(r=0.944,P<0.05). 总体上，放牧减小了土壤呼吸的温度敏感性，即随着放牧强度增加，Q₁₀值逐渐减小.

表 2(Table 2)

表 2 不同放牧梯度下土壤呼吸的指数模型参数及Q10值 1)Table 2 Parameters for the exponential model of soil respiration and Q10 values under different grazing intensities > 放牧强度 Rs=aebT R2 P n Q10 a b G0 0.692 0.086 0.437 0.010 14 2.36 G1 0.733 0.088 0.504 0.004 14 2.41 G2 0.637 0.083 0.463 0.007 14 2.29 G3 0.634 0.081 0.414 0.013 14 2.25 G4 0.532 0.079 0.354 0.025 14 2.20 G5 0.463 0.076 0.357 0.024 14 2.14 1)G0、 G1、 G2、 G3、 G4和G5 分别代表放牧强度为不放牧、 0.23、 0.34、 0.46、 0.69、 0.92 Au ·hm-2处理

表 2 不同放牧梯度下土壤呼吸的指数模型参数及Q10值 1)Table 2 Parameters for the exponential model of soil respiration and Q10 values under different grazing intensities

2.3 Q₁₀与生物和非生物因子的关系

图 2表明，不同放牧梯度下土壤呼吸的温度敏感性(Q₁₀)与地上生物量、 地下生物量、 土壤有机碳含量和土壤含水量之间具有显著的正相关线性回 归关系(P<0.05)，R²值分别为0.785、 0.852、0.710和0.844； 与土壤全氮含量之间相关关系不显著(P>0.05). 利用上述单因子线性回归关系，可以解释不同放牧梯度下Q₁₀值71.0%~85.2%的变异性.

图 2

Fig. 2

图 2 Q10与地上生物量、 地下生物量、 土壤有机碳、 全氮和土壤含水量的关系Fig. 2 Relationships between Q10 and aboveground biomass,belowground biomass,soil organic carbon content,soil total N content and soil water content

3 讨论

3.1 不同放牧强度对土壤呼吸作用的影响

一般研究认为，土壤呼吸随着放牧强度增加而降低^[18]. 而本研究中，除轻度放牧处理G1(0.23 Au ·hm^-2)土壤呼吸速率大于G0未放牧对照处理外，其他处理土壤呼吸与放牧强度的关系仍遵循这一规律，这一特征与杨阳等^[19]在内蒙古3种不同类型草原以及李玉强等^[20]在科尔沁沙质草地的研究结果相似，即轻度放牧条件下土壤呼吸强度反而升高. 其原因在于轻度放牧情况下，草地地下生物量变化不明显，甚至有增加现象^[20]，如本试验中(图 2)，轻度放牧 G1处理下的地下生物量(1.15 kg ·m^-2)反而大于不放牧 G0处理(1.01 kg ·m^-2)； 另外采食动物适度的啃食和践踏作用，一方面可能刺激了根系活动能力，改善植被-土壤微环境，促进凋落物分解^[14]； 另一方面，践踏作用破坏了土壤的表层结构，加速土壤孔隙二氧化碳的释放； 上述原因综合作用导致了轻度放牧情况下出现土壤呼吸反而增强的现象. 但随着放牧强度继续增加到一定阈值后，地上、 地下生物量和凋落物输入量大幅减少，土壤有机质含量降低，土壤环境条件发生改变，导致土壤呼吸强度持续减少. 从本研究结果来看，当放牧强度大于0.23 Au ·hm^-2时，土壤呼吸速率开始趋于降低，可以认为0.23 Au ·hm^-2是呼伦贝尔草甸草原土壤呼吸由升转降的放牧强度阈值.

3.2 不同放牧强度对土壤呼吸温度敏感性的影响

土壤呼吸的主要组分包括自养呼吸(根呼吸)和异养呼吸(微生物呼吸)，而这二者对温度变化反应比较敏感，直接影响土壤呼吸的温度敏感性^[21,22]，过度放牧最直接的后果是导致地上生物量和根系量大幅减少，自养呼吸强度下降，其对温度变化的敏感性降低； 而地上生物量和凋落物量减少，进一步抑制了土壤有机碳输入，呼吸底物供应减少，因而土壤微生物数量和活性降低，同样削弱了异养呼吸的温度敏感性，最终导致土壤呼吸的温度敏感性降低^[18]. 本研究结果也表明，除轻度放牧G1外，Q₁₀值一般随着放牧强度增加而减小，且与地上、 地下生物量和土壤有机碳含量等因子密切正相关(图 2)，也就是说放牧导致的地上、 地下生物量减少和有机质输入降低是草地土壤呼吸Q₁₀值降低的主要原因. 对于轻度放牧G1处理(0.23 Au ·hm^-2)而言，尽管地上生物量略有减少，但与对照处理相比，地下生物量反而略有增加(图 2)，这在短期内可能提高了根系自养呼吸的温度敏感性，所以Q₁₀值略有升高.

另外，环境因子对 Q₁₀值也有重要影响，放牧导致植被覆盖和凋落物减少，造成表层土壤温度升高，土壤含水量下降^[14]，而温度和水分不仅影响植物根系、 土壤微生物数量和活性，而且还调控着底物的供应状况^[22]. 温度对呼吸底物有效性、 呼吸酶与底物的亲和力，以及最大反应速度等有直接影响； 而水分则影响呼吸基质扩散能力，干旱限制了土壤呼吸底物和胞外酶的扩散，抑制微生物数量和活性，导致土壤异养呼吸温度敏感程度下降^[18]. 研究认为，Q₁₀值与土壤含水量之间具有正相关关系^{[23, 24, 25]}，这与本研究结论一致 (图 2)，放牧强度增加导致土壤含水量减少，Q₁₀值随之降低. 因此，放牧条件下土壤呼吸温度敏感性 Q₁₀发生改变是生物因素和环境因子共同作用的结果.

本研究以呼伦贝尔草甸草原肉牛放牧梯度试验为例，利用生物量、 土壤有机碳和土壤含水量的单因子线性回归模型可以解释不同放牧梯度下Q₁₀值71.0%~85.2%的变异性，尽管这些经验模型在可靠性验证方面缺乏普适性，但这为定量化研究和估算草地生态系统不同放牧强度下土壤呼吸及其温度敏感性提供了重要参考. 由于本研究结果在放牧试验进行3 a后进行观测的基础上得到的，随着放牧试验年限增加，不同放牧梯度之间的差异性会逐渐增大，放牧对土壤呼吸及其温度敏感性的影响仍需作进一步研究.

4 结论

(1)不同放牧梯度下土壤呼吸速率存在差异，大小顺序依次为：G1>G0>G2>G3>G4>G5，其中轻度放牧G1大于对照不放牧处理G0，这与其地下生物量增加有关，可以认为0.23 Au ·hm^-2是呼伦贝尔草甸草原随放牧强度增加，土壤呼吸由升转降的阈值.

(2)Q₁₀值一般随放牧强度增加而降低，它与地上生物量、 地下生物量、 土壤有机碳和土壤含水量之间具有线性正相关关系，利用单因子线性回归方程可以解释Q₁₀值71.0%~85.2%的变异性. 放牧条件下土壤呼吸温度敏感性 Q₁₀值发生变化是生物因素和环境因子共同作用的结果.